ИММУННЫЙ ОТВЕТ НА НОРОВИРУСНУЮ ИНФЕКЦИЮ



Цитировать

Полный текст

Аннотация

Резюме

Норовирусы являются безоболочечными вирусами из семейства Caliciviridae. Часть норовирусов вызывает острый гастроэнтерит у людей. Эти норовирусы обладают высокой контагиозностью и являются основной причиной вспышек небактериальных гастроэнтеритов, а в общей структуре острых вирусных кишечных инфекций занимают второе место после ротавирусов. В странах с массовым применением вакцин против ротавирусов заболеваемость ротавирусной инфекцией снизилась, в результате чего норовирусы оказались на первом месте в этиологической структуре небактериальных гастроэнтеритов. Очевидно, что дальнейшее снижение заболеваемости кишечными инфекциями может быть достигнуто с помощью внедрения вакцинопрофилактики норовирусной инфекции, однако работы по созданию норовирусной вакцины пока не привели к желаемому результату. В данном обзоре приведены сведения о циркуляции генетических вариантов норовирусов, антигенных эпитопах главного и минорного структурных белков, а также неструктурных белков норовирусов, об иммунном ответе на норовирусные антигены, о регуляторной активности вирусных белков и о формировании индивидуального и популяционного иммунитета против норовирусов. Приведенные данные свидетельствуют о том, что при норовирусной инфекции формируется иммунитет с малым (по результатам экспериментов с заражением) или средним (по результатам эпидемиологического анализа) сроком защиты от норовируса. По-видимому, защитное действие постинфекционного иммунитета ограничено генотипом норовируса. Такая узкая специфичность иммунитета и большой уровень генетической вариации вируса усложняет разработку норовирусной вакцины. Необычно долгое циркулирование норовирусов геноварианта GII.4 Sydney 2012 наводит на мысль о существовании свойств, предотвращающих формирование невосприимчивости к этому варианту вируса в человеческой популяции. Выявление этих свойств может оказаться важным для разработки эффективной системы вакцинопрофилактики. Также существенный интерес представляет определение наличия или отсутствия защитной значимости иммунного ответа на белок VP2 и неструктурные белки вируса. До тех пор, пока не будут получены ответы на эти вопросы, наиболее очевидными кандидатами в состав норовирусной вакцины представляются капсидные белки VP1 геноварианта GII.4 Sydney 2012, а также других наиболее актуальных вариантов вируса. В настоящее время такими вариантами являются распространенные представители генотипа GII.17. Также представляется вероятным, что в случае успешного создания вакцины потребуется периодическая модификация ее антигенного состава в соответствии с эпидемиологической ситуацией.

Об авторах

Владимир Юрьевич Талаев

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н.Блохиной Роспотребнадзора, г. Нижний Новгород, Россия

Email: talaev@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0003-1993-0622
SPIN-код: 5958-4703
Scopus Author ID: 8547169700

д.м.н., профессор, зав. лабораторией клеточной иммунологии

Россия, 603950, БОКС 145, г. Нижний Новгород, ул. М. Ямская, д. 71

Ольга Николаевна Бабайкина

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н.Блохиной Роспотребнадзора, г. Нижний Новгород, Россия

Email: olga_babaykina@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0003-4527-6134
SPIN-код: 9438-9974
Scopus Author ID: 8547169900

к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии

Россия, 603950, БОКС 145, г. Нижний Новгород, ул. М. Ямская, д. 71

Елена Викторовна Куркова

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н.Блохиной Роспотребнадзора, г. Нижний Новгород, Россия

Email: el2v@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1801-9693
SPIN-код: 6615-7674
Scopus Author ID: 56841316700

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии 

Россия, 603950, БОКС 145, г. Нижний Новгород, ул. М. Ямская, д. 71

Анна-Мария Дмитриевна Жарова

Институт биологии и биомедицины, Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского, г. Нижний Новгород, Россия

Email: uglich_marie@mail.ru
ORCID iD: 0009-0004-5213-1157
SPIN-код: 6710-2294
Scopus Author ID: 58648131200

ассистент кафедры общей и медицинской генетики 

Россия, 603022, Россия, Нижний Новгород, проспект Гагарина, 23

Мария Владимировна Светлова

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н.Блохиной Роспотребнадзора, г. Нижний Новгород, Россия

Email: marya.talaeva@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-4097-6780
SPIN-код: 8340-7583
Scopus Author ID: 36471139400

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии

Россия, 603950, БОКС 145, г. Нижний Новгород, ул. М. Ямская, д. 71

Ирина Евгеньевна Заиченко

ФБУН Нижегородский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. академика И.Н.Блохиной Роспотребнадзора, г. Нижний Новгород, Россия

Автор, ответственный за переписку.
Email: imm.irina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-5063-3111
SPIN-код: 3522-4289
Scopus Author ID: 8547169800

 к.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории клеточной иммунологии 

Россия, 603950, БОКС 145, г. Нижний Новгород, ул. М. Ямская, д. 71

Список литературы

  1. Епифанова Н.В., Луковникова Л.Б., Новикова Н.А., Парфенова О.В., Фомина С.Г. Эпидемические варианты норовирусов генотипа GII.4 в Нижнем Новгороде в 2006 - 2012 гг // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014. Т. 91, №2. C. 64-72. // Epifanova N.V., Lukovnikova L.B., Novikova N.A., Parfenova O.V., Fomina S.G. Epidemic variants of norovirus genotype GII.4 in Nizhny Novgorod in 2006 – 2012. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology, 2014, vol. 91, no. 2, pp. 64-72.
  2. Кожухова Е.А., Горбова И.В. Характеристика случаев острой диареи у взрослых больных с позитивной реакцией клинического материала на норовирус // Инфекция и иммунитет. 2019. Т. 9, №2. C. 375-380. // Kozhukhova E.A., Gorbova I.V. Characteristics of acute diarrhea adult cases with samples positive for Norwalk virus. Russian Journal of Infection and Immunity, 2019, vol. 9. no. 2, pp. 375-380. [doi: 10.15789/2220-7619-2019-2-375-380]
  3. Aktepe T.E., Deerain J.M., Hyde J.L., Fritzlar S., Mead E.M., Carrera Montoya J., Hachani A., Pearson J.S., White P.A., Mackenzie J.M. Norovirus-mediated translation repression promotes macrophage cell death. PLoS Pathog., 2024, vol. 20, no. 9, e1012480. [doi: 10.1371/journal.ppat.1012480]
  4. Alexa N. Roth, Stephanie M. Karst. Norovirus mechanisms of immune antagonism. Current Opinion in Virology, 2016, vol. 16, pp. 24-30. [doi: 10.1016/j.coviro.2015.11.005]
  5. Atmar R.L., Opekun A.R., Gilger M.A., Estes M.K., Crawford S.E., Neill F.H., Ramani S., Hill H., Ferreira J., Graham D.Y. Determination of the 50% human infectious dose for Norwalk virus. J. Infect. Dis., 2014, vol. 209, no. 7, pp. 1016-1022. [doi: 10.1093/infdis/jit620]
  6. Barclay L., Cannon J.L., Wikswo M.E., Phillips A.R., Browne H., Montmayeur A.M., Tatusov R.L., Burke R.M., Hall A.J., Vinjé J. Emerging novel GII.P16 noroviruses associated with multiple capsid genotypes. Viruses, 2019, vol. 11, no. 6, pp. 535. [[doi: 10.3390/v11060535]
  7. Baric R.S., Yount B., Lindesmith L., Harrington P.R., Greene S.R., Tseng F.C., Davis N., Johnston R.E., Klapper D.G., Moe C.L. Expression and self-assembly of norwalk virus capsid protein from venezuelan equine encephalitis virus replicons. J. Virol., 2002, vol. 76, no. 6, pp. 3023-3030. [doi: 10.1128/jvi.76.6.3023-3030.2002]
  8. Bartsch S.M., Lopman B.A., Ozawa S., Hall A.J., Lee B.Y. Global Economic Burden of Norovirus Gastroenteritis. PLoS One., 2016, vol. 11, no. 4, e0151219. [doi: 10.1371/journal.pone.0151219]
  9. Blacklow N.R., Cukor G., Bedigian M.K., Echeverria P., Greenberg H.B., Schreiber D.S., Trier J.S. Immune response and prevalence of antibody to Norwalk enteritis virus as determined by radioimmunoassay. J. Clin. Microbiol., 1979, vol. 10, no. 6, pp. 903-909. [doi: 10.1128/jcm.10.6.903-909.1979]
  10. Bok K., Abente E.J., Realpe-Quintero M., Mitra T., Sosnovtsev S. V. , Kapikian A. Z. , Green K. Y. Evolutionary dynamics of GII.4 noroviruses over a 34-year period. J. Virol., 2009, vol. 83, no. 22, pp. 11890-11901. [doi: 10.1128/JVI.00864-09]
  11. Bok K., Parra G. I., Mitra T., Abente E., Shaver C. K , Boon D., Engle R., Yu C., Kapikian A. Z., Sosnovtsev S. V., Purcell R. H., Green K. Y. Chimpanzees as an animal model for human norovirus infection and vaccine development. Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 2011, vol. 108, pp. 325-330. [doi: 10.1073/pnas.1014577107]
  12. Boon D., Mahar J.E., Abente E.J., Kirkwood C. D., Purcell R. H., Kapikian A. Z., Green K. Y., Bok K. Comparative evolution of GII.3 and GII.4 norovirus over a 31-year period. J. Virol., 2011, vol. 85, no. 17, pp. 8656-66. [doi: 10.1128/JVI.00472-11]
  13. Bull R.A., Hansman G.S., Clancy L.E., Tanaka M.M., Rawlinson W.D., White P.A. Norovirus recombination in ORF1/ORF2 overlap. Emerg Infect Dis., 2005, vol. 11, no. 7, pp. 1079-1085. [doi: 10.3201/eid1107.041273]
  14. Centers for Disease Control and Prevention (CDC). Emergence of new norovirus strain GII.4 Sydney--United States, 2012. MMWR Morb. Mortal. Wkly Rep., 2013, vol. 62, no. 3, pp. 55. [PMID: 23344699; PMCID: PMC4604874.]
  15. Chan M.C., Lee N., Hung T.N., Kwok K., Cheung K., Tin E.K.Y., Lai R.W.M., Nelson E.A.S., Leung T.F., Chan P.K.S. Rapid emergence and predominance of a broadly recognizing and fast-evolving norovirus GII.17 variant in late 2014. Nat. Commun., 2015, vol. 6, pp. 10061. [doi: 10.1038/ncomms10061]
  16. Chan M.C.W., Hu Y., Chen H., Podkolzin A.T., Zaytseva E.V., Komano J., Sakon N., Poovorawan Y., Vongpunsawad S., Thanusuwannasak T., Hewitt J., Croucher D., Collins N., Vinjé J., Pang X.L., Lee B.E., de Graaf M., van Beek J., Vennema H., Koopmans M.P.G., Niendorf S., Poljsak-Prijatelj M., Steyer A., White P.A., Lun J.H., Mans J., Hung T.-N., Kwok K., Cheung K., Lee N., Chan P.K.S. Global spread of norovirus GII.17 Kawasaki 308, 2014-2016. Emerg. Infect. Dis., 2017, vol. 23, no. 8, pp. 1350-1354. [doi: 10.3201/eid2308.161138]
  17. Chen R., Neill J.D., Noel J.S., Hutson A.M., Glass R.I., Estes M.K., Prasad B.V. Inter- and intragenus structural variations in caliciviruses and their functional implications. J. Virol., 2004, vol. 78, no. 12, pp. 6469-6479. [doi: 10.1128/JVI.78.12.6469-6479.2004]
  18. Chhabra P., de Graaf M., Parra G.I., Chan M.C., Green K., Martella V., Wang Q., White P.A., Katayama K., Vennema H., Koopmans M.P.G., Vinjé J. Updated classification of norovirus genogroups and genotypes. J. Gen. Virol., 2019, vol. 100, no. 10, pp. 1393-1406. [doi: 10.1099/jgv.0.001318]
  19. Chhabra P., Wong S., Niendorf S., Lederer I., Vennema H., Faber M., Nisavanh A., Jacobsen S., Williams R., Colgan A., Yandle Z., Garvey P., Al-Hello H., Ambert-Balay K., Barclay L., de Graaf M., Celma C., Breuer J., Vinjé J., Douglas A. Increased circulation of GII.17 noroviruses, six European countries and the United States, 2023 to 2024. Euro Surveill. 2024, vol. 29, no. 39, pp. 2400625. [doi: 10.2807/1560-7917.ES.2024.29.39.2400625]
  20. Conley M.J., McElwee M., Azmi L., Gabrielsen M., Byron O., Goodfellow I.G., Bhella D. Calicivirus VP2 forms a portal-like assembly following receptor engagement. Nature, 2019, vol. 565, no. 7739, pp. 377-381. [doi: 10.1038/s41586-018-0852-1]
  21. Costantini V.P., Cooper E.M., Hardaker H.L., Lee L.E., DeBess E.E., Cieslak P.R., Hall A.J., Vinjé J. Humoral and Mucosal Immune Responses to Human Norovirus in the Elderly. J. Infect. Dis., 2020, vol. 221, no. 11, pp. 1864-1874. [doi: 10.1093/infdis/jiaa021]
  22. Czako R., Atmar R.L., Opekun A.R., Gilger M.A., Graham D.Y., Estes M.K. Experimental human infection with Norwalk virus elicits a surrogate neutralizing antibody response with cross-genogroup activity. Clin. Vaccine Immunol., 2015, vol. 22, no. 2, pp. 221-228. [doi: 10.1128/CVI.00516-14]
  23. Dang W., Xu L., Yin Y., Chen S., Wang W., Hakim M.S., Chang K.O., Peppelenbosch M.P., Pan Q. IRF-1, RIG-I and MDA5 display potent antiviral activities against norovirus coordinately induced by different types of interferons. Antiviral Res., 2018, vol. 155, pp. 48-59. [doi: 10.1016/j.antiviral.2018.05.004]
  24. de Graaf M., van Beek J., Vennema H., Podkolzin A. T., Hewitt J., Bucardo F., Templeton K., Mans J., Nordgren J., Reuter G., Lynch M., Rasmussen L. D., Iritani N., Chan M.C., Martella V., Ambert-Balay K., Vinjé J., White P. A., Koopmans M.P. Emergence of a novel GII.17 norovirus – End of the GII.4 era? Euro Surveill, 2015, vol. 20, no. 26, pp. 21178. [doi: 10.2807/1560-7917.ES2015.20.26.21178]
  25. de Graaf M., van Beek J., Koopmans M.P. Human norovirus transmission and evolution in a changing world. Nat. Rev. Microbiol., 2016, vol. 14, no. 7, pp. 421–433. [doi: 10.1038/nrmicro.2016.48]
  26. Debbink K., Lindesmith L.C., Donaldson E.F., Baric R.S. Norovirus immunity and the great escape. PLoS pathogens., 2012, vol. 8, no. 10, e1002921. [doi: 10.1371/journal.ppat.1002921]
  27. Deng Y., He T., Li B., Yuan H., Zhang F., Wu H., Ning J., Zhang Y., Zhai A., Wu C. Linear epitopes on the capsid protein of norovirus commonly elicit high antibody response among past-infected individuals. Virol. J., 2023, vol. 20, no. 1, pp. 115. [doi: 10.1186/s12985-023-02087-y]
  28. Desai R., Hembree C.D., Handel A., Matthews J.E., Dickey B.W., McDonald S., Hall A.J., Parashar U.D., Leon J.S., Lopman B. Severe outcomes are associated with genogroup 2 genotype 4 norovirus outbreaks: a systematic literature review. Clin. Infect. Dis., 2012, vol. 55, no 2, pp. 189-193. [doi: 10.1093/cid/cis372]
  29. Dinu S., Oprea M., Iordache R.I., Rusu L.C., Usein C.R. Genome characterisation of norovirus GII.P17-GII.17 detected during a large gastroenteritis outbreak in Romania in 2021. Arch. Virol., 2023, vol. 168, no. 4, pp. 116. [doi: 10.1007/s00705-023-05741-6]
  30. Division of Viral Diseases NCfI, Respiratory Diseases CfDC, Prevention. Updated norovirus outbreak management and disease prevention guidelines. MMWR Recomm. Rep., 2011, vol. 60, pp. 1–18. [PMID: 21368741]
  31. Donaldson E.F., Lindesmith L.C., Lobue A.D., Baric R.S. Norovirus pathogenesis: mechanisms of persistence and immune evasion in human populations. Immunol. Rev., 2008, vol. 225, pp. 190-211. [doi: 10.1111/j.1600-065X.2008.00680.x]
  32. Epifanova N.V., Sashina T.A., Morozova O.V., Oparina S.V., Novikova N.A. An increase in prevalence of recombinant GII.3 [P12] norovirus in sporadic acute diarrhea in children in Nizhny Novgorod, Russia, 2018-2021. Virus Genes., 2022, vol. 58, no. 5, pp. 467-472. [doi: 10.1007/s11262-022-01919-3]
  33. Ettayebi K., Hardy M.E. Norwalk virus nonstructural protein p48 forms a complex with the SNARE regulator VAP-A and prevents cell surface expression of vesicular stomatitis virus G protein. J. Virol., 2003, vol. 77, no. 21, pp. 11790-11797. [doi: 10.1128/jvi.77.21.11790-11797.2003]
  34. Fernandez-Vega V., Sosnovtsev S.V., Belliot G., King A.D., Mitra T., Gorbalenya A., Green K.Y. Norwalk virus N-terminal nonstructural protein is associated with disassembly of the Golgi complex in transfected cells. J. Virol., 2004, vol. 78, no. 9, pp. 4827-4837. [doi: 10.1128/jvi.78.9.4827-4837.2004]
  35. Ford-Siltz L.A., Tohma K., Kihn K., Kendra J.A., Deredge D., Wintrode P., Gao Y., Parra G.I. Characterization of cross-reactive, non-neutralizing monoclonal antibodies against a pandemic GII.4 norovirus variant. Microbiol. Spectr., 2024, vol. 12, no. 12, e0114324. [doi: 10.1128/spectrum.01143-24]
  36. Glass P.J., Zeng C.Q., Estes M.K. Two Nonoverlapping domains on the norwalk virus open reading frame 3 (ORF3) protein are involved in the formation of the phosphorylated 35K protein and in ORF3-capsid protein interactions. J. Virol., 2003, vol. 77, no. 6, pp. 3569–3577. [doi: 10.1128/jvi.77.6.3569-3577.2003]
  37. Glass P.J., White L.J., Ball J.M., Leparc-Goffart I., Hardy M.E., Estes M.K. Norwalk virus open reading frame 3 encodes a minor structural protein. J. Virol., 2000, vol. 74, no. 14, 6581-6591. [doi: 10.1128/jvi.74.14.6581-6591.2000]
  38. Glass R.I., Parashar U.D., Estes M.K. Norovirus gastroenteritis. N. Engl. J. Med., 2009, vol. 361, no. 18, pp. 1776-1785. [doi: 10.1056/NEJMra0804575]
  39. Graziano V.R., Wei J., Wilen C.B. Norovirus Attachment and Entry. Viruses, 2019, vol. 11, no. 6, pp. 495. [doi: 10.3390/v11060495]
  40. Green K.Y., Kaufman S.S., Nagata B.M., Chaimongkol N., Kim D.Y., Levenson E.A., Tin C.M., Yardley A.B., Johnson J.A., Barletta A.B.F., Khan K.M., Yazigi N.A., Subramanian S., Moturi S.R., Fishbein T.M., Moore I.N., Sosnovtsev S.V. Human norovirus targets enteroendocrine epithelial cells in the small intestine. Nat. Commun., 2020, vol. 11, no. 1, pp. 2759. [doi: 10.1038/s41467-020-16491-3]
  41. Haga K., Fujimoto A., Takai-Todaka R., Miki M., Doan Y.H., Murakami K., Yokoyama M., Murata K., Nakanishi A., Katayama K. Functional receptor molecules CD300lf and CD300ld within the CD300 family enable murine noroviruses to infect cells. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2016, vol. 113, no. 41, pp. E6248-E6255. [doi: 10.1073/pnas.1605575113]
  42. Hanajiri R., Sani G.M., Saunders D., Hanley P.J., Chopra A., Mallal S.A., Sosnovtsev S. V. , Cohen J. I., Green K. Y., Bollard C. M., Keller M. D. Generation of norovirus-specific T cells from human donors with extensive cross-reactivity to variant sequences: implications for immunotherapy. J. Infect. Dis., 2020, vol. 221, no.4, pp. 578-588. [doi: 10.1093/infdis/jiz491]
  43. Hansman G.S., Natori K., Shirato-Horikoshi H., Ogawa S., Oka T., Katayama K., Tanaka T., Miyoshi T., Sakae K., Kobayashi S., Shinohara M., Uchida K., Sakurai N., Shinozaki K., Okada M., Seto Y., Kamata K., Nagata N., Tanaka K., Miyamura T., Takeda N. Genetic and antigenic diversity among noroviruses. J. Gen. Virol., 2006, vol. 87, pp. 909-919. [doi: 10.1099/vir.0.81532-0]
  44. Hardy M.E. Norovirus protein structure and function. FEMS Microbiol Lett., 2005, vol. 253, no 1, pp. 1-8. [doi: 10.1016/j.femsle.2005.08.031]
  45. He T., Deng Y., Zhang F., Zhang J., Zhu L., Wang Q., Ning J., Wu H., Yuan H., Li B., Wu C. Characteristics of Norovirus capsid protein-specific CD8+ T-Cell responses in previously infected individuals. Virulence, 2024, vol. 15, no. 1, pp. 2360133. [doi: 10.1080/21505594.2024.2360133]
  46. Hemming M., Rasanen S., Huhti L., Paloniemi M., Salminen M., Vesikari T. Major reduction of rotavirus, but not norovirus, gastroenteritis in children seen in hospital after the introduction of RotaTeq vaccine into the National Immunization Programme in Finland. Eur. J. Pediatr., 2013, vol. 172, no. 6, pp. 739-746. [doi: 10.1007/s00431-013-1945-3]
  47. Hoa Tran T.N., Trainor E., Nakagomi T., Cunliffe N.A., Nakagomi O. Molecular epidemiology of noroviruses associated with acute sporadic gastroenteritis in children: global distribution of genogroups, genotypes and GII.4 variants. J. Clin. Virol., 2013, vol. 56, no. 3, pp. 185-193. [doi: 10.1016/j.jcv.2012.11.011]
  48. Hosmillo M., Chaudhry Y., Nayak K., Sorgeloos F., Koo B.K., Merenda A., Lillestol R., Drumright L., Zilbauer M., Goodfellow I. Norovirus Replication in Human Intestinal Epithelial Cells Is Restricted by the Interferon-Induced JAK/STAT Signaling Pathway and RNA Polymerase II-Mediated Transcriptional Responses. mBio., 2020, vol. 11, no. 2, e00215-20. [doi: 10.1128/mBio.00215-20]
  49. Huang Z., Chen Q., Hjelm B., Arntzen C., Mason H. A DNA replicon system for rapid high-level production of virus-like particles in plants. Biotechnol. Bioeng., 2009, vol. 103, no. 4, pp. 706-714. [doi: 10.1002/bit.22299]
  50. Ingle H., Peterson S.T., Baldridge M.T. Distinct Effects of Type I and III Interferons on Enteric Viruses. Viruses, 2018, vol. 10, no. 1, pp. 46. [doi: 10.3390/v10010046]
  51. Ishiyama R., Yoshida K., Oikawa K., Takai-Todaka R., Kato A., Kanamori K., Nakanishi A., Haga K., Katayama K. 2024. Production of infectious reporter murine norovirus by VP2 trans-complementation. J. Virol., vol. 98, e01261-23. [doi: 10.1128/jvi.01261-23]
  52. Jiang X., Wang M., Graham D.Y., Estes M.K. Expression, self-assembly, and antigenicity of the Norwalk virus capsid protein. J. Virol., 1992, vol. 66, no. 11, pp. 6527-6532. [doi: 10.1128/JVI.66.11.6527-6532.1992]
  53. Jin M., Zhou Y.K., Xie H.P., Fu J.G., He Y.Q., Zhang S., Jing H.B., Kong X.Y., Sun X.M., Li H.Y., Zhang Q., Li K., Zhang Y.J., Zhou D.Q., Xing W.J., Liao Q.H., Liu N., Yu H.J., Jiang X., Tan M., Duan Z.J. Characterization of the new GII.17 norovirus variant that emerged recently as the predominant strain in China. J. Gen. Virol., 2016, vol. 97, no. 10, pp. 2620-2632. [doi: 10.1099/jgv.0.000582]
  54. Johnson P.C., Mathewson J.J., DuPont H.L., Greenberg H.B. Multiple-challenge study of host susceptibility to Norwalk gastroenteritis in US adults. J. Infect. Dis., 1990, vol. 161, no. 1, pp. 18-21. [doi: 10.1093/infdis/161.1.18]
  55. Karandikar U.C., Crawford S.E., Ajami N.J., Murakami K., Kou B., Ettayebi K., Papanicolaou G.A., Jongwutiwes U., Perales M.A., Shia J., Mercer D., Finegold M.J., Vinjé J., Atmar R.L., Estes M.K. Detection of human norovirus in intestinal biopsies from immunocompromised transplant patients. J. Gen. Virol., 2016, vol. 97, no. 9, pp. 2291-2300. [doi: 10.1099/jgv.0.000545]
  56. Kendra J.A., Tohma K., Ford-Siltz L.A., Lepore C.J., Parra G.I. Antigenic cartography reveals complexities of genetic determinants that lead to antigenic differences among pandemic GII.4 noroviruses. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2021, vol. 118, no. 11, e2015874118. [doi: 10.1073/pnas.2015874118]
  57. Kendra J.A., Tohma K., Parra G.I. Global and regional circulation trends of norovirus genotypes and recombinants, 1995-2019: A comprehensive review of sequences from public databases. Rev. Med. Virol., 2022, vol. 32, no. 5, e2354. [doi: 10.1002/rmv.2354]
  58. Kilic T., Koromyslova A., Hansman G.S. Structural Basis for Human Norovirus Capsid Binding to Bile Acids. J. Virol., 2019, vol. 93, no. 2, e01581-18. [doi: 10.1128/JVI.01581-18]
  59. Koo H.L., Neill F.H., Estes M.K. Munoz F.M., Cameron A., DuPont H.L., Atmar R.L. Noroviruses: the most common pediatric viral enteric pathogen at a large university hospital after introduction of rotavirus vaccination. J. Pediatric. Infect. Dis. Soc., 2013, vol. 2, no. 1, pp. 57-60. [doi: 10.1093/jpids/pis070]
  60. Larsson M.M., Rydell G.E., Grahn A., Rodriguez-Diaz J., Akerlind B., Hutson A.M., Estes M.K., Larson G., Svensson L. Antibody prevalence and titer to norovirus (genogroup II) correlate with secretor (FUT2) but not with ABO phenotype or Lewis (FUT3) genotype. J. Infect. Dis., 2006, vol. 194, no. 10, pp. 1422-1427. [doi: 10.1086/508430]
  61. Li Y., Yu P., Qu C., Li P., Li Y., Ma Z., Wang W., de Man R.A., Peppelenbosch M.P., Pan Q. MDA5 against enteric viruses through induction of interferon-like response partially via the JAK-STAT cascade. Antiviral Res., 2020, vol. 176, pp. 104743. [doi: 10.1016/j.antiviral.2020.104743]
  62. Lin S.C., Qu L., Ettayebi K., Crawford S.E., Blutt S.E., Robertson M.J., Zeng X.L., Tenge V.R., Ayyar B.V., Karandikar U.C., Yu X., Coarfa C., Atmar R.L., Ramani S., Estes M.K. Human norovirus exhibits strain-specific sensitivity to host interferon pathways in human intestinal enteroids. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2020, vol. 117, no. 38, pp. 23782-23793. [doi: 10.1073/pnas.2010834117]
  63. Lindesmith L., Moe C., Marionneau S., Ruvoen N., Jiang X., Lindblad L., Stewart P., LePendu J., Baric R. Human susceptibility and resistance to Norwalk virus infection. Nat. Med., 2003, vol. 9, no. 5, pp. 548-553. [doi: 10.1038/nm860]
  64. Lindesmith L.C., Brewer-Jensen P.D., Mallory M.L., Jensen K., Yount B.L., Costantini V., Collins M.H., Edwards C.E., Sheahan T.P., Vinjé J., Baric R.S. Virus-Host Interactions Between Nonsecretors and Human Norovirus. Cell. Mol. Gastroenterol. Hepatol., 2020, vol. 10, no. 2, pp. 245-267. [doi: 10.1016/j.jcmgh.2020.03.006]
  65. Lindesmith L.C., Costantini V., Swanstrom J., Debbink K., Donaldson E.F., Vinjé J., Baric R.S. Emergence of a norovirus GII.4 strain correlates with changes in evolving blockade epitopes. J. Virol., 2013, vol. 87, no. 5, pp. 2803-2813. [doi: 10.1128/JVI.03106-12]
  66. Lindesmith L.C., Donaldson E.F., Lobue A.D., Cannon J. L., Zheng D.-P., Vinje J., Baric R. S. Mechanisms of GII.4 norovirus persistence in human populations. PLoS Med., 2008, vol. 5, no. 2, e31. [doi: 10.1371/journal.pmed.0050031]
  67. Liu J., Wang Z., Ma J., Ji S., Huo Y. Identification of a norovirus GII-specific antigenic epitope. Arch. Virol., 2024, vol. 169, no. 6, pp. 131. [doi: 10.1007/s00705-024-06060-0]
  68. Liu, Z., Zhang, M., Shen, Z. Chen H., Zhang W., Xu X., Lai Z., Sun W., Zhao Z., Zhang J. The coordinating role of the human norovirus minor capsid protein VP2 is essential to functional change and nuclear localization of the major capsid protein VP1. Arch. Virol., 2019, vol. 164, pp. 1173–1180. [doi: 10.1007/s00705-019-04192-2]
  69. Luttermann C., Meyers G. A bipartite sequence motif induces translation reinitiation in feline calicivirus RNA. J. Biol. Chem., 2007, vol. 282, no. 10, pp. 7056 - 7065. [doi: 10.1074/jbc.M608948200]
  70. Mallory M.L., Lindesmith L.C., Graham R.L., Baric R.S. GII.4 Human Norovirus: Surveying the Antigenic Landscape. Viruses, 2019, vol. 11, no. 2, pp. 177. [doi: 10.3390/v11020177]
  71. Malm M., Uusi-Kerttula H., Vesikari T., Blazevic V. High serum levels of norovirus genotype-specific blocking antibodies correlate with protection from infection in children. J. Infect. Dis., 2014, vol. 210, no. 11, pp. 1755-1762. [doi: 10.1093/infdis/jiu361]
  72. Mboko W.P., Chhabra P., Valcarce M.D., Costantini V., Vinjé J. Advances in understanding of the innate immune response to human norovirus infection using organoid models. J. Gen. Virol., 2022, vol. 103, no. 1, pp. 10.1099/jgv.0.001720. [doi: 10.1099/jgv.0.001720]
  73. Mesev E.V., LeDesma R.A., Ploss A. Decoding type I and III interferon signalling during viral infection. Nat. Microbiol., 2019, vol. 4, no. 6, pp. 914-924. [doi: 10.1038/s41564-019-0421-x]
  74. Newman K.L., Leon J.S. Norovirus immunology: Of mice and mechanisms. Eur. J. Immunol., 2015, vol. 45, no. 10, pp. 2742-2757. [doi: 10.1002/eji.201545512]
  75. Newman K.L., Moe C.L., Kirby A.E., Flanders W.D., Parkos C.A., Leon J.S. Human norovirus infection and the acute serum cytokine response. Clin. Exp. Immunol., 2015, vol. 182, no. 2, pp. 195-203. [doi: 10.1111/cei.12681]
  76. Newman K.L., Leon J.S. Norovirus immunology: Of mice and mechanisms. Eur. J. Immunol., 2015, vol. 45, no. 10, pp. 2742-2757. [doi: 10.1002/eji.201545512]
  77. Noel J.S., Fankhauser R.L., Ando T., Monroe S.S., Glass R.I. Identification of a distinct common strain of "Norwalk-like viruses" having a global distribution. J. Infect. Dis., 1999, vol. 179, no. 6, pp. 1334-1344. [doi: 10.1086/314783]
  78. Nordgren J., Svensson L. Genetic Susceptibility to Human Norovirus Infection: An Update. Viruses, 2019, vol. 11, no. 3, pp. 226. [doi: 10.3390/v11030226]
  79. Nurminen K., Blazevic V., Huhti L., Räsänen S., Koho T., Hytönen V.P., Vesikari T. Prevalence of norovirus GII-4 antibodies in Finnish children. J. Med. Virol., 2011, vol. 83, no. 3, pp. 525-531. [doi: 10.1002/jmv.21990]
  80. Omatola C.A., Mshelbwala P.P., Okolo M.-L.O., Onoja A.B., Abraham J.O., Adaji D.M., Samson S.O., Okeme T.O., Aminu R.F., Akor M.E., Ayeni G., Muhammed D., Akoh P.Q., Ibrahim D.S., Edegbo E., Yusuf L., Ocean H.O. , Akpala S.N., Musa O.A., Adamu A.M. Noroviruses: Evolutionary Dynamics, Epidemiology, Pathogenesis, and Vaccine Advances — A Comprehensive Review. Vaccines, 2024, vol. 12, pp. 590. [doi: 10.3390/vaccines12060590]
  81. Oparina S.V., Epifanova N.V., Novikova N.A. Phylogenetic analysis of noroviruses basedon rna-dependent rna polymerase GII.P16 gene sequences. Opera Medica et Physiologica, 2022, vol. 9, no. 3, pp. 87-97. [doi: 10.24412/2500-2295-2022-3-87-97]
  82. Orchard R.C., Wilen C.B., Doench J.G., Baldridge M.T., McCune B.T., Lee Y.C., Lee S., Pruett-Miller S.M., Nelson C.A., Fremont D.H., Virgin H.W. Discovery of a proteinaceous cellular receptor for a norovirus. Science, 2016, vol. 353, no. 6302, pp. 933-936. [doi: 10.1126/science.aaf1220]
  83. Parra G.I., Squires R.B., Karangwa C.K., Johnson J.A., Lepore C.J., Sosnovtsev S.V., Green K.Y. Static and Evolving Norovirus Genotypes: Implications for Epidemiology and Immunity. PLoS Pathog., 2017, vol. 13, no. 1, e1006136. [doi: 10.1371/journal.ppat.1006136]
  84. Parrino T.A., Schreiber D.S., Trier J.S., Kapikian A.Z., Blacklow N.R. Clinical immunity in acute gastroenteritis caused by Norwalk agent. N. Engl. J. Med., 1977, vol. 297, no. 2, pp. 86-89. [doi: 10.1056/NEJM197707142970204]
  85. Pattekar A., Mayer L.S., Lau C.W., Liu C., Palko O., Bewtra M., Consortium H., Lindesmith L.C., Brewer-Jensen P.D., Baric R.S., Betts M. R., Naji A., Wherry E.J., Tomov V.T. Norovirus-Specific CD8+ T Cell Responses in Human Blood and Tissues. Cellular and Molecular Gastroenterology and Hepatology, 2021, vol. 11, no. 5, pp. 1267-1289. [doi: 10.1016/j.jcmgh.2020.12.012]
  86. Payne D.C., Vinjé J., Szilagyi P.G., Edwards K.M., Staat M.A., Weinberg G.A., Hall C.B., Chappell J., Bernstein D.I., Curns A.T., Wikswo M., Shirley S.H., Hall A.J., Lopman B., Parashar U.D. Norovirus and medically attended gastroenteritis in U.S. children. N. Engl. J. Med., 2013, vol. 368, no. 12, pp. 1121-1130. [doi: 10.1056/NEJMsa1206589]
  87. Ponterio E., Mariotti S., Tabolacci C., Ruggeri F.M., Nisini R. Virus like particles of GII.4 norovirus bind Toll Like Receptors 2 and 5. Immunol. Lett., 2019, vol. 215, pp. 40-44. [doi: 10.1016/j.imlet.2019.05.016]
  88. Ponterio E., Petrizzo A., Di Bartolo I., Buonaguro F.M., Buonaguro L., Ruggeri F.M. Pattern of activation of human antigen presenting cells by genotype GII.4 norovirus virus-like particles. J. Transl. Med., 2013, vol. 11, pp. 127. [doi: 10.1186/1479-5876-11-127]
  89. Prasad B.V., Rothnagel R., Jiang X., Estes M.K. Three-dimensional structure of baculovirus-expressed Norwalk virus capsids. J. Virol., 1994, vol. 68, no 8, pp. 5117-5125. [doi: 10.1128/JVI.68.8.5117-5125.1994]
  90. Ramani S., Neill F.H., Opekun A.R., Gilger M.A., Graham D.Y., Estes M.K., Atmar R.L. Mucosal and Cellular Immune Responses to Norwalk Virus. J. Infect. Dis., 2015, vol. 212, no. 3, pp. 397-405. [doi: 10.1093/infdis/jiv053]
  91. Ramani S., Atmar R.L., Estes M.K. Epidemiology of human noroviruses and updates on vaccine development. Curr. Opin. Gastroenterol., 2014, vol. 30, no. 1, pp. 25-33. [doi: 10.1097/MOG.0000000000000022]
  92. Reeck A., Kavanagh O., Estes M.K., Opekun A.R., Gilger M.A., Graham D.Y., Atmar R.L. Serological correlate of protection against norovirus-induced gastroenteritis. J. Infect. Dis., 2010, vol. 202, no. 8, pp. 1212-1218. [doi: 10.1086/656364]
  93. Ryder R.W., Singh N., Reeves W.C., Kapikian A.Z., Greenberg H.B., Sack R.B. Evidence of immunity induced by naturally acquired rotavirus and Norwalk virus infection on two remote Panamanian islands. J. Infect. Dis., 1985, vol. 151, no. 1, pp. 99-105. [doi: 10.1093/infdis/151.1.99]
  94. Santi L., Batchelor L., Huang Z., Hjelm B., Kilbourne J., Arntzen C.J., Chen Q., Mason H.S. An efficient plant viral expression system generating orally immunogenic Norwalk virus-like particles. Vaccine, 2008, vol. 26, no. 15, pp. 1846-1854. [doi: 10.1016/j.vaccine.2008.01.053]
  95. Seah E.L., Gunesekere I.C., Marshall J.A., Wright P.J. Variation in ORF3 of genogroup 2 Norwalk-like viruses. Arch. Virol., 1999, vol. 144, no. 5, pp. 1007-1014. [doi: 10.1007/s007050050563]
  96. Sharp T.M., Crawford S.E., Ajami N.J., Neill F.H., Atmar R.L., Katayama K., Utama B., Estes M.K. Secretory pathway antagonism by calicivirus homologues of Norwalk virus nonstructural protein p22 is restricted to noroviruses. Virol. J., 2012, vol. 9, pp. 181. [doi: 10.1186/1743-422X-9-181]
  97. Sharp T.M., Guix S., Katayama K., Crawford S.E., Estes M.K. Inhibition of cellular protein secretion by norwalk virus nonstructural protein p22 requires a mimic of an endoplasmic reticulum export signal. PLoS One., 2010, vol. 5, no. 10, e13130. [doi: 10.1371/journal.pone.0013130]
  98. Siebenga J.J., Lemey P., Kosakovsky Pond S.L. Rambaut A., Vennema H., Koopmans M. Phylodynamic reconstruction reveals norovirus GII.4 epidemic expansions and their molecular determinants. PLoS pathogens., 2010, vol. 6, no. 5, e1000884. [doi: 10.1371/journal.ppat.1000884]
  99. Simmons K., Gambhir M., Leon J., Lopman B. Duration of immunity to norovirus gastroenteritis. Emerg. Infect. Dis., 2013, vol. 19, no. 8, pp. 1260-1267. [doi: 10.3201/eid1908.130472]
  100. Sosnovtsev S.V., Green K.Y. Identification and genomic mapping of the ORF3 and VPg proteins in feline calicivirus virions. Virology, 2000, vol. 277, no. 1, pp. 193-203. [doi: 10.1006/viro.2000.0579]
  101. Souza M., Cheetham S.M., Azevedo M.S., Costantini V., Saif L.J. Cytokine and antibody responses in gnotobiotic pigs after infection with human norovirus genogroup II.4 (HS66 strain). J. Virol., 2007, vol. 81, no. 17, pp. 9183-9192. [doi: 10.1128/JVI.00558-07]
  102. Su L., Huang W., Neill F.H., Estes M.K., Atmar R.L., Palzkill T. Mapping human norovirus antigens during infection reveals the breadth of the humoral immune response. N.P.J. Vaccines, 2023, vol. 8, no. 1, pp. 87. [doi: 10.1038/s41541-023-00683-1]
  103. Tan M., Huang P., Meller J., Zhong W., Farkas T., Jiang X. Mutations within the P2 domain of norovirus capsid affect binding to human histo-blood group antigens: evidence for a binding pocket. J. Virol., 2003, vol. 77, no. 23, pp. 12562-12571. [doi: 10.1128/jvi.77.23.12562-12571.2003]
  104. Tan M., Jiang X. The p domain of norovirus capsid protein forms a subviral particle that binds to histo-blood group antigen receptors. J. Virol., 2005, vol. 79, no. 22, pp. 14017-14030. [doi: 10.1128/JVI.79.22.14017-14030.2005]
  105. Tohma K., Ford-Siltz L.A., Kendra J.A., Parra G.I. Dynamic immunodominance hierarchy of neutralizing antibody responses to evolving GII.4 noroviruses. Cell Rep., 2022, vol. 39, no. 2, pp. 110689. [doi: 10.1016/j.celrep.2022.110689]
  106. Tohma K., Lepore C.J., Gao Y., Ford-Siltz L.A., Parra G.I. Population Genomics of GII.4 Noroviruses Reveal Complex Diversification and New Antigenic Sites Involved in the Emergence of Pandemic Strains. mBio., 2019, vol. 10, no. 5, e02202-19. [doi: 10.1128/mBio.02202-19]
  107. Treanor J.J., Jiang X., Madore H.P., Estes M.K. Subclass-specific serum antibody responses to recombinant Norwalk virus capsid antigen (rNV) in adults infected with Norwalk, Snow Mountain, or Hawaii virus. J. Clin. Microbiol., 1993, vol. 31, no. 6, pp. 1630-1634. [doi: 10.1128/jcm.31.6.1630-1634.1993]
  108. Tsukamoto B., Kurebayashi Y., Takahashi T., Abe Y., Ota R., Wakabayashi Y., Nishiie A., Minami A., Suzuki T., Takeuchi H. VP1 of human and murine noroviruses recognizes glycolipid sulfatide via the P domain. J. Biochem., 2024, vol. 176, no. 4, pp. 299 - 312. [doi: 10.1093/jb/mvae051]
  109. Villabruna, N., Izquierdo-Lara, R.W., Schapendonk, C.M.E., de Bruin E., Chandler F., Thao T.T.N., Westerhuis B.M., J. van Beek., Sigfrid L., Giaquinto C., Goossens H., Bielicki J.A., Vasconcelos M.K., Fraaij P.L.A., Koopmans M.P.G., de Graaf M. Profiling of humoral immune responses to norovirus in children across Europe. Sci. Rep., 2022, vol. 12, no. 1, pp. 14275. [doi: 10.1038/s41598-022-18383-6]
  110. Vongpunsawad S., Venkataram Prasad B.V., Estes M.K. Norwalk virus minor capsid protein VP2 associates within the VP1 Shell domain. J. Virol., 2013, vol. 87, no. 9, pp. 4818 - 4825. [doi: 10.1128/JVI.03508-12]
  111. Winder N., Gohar S., Muthana M. Norovirus: An Overview of Virology and Preventative Measures. Viruses, 2022, vol. 14, no. 12, pp. 2811. [doi: 10.3390/v14122811]
  112. Wyatt R.G., Dolin R., Blacklow N.R., DuPont H.L., Buscho R.F., Thornhill T.S., Kapikian A.Z., Chanock R.M. Comparison of three agents of acute infectious nonbacterial gastroenteritis by cross-challenge in volunteers. J. Infect. Dis., 1974, vol. 129, no. 6, pp. 709 - 714. [doi: 10.1093/infdis/129.6.709]
  113. Xue L., Wu Q., Kou X. Cai W., Zhang J., Guo W. Genome characterization of a GII.6 norovirus strain identified in China. Infect. Genet. Evol., 2015, vol. 31, pp. 110–117. [doi: 10.1016/j.meegid.2015.01.027]
  114. Zhang P., Hao C., Di X., Chuizhao X., Jinsong L., Guisen Z., Hui L. and Zhaojun D. Global prevalence of norovirus gastroenteritis after emergence of the GII.4 Sydney 2012 variant: a systematic review and meta-analysis. Front. Public Health., 2024, vol. 12, pp. 1373322. [doi: 10.3389/fpubh.2024.1373322]
  115. Zharova A.-M.D., Talayev V.Yu., Perenkov A.D., Zaichenko I.Ye., Svetlova M.V., Babaykina O.N., Voronina E.V., Lapin V.A., Novikov V.V. In silico analysis of the antigenic properties of norovirus GII.4 Sydney [P16] VP1 protein. Opera Medica et Physiologica, 2023, vol. 10, no. 3, pp. 140 - 151. [doi: 10.24412/2500-2295-2023-3-140-151]
  116. Zheng Z., Li Y., Zhang M., Liu Y., Fu M., Gong S., Hu Q. Human Norovirus NTPase Antagonizes Interferon-β Production by Interacting With IkB Kinase ε. Front Microbiol., 2021, vol. 12, pp. 687933. [doi: 10.3389/fmicb.2021.687933]
  117. Zhu S., Regev D., Watanabe M. Identification of immune and viral correlates of norovirus protective immunity through comparative study of intra-cluster norovirus strains. PLoS Pathog., 2013, vol. 9, no. 9, e1003592. [doi: 10.1371/journal.ppat.1003592]

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Талаев В.Ю., Бабайкина О.Н., Куркова Е.В., Жарова А.Д., Светлова М.В., Заиченко И.Е.,

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 64788 от 02.02.2016.


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах