Epidemiological patterns of salmonellosis incidence among the population of Armenia in 2009–2024

Gennady H. Palozyan; Палозян Геннадий Овсепович; A. S. Hovhannisyan; Ованнисян А. С.; N. A. Grigoryan; Григорян Н. А.; R. A. Abovyan; Абовян Р. А.; A. V. Tsakanyan; Цаканян А. В.; A. V. Margaryan; Маргарян А. В.; T. S. Khachatryan; Хачатрян Т. С.; G. G. Melik-Andreasyan; Мелик-Андреасян Г. Г.; S. A. Atoyan; Атоян С. А.

doi:10.15789/2220-7619-EPO-17963

Epidemiological patterns of salmonellosis incidence among the population of Armenia in 2009–2024

Authors: Palozyan G.H.¹, Hovhannisyan A.S.¹, Grigoryan N.A.¹, Abovyan R.A.¹, Tsakanyan A.V.¹, Margaryan A.V.¹, Khachatryan T.S.¹, Melik-Andreasyan G.G.¹, Atoyan S.A.¹
Affiliations:
1. National Center of Disease Control and Prevention, Ministry of Health Republic of Armenia
Issue: Vol 15, No 6 (2025)
Pages: 1152-1158
Section: ORIGINAL ARTICLES
Submitted: 14.07.2025
Accepted: 24.10.2025
Published: 24.12.2025
URL: https://iimmun.ru/iimm/article/view/17963
DOI: https://doi.org/10.15789/2220-7619-EPO-17963
ID: 17963

Cite item

Full Text

Abstract
Full Text
About the authors
References
Supplementary files
Statistics

Abstract

Salmonella infection remains one of the most significant global public health challenges, characterized by high prevalence, antimicrobial resistance, substantial socio-economic burden, and wide variability of clinical manifestations, which underscores the need for continuous epidemiological surveillance, improvement of laboratory diagnostics, and the development of effective prevention strategies at the international level. The aim of the study was to analyze the data and determine the burden of salmonellosis among people in Armenia. Materials and methods. The study was conducted during the period spanning from 2009 to 2024 based on statistical reporting data received by the National Center for Disease Control and Prevention of the Ministry of Health of the Republic of Armenia. Descriptive epidemiology was used in the study. Statistical data analysis was performed using MS Excel and R software packages. Results: During the analyzed period, the incidence of salmonellosis among the population of Armenia increased from 15.2 per 100 000 habitants in 2009 to 22.5 in 2024. The percentage of salmonellosis among all cases of acute intestinal infections increased from 2.8–4.5% in the period from 2012 to 2018 to 6.0–7.1% in the period from 2019 to 2024 (p < 0.001). Analyzing the dynamics of morbidity by month shows that the peak of morbidity among people occurs in the summer months. Analysis of the dynamics of salmonellosis incidence over the past 13 years by age groups shows that the incidence among the child population has always been higher (4.8–8.5 times, p < 0.001). The incidence among children in the period from 2016 to 2024 increased by 1.6 times, and among adults — by 2.3 times. Analysis by individual pediatric age groups showed that the incidence of salmonellosis declines with increasing age. Conclusion. As a result of our study, salmonellosis burden in Armenia was found to be at high level. The high incidence among pediatric population with rise in indicator levels over the past 5 years are comparable to trends recorded in European countries. Based on the results obtained, the authors developed a number of recommendations for improving salmonellosis epidemiological surveillance system in Armenia.

Keywords

salmonellosis, surveillance, analysis, incidence, children, intestinal infections, Republic of Armenia

Full Text

Введение

Сальмонелла является основной причиной заболеваний, обусловленных пищевыми продуктами, госпитализаций и смертей во всем мире [11, 12, 14, 15, 16, 17, 21].

Передача сальмонеллеза человеку может быть связана с различными факторами, включая пищевые продукты, прямой контакт с животными, объектами окружающей среды и, в ограниченной степени, контакт с больным человеком [5]. Однако основным источником сальмонеллеза для человека в Европе являются продукты питания [20].

До 80% случаев заражения людей сальмонеллезом являются спорадическими, а некоторые случаи заболевания не диагностируются [3, 10, 13, 19, 22].

Несмотря на значительную долгосрочную тенденцию к снижению числа случаев заболевания людей с 2008 г., в 2019 г. в ЕС было зарегистрировано в общей сложности 87 923 подтвержденных случая сальмонеллеза у людей, и сальмонелла стала причиной 17,9% всех пищевых вспышек в 2019 г. [8, 9].

Число зарегистрированных случаев в 2020 г. было значительно ниже, чем в предыдущие годы, в основном из-за пандемии COVID-19. Большинство стран сообщили о снижении числа пациентов с сальмонеллезом, что было обусловлено рядом факторов: избеганием посещения больниц и/или клиник при легкой форме заболевания из-за страха подвергнуться воздействию COVID-19 в медицинских учреждениях; более низким уровнем лабораторных услуг из-за перераспределения ресурсов на SARS-CoV-2; ограничением посещений мест общественного питания, поездок и личных контактов; частым мытьем рук [6].

В Европейском регионе заболеваемость сальмонеллезом в 2022 г. колебалась от 4,0 до 71,9 случаев на 100 тыс. населения [7].

Несмотря на достижения в области санитарии и гигиены, число инфекций, вызванных нетифоидными сальмонеллами (НТС), остается высоким, что представляет собой проблему в развитых и развивающихся странах [15, 22, 23].

За последнее десятилетие углубленного эпидемиологического анализа заболеваемости населения Армении сальмонеллезом не проводилось.

Целью данной работы являются определение бремени заболеваемости сальмонеллезом в Армении.

Материалы и методы

В основу анализа легли данные статистической отчетности, поступившей в Национальный центр по контролю и профилактике заболеваний (НЦКПЗ) Министерства Здравоохранения Республики Армения за 2009–2024 гг. Выбор данного промежутка времени обусловлен изменением форм статистической отчетности, подаваемых в НЦКПЗ, что позволило систематизировать, обобщить и проанализировать данные многолетней заболеваемости.

Нами были применены методы описательной эпидемиологии. Статистический анализ данных проведен с использованием программных пакетов MS Excel и R.

Результаты

В течение анализируемого периода времени заболеваемость населения Армении сальмонеллезом повысилась с 15,2 на 100 тыс. населения в 2009 г. до 22,5 — в 2024 г.

Анализ динамики заболеваемости сальмонеллезом в Армении показал, что, подобно европейским странам, до 2017 г. она имела стабильный уровень, после чего отмечен рост до 2019 г. (рис. 1). Данный рост, возможно, обусловлен повышением выявляемости сальмонеллеза в связи с внедрением ПЦР-диагностики острых кишечных инфекций (ОКИ).

Рисунок 1. Заболеваемость сальмонеллезом на 100 тыс. населения в Республике Армения, 2009–2024 гг.

Figure 1. Salmonellosis incidence by 100 000 population in Republic of Armenia, 2009–2024

Было установлено повышение доли сальмонеллеза в структуре всех зарегистрированных случаев ОКИ. Так, если в период с 2012 по 2018 г. удельный вес сальмонеллеза среди всех случаев ОКИ колебался в пределах 2,8–4,5%, то с 2019 по 2024 г. — в пределах 6,0–7,1% (p < 0,001) (табл. 1).

Таблица 1. Число случаев заболевания сальмонеллезом сальмонеллезом и ОКИ в Республике Армения, 2012–2024 гг.

Table 1. Incidence of salmonellosis and all аcute intestinal infections in Republic of Armenia, 2012–2024

Год Year	Количество всех случаев ОКИ Number of all аcute intestinal infections cases N	В том числе сальмонеллез Including salmonellosis
Год Year		n	%
2012	10 289	460	4,5
2013	9385	300	3,2
2014	11 269	404	3,6
2015	14 207	397	2,8
2016	10 982	361	3,3
2017	11 057	382	3,5
2018	13 157	537	4,1
2019	12 867	793	6,2
2020	5423	384	7,1
2021	9014	543	6,0
2022	10 316	652	6,3
2023	10 810	715	6,6
2024	10 316	666	6,5

Во время пандемии COVID-19 количество исследований резко сократилось, что обусловило снижение регистрации и, следовательно, официальной заболеваемости сальмонеллезом. Однако с 2020 по 2024 г. отмечен повторный рост заболеваемости, уровень которого, тем не менее, не достиг показателя 2019 г.

На основании анализа рассчитанных медиан по данным о помесячном распределении случаев сальмонеллеза, взятых за последние 5 лет, было установлено, что для сальмонеллеза в Армении характерна летняя сезонность с максимумом в том или ином летнем месяце в зависимости от года (рис. 2).

Рисунок 2. Распределение случаев сальмонеллеза по месяцамв Республике Армения, 2020–2024 гг.

Figure 2. Distribution of salmonellosis cases by months in Republic of Armenia, 2020–2024

Анализ динамики заболеваемости сальмонеллезом за последние 13 лет по возрастным группам показывает, что в целом данный показатель среди детского населения всегда был выше, чем у взрослых (в 4,8–8,5 раза, p < 0,001) (рис. 3).

Рисунок 3. Заболеваемость сальмонеллезом на 100 тыс. детского (0–17) и взрослого (18+) населения в Республике Армения, 2009–2024 гг.

Figure 3. Incidence of salmonellosis by 100 000 pediatric (0–17) and adult (18+) population in Republic of Armenia, 2009–2024

Установлено, что заболеваемость у детей в период с 2016 по 2024 г. возросла в 1,6 раза, в то время у взрослых — в 2,3 раза (рис. 3).

Анализ по возрастным группам показал, что с увеличением возраста заболеваемость сальмонеллезом снижается (коэффициент корреляции Спирмена r_S = –0,86) (рис. 4). Кроме того, обращает на себя внимание тот факт, что за последние 5 лет заболеваемость сальмонеллезом детей 0–2 лет жизни повысилась более всего (в 3,03 раза), в то время как в остальных возрастных группах рост был незначительный: у детей 3–6 лет — в 1,09 раза, 7–17 лет — в 1,03 раза. Заболеваемость взрослых за тот же период времени возросла в 2,1 раза, но при этом следует учитывать, что заболеваемость взрослых в 11,6–16,5 раз меньше, чем детей 0–2 лет.

Рисунок 4. Динамика заболеваемости сальмонеллезом на 100 тыс. населения по возрастным группам в Республике Армения, 2009–2024 гг.

Figure 4. Dynamics of the salmonellosis incidence by 100 000 population by age groups in Republic of Armenia, 2009–2024

Важно также отметить, что если заболеваемость сальмонеллезом за 2024 г., рассчитанная для всего населения страны, не достигла уровня 2019 г. (до пандемии COVID-19), то при анализе по возрастным группам было установлено, что заболеваемость сальмонеллезом детей 0–2 лет в 2024 г. превысила таковую за 2019 г., в то время как в остальных возрастных группах этого не наблюдалось.

Анализ динамики заболеваемости в зависимости от места проживания (город/сельская местность) показал, что в 2016–2024 гг. у городских жителей она была в 2,1–2,9 раза выше, чем у сельских (рис. 5). В период с 2020 по 2024 г. данный показатель среди городского населения повысился в 1,7 раза (с 15,9 до 27,5 случаев на 100 тыс. населения), а среди сельского — в 1,5 раза (с 7,7 до 11,4).

Рисунок 5. Динамика заболеваемости сальмонеллезом на 100 тыс. городского и сельского населения в Республике Армения, 2016–2024 гг.

Figure 5. Dynamics of the Salmonellosis incidence by 100 000 urban and rural population in Republic of Armenia, 2016–2024

В 2024 г. самые высокие показатели, как среди взрослого, так и среди детского населения, были отмечены в столице (городе Ереване) и близлежащих к нему Армавирском, Котайкском и Арагацотнском марзах (табл. 2), при этом большинство больных были городскими жителями.

Таблица 2. Заболеваемость сальмонеллезом на 100 тыс. населения по марзам в Республике Армения, 2024 г.

Table 2. Incidence of salmonellosis by 100 000 population by regions in Republic of Armenia, 2024

Регион Region	Заболеваемость на 100 тыс. соответствующего населения Incidence by 100 000 appropriate population
Регион Region	Взрослые (18+) Adults	Дети (0–17) Children
Арагацотн/Aragatsotn	7,5	56,6
Арарат/Ararat	3,1	32,5
Армавир/Armavir	11,3	74,5
Гегаркуник/Gegharquniq	2,3	27,5
Котайк/Kotayq	7,9	57,6
Лори/Lori	10,1	37,9
Ширак/Shirak	5,2	10,5
Сюник/Syuniq	5,6	32,0
Тавуш/Tavush	2,2	11,0
Вайоц Дзор/Vayoc Dzor	10,9	54,4
Ереван (столица)/Yerevan (capital)	20,5	85,5
Всего/Total	11,7	56,4

За последние 6 лет зарегистрировано 16 вспышек сальмонеллеза, причем все были вызваны пищевым фактором.

Доля лиц, вовлеченных во вспышки ОКИ, за последние 6 лет снижается. Если не брать в расчет данные 2021 г., когда произошла крупная вспышка, та же тенденция наблюдается и при анализе заболеваемости сальмонеллезом: доля вовлеченных во вспышках больных тоже снизилась (табл. 3).

Таблица 3. Случаи сальмонеллеза и других ОКИ в Республике Армения, 2018–2024

Table 3. Cases of Salmonellosis and other acute intestinal infections in Republic of Armenia, 2018–2024

Год Year	Другие ОКИ/Other acute intestinal infections			Сальмонеллез/Salmonellosis
	Все/Total n	При вспышке/During outbreaks		Все/Total n	При вспышке/During outbreaks
	Все/Total n	n	%	Все/Total n	n	%
2018	12 620	317	2,5	537	0	0
2019	12 074	185	1,5	793	107	13,5
2020	5039	95	1,9	384	41	10,7
2021	8471	170	2,0	543	200	36,8
2022	9664	76	0,8	652	28	4,3
2023	10 095	14	0,1	715	30	4,2
2024	9650	22	0,2	666	45	6,8

Обсуждение

Рост регистрируемой заболеваемости сальмонеллезом в Армении может быть обусловлен, в том числе, внедрением методов молекулярной диагностики, которые повышают уровень этиологической расшифровки спорадических и групповых случаев ОКИ. Благодаря внедрению ПЦР-диагностики в стране повысился и удельный вес сальмонеллеза среди всех случаев ОКИ.

Уровень заболеваемости сальмонеллезом в Армении сопоставим со средним уровнем заболеваемости в европейских странах. Он выше, чем в Греции, Италии, Франции, Германии, но ниже, чем в Чехии, Словакии, Венгрии и на Мальте [7].

Сравнение с соседними странами показало, что заболеваемость сальмонеллезом в Армении несколько выше, чем в Грузии [1]. В то же время она ниже, чем в Турции, где активно внедрен не только «рутинный», но и геномный надзор [4].

При сравнении уровня заболеваемости сальмонеллезом с таковым в Российской Федерации следует отметить, что в 2022 г. в Армении он был несколько выше (22,0 против 17,1 на 100 тыс. населения). Однако за предыдущий период (с 2010 по 2019 г.) заболеваемость в Армении в среднем была примерно вдвое ниже (14,9 против 29,1 на 100 тыс. населения) [2].

На данный момент нет полноценных данных о превалировании в стране определенных сероваров сальмонелл. По данным единичных литературных источников доминирующим сероваром была Salmonella Еnteritidis [18].

Выводы

Проведенный всесторонний анализ заболеваемости сальмонеллезом показал высокое бремя заболеваемости в Армении. Оно обусловлено рядом факторов. С одной стороны, это повышение заболеваемости за последние 5 лет с высоким вовлечением в эпидемический процесс детского населения, что сопоставимо с тенденциями в европейских странах. Кроме того, в Армении продолжает сохраняться риск возникновения эпидемишеских вспышек, а также высокая заболеваемость сальмонеллезом среди городских жителей с преимущественно пищевым путем передачи инфекции.

Учитывая вышеизложенное, рекомендуется:

усилить выявление основных факторов риска заражения сальмонеллезом среди всех возрастных групп;
провести углубленное исследование случаев сальмонеллеза в группе детей до 2 лет жизни с целью установления факторов риска, способствующих высокой заболеваемости среди них и тенденции к росту данного показателя;
внедрить сбор данных о видовом распределении НТС;
расширить возможность лабораторных исследований и доступность ПЦР-диагностики в дальних марзах.

Armenia, Yerevan

References

Bhunia A.K. Salmonella enterica. In: Bhunia A.K. Foodborne Microbial Pathogens: Mechanisms and Pathogenesis. Springer; New York, NY, USA: 2018, pp. 271–287.
Cason E.E., Carlson A.V., Siemens A.L., Shariat N.W. High-resolution Serotyping Reveals Salmonella Surveillance Challenges in the Turkey Industry. J. Food. Prot., 2024, vol. 87, no. 10: 100319. doi: 10.1016/j.jfp.2024.100319
Dekker J.P., Frank K.M. Salmonella, Shigella, and Yersinia. Clin. Lab. Med., 2015, vol. 35, no. 2, pp. 225–246. doi: 10.1016/j.cll.2015.02.002
EFSA. The European union one health 2019 zoonoses report. EFSA J., 2021, vol. 19: e06406. doi: 10.2903/j.efsa.2021.6406
European Centre for Disease Prevention and Control (ECDC). Salmonellosis: Annual Epidemiological Report for 2022. Stockholm: ECDC; 2024.
European Centre for Disease Prevention and Control. Salmonellosis. Annual epidemiological report for 2017. 2020.
European Centre for Disease Prevention and Control. The European Union One Health 2019 Zoonoses Report. 2021 Feb.
Gut A.M., Vasiljevic T., Yeager T., Donkor O.N. Salmonella infection — prevention and treatment by antibiotics and probiotic yeasts: A review. Microbiology, 2018, vol. 164, pp. 1327–1344. doi: 10.1099/mic.0.000709
Havelaar A.H., Haagsma J.A., Mangen M.-J.-J., Kemmeren J.M., Verhoef L.P.B., Vijgen S.M.C., Wilson M., Friesema I.H.M., Kortbeek L.M., van Duynhoven Y.T.H.P., van Pelt W. Disease burden of foodborne pathogens in the Netherlands, 2009. International Journal of Food Microbiology, 2012, vol. 156, no. 3, pp. 231–238. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2012.03.029
Havelaar A.H., Kirk M.D., Torgerson P.R., Gibb H.J., Hald T., Lake R.J., Praet N., Bellinger D.C., de Silva N.R., Gargouri N., Speybroeck N., Cawthorne A., Mathers C., Stein C., Angulo F.J., Devleesschauwer B., on behalf of World Health Organization Foodborne Disease Burden Epidemiology Reference. World Health Organization global estimates and regional comparisons of the burden of foodborne disease in 2010. PLoS Medicine, 2015, vol. 12, no. 12: e1001923. doi: 10.1371/journal.pmed.1001923
Jain P., Chowdhury G., Samajpati S., Basak S., Ganai A., Samanta S., Okamoto K., Mukhopadhyay A.K., Dutta S. Characterization of non-typhoidal Salmonella isolates from children with acute gastroenteritis, Kolkata, India, during 2000–2016. Brazilian J. Microbiol., 2020, vol. 51, pp. 613–627. doi: 10.1007/s42770-019-00213-z
Lake R.J., Cressey P.J., Campbell D.M., Oakley E. Risk ranking for foodborne microbial hazards in New Zealand: burden of disease estimates. Risk Analysis, 2010, vol. 30, no. 5, pp. 743–752. doi: 10.1111/j.1539-6924.2009.01269.x
Majowicz S.E., Musto J., Scallan E., Angulo F.J., Kirk M., O’Brien S.J., Jones T.F., Fazil A., Hoekstra R.M., International Collaboration on Enteric Disease “Burden of Illness”. The global burden of nontyphoidal Salmonella gastroenteritis. Clin. Infect. Dis., 2010, vol. 50, pp. 882–889. doi: 10.1086/650733
Monteiro Pires S., Jakobsen L.S., Ellis-Iversen J., Pessoa J., Ethelberg S. Burden of disease estimates of seven pathogens commonly transmitted through foods in Denmark, 2017. Foodborne Pathogens and Disease, 2019, vol. 17, no. 5, pp. 322–339. doi: 10.1089/fpd.2019.2705
Park M.S., Kim Y.S., Lee S.H., Kim S.H., Park K.H., Bahk G.J. Estimating the burden of foodborne disease, South Korea, 2008–2012. Foodborne Pathogens and Disease, 2015, vol. 12, no. 3, pp. 207–213. doi: 10.1089/fpd.2014.1858
Pires S.M., Vigre H., Makela P., Hald T. Using outbreak data for source attribution of human salmonellosis and campylobacteriosis in Europe. Foodborne Pathog. Dis., 2010, vol. 7, no. 11, pp. 1351–1361. doi: 10.1089/fpd.2010.0564
Popa G.L., Papa M.I. Salmonella spp. infection — A continuous threat worldwide. Germs, 2021, vol. 11: 88. doi: 10.18683/germs.2021.1244
Sedrakyan A., Ktsoyan Z., Arakelova K., Gevorgyan Z., Zakharyan M., Hakobyan S., Hovhannisyan A., Arakelyan A., Aminov R. Molecular Epidemiology and Virulence of Non-Typhoidal Salmonella in Armenia. Int. J. Mol. Sci., 2022, vol. 23, no. 16: 9330. doi: 10.3390/ijms23169330
Shah H.J., Jervis R.H., Wymore K., Rissman T., LaClair B., Boyle M.M., Smith K., Lathrop S., McGuire S., Trevejo R., McMillian M., Harris S., Zablotsky Kufel J., Houck K., Lau C.E., Devine C.J., Boxrud D., Weller D.L. Reported incidence of infections caused by pathogens transmitted commonly through food: impact of increased use of culture-independent diagnostic tests — Foodborne Diseases Active Surveillance Network, 1996–2023. MMWR. Morbidity and Mortality Weekly Report, 2024, vol. 73, no. 26, pp. 584–593. doi: 10.15585/mmwr.mm7326a1
Stanaway J.D., Parisi A., Sarkar K., Blacker B.F., Reiner R.C., Hay S.I., Nixon M.R., Dolecek C., James S.L., Mokdad A.H. The global burden of non-typhoidal salmonella invasive disease: A systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2017. Lancet Infect. Dis., 2019, vol. 19, no. 12, pp. 1312–1324. doi: 10.1016/S1473-3099(19)30418-9
Tack B., Vanaenrode J., Verbakel J.Y., Toelen J., Jacobs J. Invasive non-typhoidal Salmonella infections in sub-Saharan Africa: A systematic review on antimicrobial resistance and treatment. BMC Med., 2020, vol. 18, no. 1: 212. doi: 10.1186/s12916-020-01652-4

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Figure 1. Salmonellosis incidence by 100 000 population in Republic of Armenia, 2009–2024

Download (265KB)

Indexing metadata

3. Figure 2. Distribution of salmonellosis cases by months in Republic of Armenia, 2020–2024

Download (278KB)

Indexing metadata

4. Figure 3. Incidence of salmonellosis by 100 000 pediatric (0–17) and adult (18+) population in Republic of Armenia, 2009–2024

Download (327KB)

Indexing metadata

5. Figure 4. Dynamics of the salmonellosis incidence by 100 000 population by age groups in Republic of Armenia, 2009–2024

Download (331KB)

Indexing metadata

6. Figure 5. Dynamics of the Salmonellosis incidence by 100 000 urban and rural population in Republic of Armenia, 2016–2024

Download (277KB)

Indexing metadata

Username
Password
Remember me

Forgot password?	Register

Username
Password
Remember me

Forgot password?	Register