THE PREVALENCE OF HIV RECOMBINANT FORMS IN RUSSIA AND COUNTRIES OF THE CIS: SYSTEMATIC REVIEW AND METAANALYSIS

Cover Page

Cite item

Abstract

This review was to aimed to access the prevalence of HIV recombinant forms in Russia and countries of the CIS, which have  close social and economic ties. We conducted a search in Russian  Science Citation Index and PubMed for a depth of 8 years. We  included 22 articles, which contained the results of 35 independent  cross-sectional studies, in our review. Meta-analysis of HIV  recombinant forms prevalence was conducted in Open Meta-analyst  with the use of Der Simonian & Laird method, arcsin transformation  and correction factor for zero values. Subgroup analysis was used  along with meta-regression (by date of collection). Pooled prevalence of HIV recombinant forms was 21.3% (95% CI 16.2–26.5) and was  highly heterogeneous. Blood samples from 3,494 HIV patients living  in various regions of the Russian Federation and CIS countries —  Belarus, Kazakhstan, Kyrgyzstan, Uzbekistan, Tajikistan, Armenia,  Georgia — were examined. Among subtypes of HIV-1, the main  share was occupied by subtype A — 75.6% (n = 2643), subtype B —  5.5% (n = 193), C — 0.8% (n = 31), G — 0.2% (n = 7), F —  0.14% (n = 5). Among the recombinant forms (n = 616), the  fraction of CRF02_ AG was 39.6% (n = 244), CRF02_AG/A was  32.9% (n = 203), CRF63_02A1 was 15.9% (n = 98), CRF03_AB —  5.2% (n = 32), CRF06_cpx — 2.1% (n = 13). Unique recombinant  forms were 2.7% (n = 17), including URF63_A1 (2.5%). In Russia, the highest prevalence of recombinant forms of HIV-1 was  registered in the Siberian Federal District (33.2% (95% CI 12.2– 54.1), the lowest in the Northwest Federal District — 1.6% (95% CI  0.9–2.3). In the CIS countries, the highest prevalence of  recombinant forms of HIV-1 is found in a subgroup of the Central  Asian republics — Uzbekistan, Tajikistan, Kyrgyzstan, Kazakhstan —  51.7% (95% CI 38.5–64.9). The significant upward trend was shown with a meta-regression. Our review is the first such research in  Russia and thus is of significant interest, but the result should be  applied with caution due to high risk of publication bias as well as significant heterogeneity of our results.

About the authors

O. A. Pasechnik

Omsk State Medical University

Author for correspondence.
Email: opasechnik@mail.ru

PhD (Medicine), Senior Lecturer, Department of Epidemiology, Omsk State Medical University, Omsk, Russian Federation

644050, Russian Federation, Omsk, Mira str., 9

Phone: +7 (3812) 65-06-54 (office)

Russian Federation

A. I. Blokh

Omsk State Medical University

Email: fake@neicon.ru

Assistant Professor, Department of Epidemiology, Omsk State Medical University, Omsk, Russian Federation

Russian Federation

References

  1. Беляков Н.А., Розенталь В.В., Дементьева Н.Е., Виноградова Т.Н., Сизова Н.В. Моделирование и общие закономерности циркуляции субтипов и рекомбинантных форм ВИЧ // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2012. Т. 4, № 2. С. 7–18. [Belyakov N.A., Rosental V.V., Dementeva N.E., Vinogradova T.M., Sizova N.V. Mathematical modelling and general trends of circulation of HIV subtypes and recombinant forms. VICh-infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2012, vol. 4, no. 2, pp. 7–18. (In Russ.)]
  2. Бобкова М.Р. История и некоторые результаты генотипирования ВИЧ в России // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2015. Т. 7, № 4. С. 7–16. [Bobkova M.R. History and some results of HIV genotyping in Russia. VICh-infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2015, vol. 7, no. 4, pp. 7–16. doi: 10.22328/2077-9828- 2015-7-4-7-16 (In Russ.)]
  3. Гашникова Н.М., Тотменин А.В., Саухат С.Р., Шемшура А.Б., Колпаков Д.С., Кучеренко И.Б., Матузкова А.Н., Козырев О.А. Молекулярно-эпидемиологическая характеристика распространения ВИЧ-инфекции на юге России // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2013. Т. 5, № 4. С. 73–81. [Gashnikova N.M., Totmenin A.V., Sauhat S.R., Shemshura A.B., Kolpakov D.S., Kucherenko L.B., Matuzkova A.N., Kozyrev O.A. Molecular epidemiological characteristics of the HIV-1 transmission in Southern Russia. VICh-infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2013, vol. 5, no. 4, pp. 73–81. (In Russ.)]
  4. Елиссева В.С., Кругляк С.П. Скляр Л.Ф., Махно Е.С. Распространенность мутаций резистентности ВИЧ-1 к препаратам АРВТ в Приморском крае // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2015. Т. 7, № 2. С. 49–54. [Eliseeva V.S., Kruglyak S.P., Sklyar L.F., Smahno E. Prevalence of HIV-1 drug resistance mutations in Primorsky Region. VICh- infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2015, vol. 7, no. 2, pp. 49–54. doi: 10.22328/2077-9828-2015-7-2-49-55 (In Russ.)]
  5. Еремин Е.Ф., Гасич Е.Л., Сосинович С.В., Суетнов О.Н., Грушко П.Н., Грушко Т.П., Ильенкова В.С., Горбунова Н.А., Амбарцумян Е.Г., Карпов И.А. Молекулярная эпидемиология ВИЧ/СПИД в Беларуси (2008–2011) // Здравоохранение (Минск). 2012. № 1. С. 25–34. [Yeryomin V.F., Gasich E.L., Sosinovich S.V., Suyetnov O.N., Grushko P.N., Grushko T.P., Iliyenkova V.S., Gorbunova N.A., Karpov I.A. Molecular epidemiology of HIV/AIDS in Belarus (2008–2011). Zdravookhranenie (Minsk) = Public Health (Minsk), 2012, no. 1, pp. 25–34. (In Russ.)]
  6. Казачинская А.Г., Богачев В.В., Барышев П.Б., Тотменин А.В., Чубарева Е.А., Ачигечева П.Ю., Золотарева И.В., Мирджамалова Ф.О., Топчин Ю.А., Черноусова Н.Я., Чичамкина Н.В., Абрамов В.А., Гашникова Н.М. Территориальные особенности распространения генетических вариантов ВИЧ-1 в Сибирском федеральном округе // Медицина и образование в Сибири. 2013. № 3. 12 с. [Kazachinskaya А.G., Bogachev V.V., Baryshev P.B., Tommenin А.V., Chybareva Е.А., Achigecheva P.Y., Zolotareva I.V., Mirdzhamalova F.O., Topchin Y.А., Chernousova N.Y., Chichamkina N.V., Abramov V.А., Gashnikova N.M. Territorial features of spread of HIV-1 genetic options in Siberian federal district. Meditsina i obrazovanie v Sibiri = Medicine and Education in Siberia, 2013, no. 3, 12 p. (In Russ.)]
  7. Казеннова Е.В., Васильев А.В., Лаповок И.А., Гришечкин А.Е., Лага В.Ю., Саламов Г.Г., Туманов А.С., Парыгина О.А., Рузаева Л.А., Грезина Л.А., Серкина Т.П., Кауфман О.А., Ооржак Н.Д., Лукашов В.В., Бобкова М.Р. Генетические варианты ВИЧ-1 в азиатской части России (2005–2010) // Вопросы вирусологии. 2013. Т. 58, № 4. С. 28–35. [Kazennova E.V., Vasilyev A.V., Lapovok I.A., Grishechkin A.E., Laga V.Yu., Salamov G.G., Tumanov A.S., Parygina O.V., Ruzaeva L.A., Grezina L.A., Serkina T.P., Kaufman O.A., Oordjak N.D., Lukashov V.V., Bobkova M.R. HIV-1 genetic variants in the Asian Part of Russia: a study (2005–2010). Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2013, vol. 58, no. 4, pp. 28–35. (In Russ.)]
  8. Казеннова Е.В., Лаповок И.А., Лебедев А.В., Лага В.Ю., Глущенко Н.В., Зверев С.Я., Нистратова Ю.И., Зайцева Н.Н., Парфенова О.В., Герасимов В.В., Шошокин В.А., Бобкова М.Р. Анализ резистентности ВИЧ в Приволжском федеральном округе Российской Федерации // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2015. Т. 7, № 3. С. 56–66. [Kazennova Y.V., Lapovok I.A., Lebedev A.V., Laga V.J., Glushchenko N.V., Zverev S.Y., Nistratova Y.I., Zaytseva N.N., Parfenova O.V., Gerasimov V.V., Shoshokin V.A., Bobkova M.R. Analysis of HIV drugs resistance in Privolzhskiy federal district of the Russian Federation. VICh-infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2012, vol. 4, no. 2, pp. 7–18. doi: 10.22328/2077-9828-2015-7-3-56-66 (In Russ.)]
  9. Казеннова Е.В., Нешумаев Д.А., Рукавицин Д.В., Лаповок И.А., Лага В.Ю., Ракчеева О.В., Васильев А.В., Туманов А.С., Воронцова Г.А., Кузнецова А.В., Лойфман Е.А., Старухина И.Н., Кустова О.И., Половица Н.В., Липская Н.А., Бобкова М.Р. Молекулярно- эпидемиологический анализ эпидемии ВИЧ-инфекции в Благовещенске и Хабаровске (Дальний Восток России) // Вопросы вирусологии. 2014. Т. 59, № 4. С. 31–36. [Kazennova E.V., Neshumaev D.A., Rukavitsyn D.V., Lapovok I.A., Laga V.Yu., Rakcheeva O.V., Vasilyev A.V., Tumanov A.S., Vorontsova G.A., Kuznetsova A.V., Loyfman E.A., Staruchina I.N., Kustova O.I., Polovica N.V., Lipskaya N.A., Bobkova M.R. Molecular epidemiological analysis of the HIV infection in the Blagoveshchensk and Khabarovsk Area (Russian Far East). Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2014, vol. 59, no. 4, pp. 31–36. (In Russ.)]
  10. Котова В.О., Балахонцева Л.А., Троценко О.Е. Анализ лекарственной устойчивости ВИЧ-1 в регионах Дальневосточного федерального округа // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2016. Т. 8, № 3. С. 53–58. [Kotova V.O., Balakhontseva L.A., Trotsenko O.E. Analysis of HIV-1 drug resistance in regions of the Far Easten federal district. VICh- infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2016, vol. 8, no. 3, pp. 53–58. doi: 10.22328/2077-9828-2016-8-3-53-58 (In Russ.)]
  11. Лага В.Ю., Казеннова Е.В., Васильев А.В., Лаповок И.А., Исмаилова А., Бейшеева А., Асыбалиева Н., Бобкова М.Р. Молекулярно-генетическая характеристика вариантов ВИЧ-1 на территории Киргизии. Вопросы вирусологии. 2012. Т. 57, № 5. С. 26–32. [Laga V.Yu., Kazennova E.V., Vasilev A.V., Lapovok I.A., Ismailova A., Beisheeva N., Asybalieva N., Bobkova M.R. Molecular-genetic characterization of the HIV-1 variants abundant in Kirghizia. Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2012, vol. 57, no. 5, pp. 26–32. (In Russ.)]
  12. Лаповок И.А., Лага В.Ю., Казеннова Е.В., Васильев А.В., Дзисюк Н.В., Утегенова А.К., Абишев А.Т., Тукеев М.С., Бобкова М.Р. Молекулярно-эпидемиологический анализ ВИЧ-1 в Казахстане в 2009–2013 гг. // Вопросы вирусологии. 2015. Т. 60, № 4. С. 29–37. [Lapovok I.A., Laga V.Y., Kazennova E.V., Vasilyev A.V., Dzissyuk N.V., Utegenova A.K., Abishev A.T., Tukeev M.S., Bobkova M.R. Molecular epidemiological analysis of HIV-1 in Kazakhstan in 2009–2013. Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2015, vol. 60, no. 4, pp. 29–37. (In Russ.)]
  13. Москалейчик Ф.Ф., Лага В.Ю., Дельгадо Е., Вега И., Фернандес-Гарсия А., Перес-Альварес Л., Корнилаева Г.В., Пронин А.Ю., Жернов Ю.В., Томпсон М.М., Бобкова М.Р., Карамов Э.В. Стремительное распространение рекомбинантной формы CRF02_AG ВИЧ-1 на территории России и сопредельных стран // Вопросы вирусологии. 2015. Т. 60, № 6. С. 14–19. [Moskaleychik F.F., Laga V.Yu., Delgado E., Vega Y., Fernandez-Garcia A., Perez-Alvarez L., Kornilaeva G.V., Pronin A.Yu., Zhernov Yu.V., Thomson M.M., Bobkova M.R., Karamov E.V. Rapid spread of the HIV-1 circular recombinant CRF02-AG in Russia and neighboring countries. Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2015, vol. 60, no. 6, pp. 14–19. (In Russ.)]
  14. Мусатов Б.В., Яковлев А.А., Тыргина Т.В., Ладная Н.Н. Прогностическое значение результатов генотипирования вирусов иммунодефицита человека, выделенных от больных первичной ВИЧ-инфекцией в 2009 и 2011 годах в Санкт-Петербурге // Вестник Санкт-Петербургского университета. 2013. Сер. 11, вып. 1. С. 171–178. [Musatov V.B., Yakovlev A.A., Tirgina T.V., Ladnaya N.N. The prognostic signifi cance of the results of genotyping human immunodeficiency virus isolated from the patients with primary HIV- infection in 2009 and 2011 in St. Petersburg. Vestnik Sankt-Peterburgskogo universiteta = Bulletin of St. Petersburg University, 2013, ser. 11, iss. 1, pp. 171–178. (In Russ.)]
  15. Понамарева О.А., Ревизор А.О., Круглова Е.А., Плотникова Ю.К., Наумова Е.С. Генетическое разнообразие ВИЧ-1 на территории Иркутской области // Лабораторная служба. 2016. № 1. С. 33–37. [Ponomareva O.A., Revizor A.O., Kruglova E.A., Plotnikova Yu.K., Naumova E.S. Genetic diversity of HIV-1 in Irkutsk region. Laboratornaya sluzhba = Laboratory service, 2016, no. 1, pp. 33–37. doi: 10.17116/labs20165133-37 (In Russ.)]
  16. Чурина М.А., Останкова Ю.В., Семенов А.В., Никитина Н.А., Росоловский А.П., Гребенкина Е.В., Ткаченко Т.Н., Жандармова Т.А., Трофимова Т.С., Асадуллаев М.Р., Беляков Н.А., Тотолян А.A. Молекулярная эпидемиология и фармакорезистентность ВИЧ-1 у пациентов с неэффективностью АРВТ в Великом Новгороде // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2017. Т. 9, № 1. С. 82–92. [Churina M.A., Ostankova Y.V., Semenov A.V., Nikitina N.A., Rosolovsky A.P., Grebyonkina E.V., Tkachenko T.N., Zhandarmova T.А., Trofimova T.S., Asadullayev M.R., Belyakov N.A., Totolian A.A. HIV-1 drug-resistance and molecular epidemiology in patients with art failure in Veliky Novgorod. VICh-infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2017, vol. 9, no. 1, pp. 82–92. doi: 10.22328/2077-9828-2017-9-1-82-92 (In Russ.)]
  17. Barendregt J.J., Doi S.A., Lee Y.Y., Norman R.E., Vos T. Meta-analysis of prevalence. J. Epidemiol. Community Health, 2013, no. 67, pp. 974–978. doi: 10.1136/jech-2013-203104
  18. Beyrer C., Patel Z., Stachowiak J.A., Tishkova F.K., Stibich M.A., Eyzaguirre L.M., Carr J.K., Mogilnii V., Peryshkina A., Latypov A., Strathdee S.A. Characterization of the emerging HIV type 1 and HCV epidemics among injecting drug users in Dushanbe, Tajikistan. AIDS Res. Hum. Retroviruses, 2009, vol. 25, no. 9, pp. 853–860. doi: 10.1089/aid.2008.0206
  19. Brodley C.E., Lau J., Schmid C.H. Open meta-analyst. URL: http://www.cebm.brown.edu/openmeta/downloads/open_meta_analyst_win8.zip (11.05.2018)
  20. Castley A., Sawleshwarkar S., Varma R., Herring B., Thapa K., Dwyer D., Chibo D., Nguyen N., Hawke K., Ratcliff R., Garsia R., Kelleher A., Nolan D. A national study of the molecular epidemiology of HIV-1 in Australia 2005–2012. PLoS ONE, 2017, vol. 12, no. 5: e0170601. doi: 10.1371/journal.pone.0170601
  21. Chow W.Z., Takebe Y., Syafina N.E., Prakasa M.S., Chan K.G., Abed Al-Darraji H.A., Koh C., Kamarulzaman A., Tee K.K. A newly emerging HIV-1 recombinant lineage (CRF58_01B) disseminating among people who inject drugs in Malaysia. PLoS ONE, 2014, vol. 9, no. 1: e85250. doi: 10.1371/journal.pone.0085250
  22. Chu M., Zhang W., Zhang X., Jiang W., Huan X., Meng X., Zhu B., Yang Y., Tao Y., Tian T., Lu Y., Jiang L., Zhang L., Zhuang X. HIV-1 CRF01_AE strain is associated with faster HIV/AIDS progression in Jiangsu Province, China. Sci. Rep., vol. 7, pp. 1570. doi: 10.1038/s41598-017-01858-2
  23. Dvali N., Parker M.M., Chkhartishvili N., Sharvadze L., Gochitashvili N., Abutidze A., Karchava M., De Hovitz J.A., Tsertsvadze T. Characterization of HIV-1 subtypes and drug resistance mutations among individuals infected with HIV in Georgia. J. Med. Virol., 2012, vol. 84, no. 7, pp. 1002–1008. doi: 10.1002/jmv.23269
  24. Esbjornsson J., Mild M., Audelin A., Fonager J., Skar H., Jorgensen L., Liitsola K., Björkman P., Bratt G., Gisslén M., Sönnerborg A., Nielsen C., Medstrand P., Albert J. HIV-1 transmission between MSM and heterosexuals, and increasing proportions of circulating recombinant forms in the Nordic Countries. Virus Evol., 2016, vol. 2, iss. 1. doi: 10.1093/ve/vew010
  25. Gashnikova N., Astakhova E., Gashnikova M., Bocharov E., Petrova S.V., Pun’ko O., Popkov A.V., Totmenin A.V. HIV-1 epidemiology, genetic diversity, and primary drug resistance in the Tyumen oblast, Russia. BioMed Res. Int., 2016, 13 p. doi: 10.1155/2016/2496280
  26. Gashnikova N.M., Bogachev V.V., Baryshev P.B., Totmenin A.V., Gashnikova M.P., Kazachinskaya A.G., Ismailova T., Stepanova S.A., Chernov A.S., Mikheev V.N. A rapid expansion of HIV-1 CRF63_02A1 among newly diagnosed HIV-infected individuals in the Tomsk Region, Russia. AIDS Res. Hum. Retroviruses, 2015, vol. 31, no. 4, pp. 456–460. doi: 10.1089/aid.2014.0375
  27. Gashnikova N.M., Zyryanova D.P., Astakhova E.M., Ivlev V.V., Gashnikova M.P., Moskaleva N.V., Aikin S.S., Bulatova T.N., Pustylnikov S.V., Bocharov E.F., Totmenin A.V. Predominance of CRF63_02A1 and multiple patterns of unique recombinant forms of CRF63_A1 among individuals with newly diagnosed HIV-1 infection in Kemerovo Oblast, Russia. Arch. Virol., 2017, vol. 162, no. 2, pp. 379–390. doi: 10.1007/s00705-016-3120-4
  28. Global AIDS Response Progress Reporting 2016. URL: https://aidsreportingtool.unaids.org/static/docs/GARPR_Guidelines_2016_EN.pdf (11.05.2018)
  29. Gottlieb G.S., Nickle D.C., Jensen M.A., Wong K.G., Grobler J., Li F., Liu S.L., Rademeyer C., Learn G.H., Karim S.S., Williamson C., Corey L., Margolick J.B., Mullins J.I. Dual HIV-1 infection associated with rapid disease progression. Lancet, 2004, vol. 363, pp. 619–622.
  30. Higgins J.P., Thompson S.G., Deeks J.J., Altman D.G. Measuring inconsistency in meta-analysis. BMJ, 2003, vol. 327, pp. 557–560. doi: 10.1136/bmj.327.7414.557
  31. Laga V., Lapovok I., Kazennova E., Ismailova A., Beisheeva N., Asybalieva N., Glushchenko N., Bobkova M. The genetic vari ability of HIV-1 in Kyrgyzstan: the spread of CRF02_AG and subtype A1 recombinants. J. HIV AIDS, 2015, vol. 1 (2), 5 p. doi: 10.16966/jha.106
  32. Laga V., Vasilyev A., Lapovok I., Grigoryan S., Papoyan A., Glushchenko N., Kazennova E., Bobkova M. HIV type 1 subtype A1 dominates in Armenia. Curr. HIV Res., 2015, vol. 13, iss. 3, pp. 219–225. doi: 10.2174/1570162X13666150407142834
  33. Lapovok I., Laga V., Kazennova E., Bobkova M. HIV type 1 integrase natural polymorphisms in viral variants circulating in FSU countries. Curr. HIV Res., 2017, vol. 15, no. 5, pp. 318–326. doi: 10.2174/1570162X15666170815162052
  34. Lau K.A., Wong J.L. Current trends of HIV recombination worldwide. Infect. Dis. Rep., 2013, vol. 6, no. 5, suppl. 1: e4. doi: 10.4081/idr.2013.s1.e4
  35. Neogi U., Häggblom A., Santacatterina M., Bratt A., Gisslén M., Albert J., Sonnerborg A. Temporal trends in the Swedish HIV-1 epidemic: increase in non-B subtypes and recombinant forms over three decades. PLoS One, 2014, vol. 9, no. 6: e99390. doi: 10.1371/journal.pone.0099390
  36. Palm A.A., Esbjornsson J., Mansson F., Kvist A., Isberg P.E., Biague A., da Silva Z.J., Jansson M., Norrgren H., Medstrand P. Faster progression to AIDS and AIDS-Related death among seroincident individuals infected with recombinant HIV-1 A3/CRF02_AG compared with sub-subtype A3. J. Infect. Dis., 2013, vol. 209, no. 5, pp. 721–728. doi: 10.1093/infdis/jit416
  37. Peeters M., Delaporte E. Genetic diversity of HIV infection worldwide and its consequences. Med. Trop. (Mars), 1999, vol. 59, no. 2, pp. 449–455.
  38. Tebit D.M., Arts E.J. Tracking a century of global expansion and evolution of HIV to drive understanding and to combat disease. Lancet Infect. Dis., 2011, vol. 11, no. 1, pp. 45–56. doi: 10.1016/S1473-3099(10)70186-9
  39. Wang X., Wu Y., Mao L., Xia W., Zhang W., Dai L., Mehta S.R., Wertheim J.O., Dong X., Zhang T., Wu H., Smith D.M. Targeting HIV prevention based on molecular epidemiology among deeply sampled subnetworks of men who have sex with men. Clin. Infect. Dis., 2015, vol. 61, no. 9, pp. 1462–1468. doi: 10.1093/cid/civ526

Copyright (c) 2018 Pasechnik O.A., Blokh A.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies