Genotyping of tick-borne infections and determination of tick species attacking the humans in Novosibirsk and its suburbs

Abstract

The south of Western Siberia traditionally belongs to the regions with an unfavorable epidemiological situation for infections transmitted by ticks. Approximately 20 thousand people annually seek medical care after a tick bite in Novosibirsk and its suburbs.

          The purpose of this work was to determine the species composition of ticks attacking humans in the territory of Novosibirsk and its suburbs by determining the nucleotide sequence of the fragment of the tick mitochondrial gene cytochrome oxidase COI during the spring-summer season of 2018, determination of infection of individual ticks with viral and bacterial tick-borne infections, followed by genotyping of identified pathogens by PCR methods, by determination of nucleotide sequences and phylogenetic analysis.

It is established that ticks of five species attack the humans: Ixodes persulcatus, Ixodes pavlovskyi, Dermacentor reticulatus, Dermacentor marginatus, Dermacentor nuttali in the Novosibirsk metropolis. The majority of tick attacks on humans are associated with I. pavlovskyi (43.6%) and D. reticulatus (41.2%) ticks. The genetic material of the tick-borne encephalitis virus was detected in 3.6%, borrelia - 13.8% and rickettsia - 23.1% individual ticks collected from humans. Genotyping of the tick-borne encephalitis virus (TBEV) in the collected ticks showed the presence of the Siberian genotype of TBEV in 83% cases, and the Far Eastern genotype of TBEV in 17% of ticks. The Kemerovo virus could not be detected. Genetic material from Borrelia spp. and Rickettsia spp. has been detected in all five tick species attacking the local human population. The bulk of the identified Borrelia spp. isolates were genotyped as Borrelia garinii (86%) and 13% of the isolates as Borrelia afzelii species. The genetic material of Borrelia miyamotoi was found in one individual tick. Ticks of the genus Dermacentor have been found to infect by Rickettsia raoultii, and ticks of the genus Ixodes are overwhelmingly infected with Rickettsia tarasevichiae. Moreover, in single I. persulcatus tick was infected by Rickettsia helvetica.

Thus, the human population of Novosibirsk and its suburbs is attacking by five species of ixodid ticks with the predominant dominance of I. pavlovskyi and D. reticulatus ticks. The genetic material of the following tick-borne infections was found: Siberian and Far Eastern genotype of TBEV, B. garinii, B. afzelii, B. miyamotoi, R. raoulti, R. tarasevichiae and R. helvetica in the individual ticks collected from humans.

Full Text

Введение.

Иксодовые клещи являются переносчиками целого ряда инфекционных заболеваний вирусной, бактериальной и протозойной природы, играющих большую роль в инфекционной патологии человека. В России, по поводу укусов клещей за медицинской помощью обращалось 347±33 человек  на 100 тыс. населения в течение  2014–2020 гг. (согласно Государственному докладу «О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2020 году»). Среди инфекций, передающихся клещами (ИПК), наибольшее распространение и медицинское значение имеют иксодовый клещевой боррелиоз (ИКБ), клещевые риккетсиозы (КР) и клещевой энцефалит (КЭ). Эпидемиологическое неблагополучие по ИПК традиционно наблюдается в различных регионах Сибири, в том числе в Новосибирске и его пригородах, где приблизительно 20 тысяч человек ежегодно обращаются за оказанием медицинской помощи после укуса клеща (согласно данным Управления Роспотребнадзора по Новосибирской  области).

В южных регионах Западной Сибири описано не менее 11 видов иксодовых клещей, для которых доказано существование местных популяций [1]. При этом наибольшую эпидемическую значимость имеют клещи, входящие в экологическую группу пастбищных (или пастбищно-подстерегающих) клещей, способных активно нападать на человека. Прежде всего к ним можно отнести клещей родов Ixodes и Dermacentor. Изучение видового состава и распределения иксодовых клещей в лесопарковой зоне вблизи г. Новосибирска, проводимое в рамках долговременных наблюдений во второй половине ХХ в., показывало абсолютное доминирование Ixodes persulcatus. Клещи Ixodes pavlovskyi (Pom., 1946), Dermacentor reticulatus (Fabricius, 1794), Haemaphysalis concinna (Koch, 1884), Haemaphysalis punctata (Can. et Fanz., 1878) также обнаруживались в природных очагах Западной Сибири [10]. Однако, в последние годы клещи I. pavlovskyi начинают постоянно обнаруживаться  в отдельных регионах на юге Западно-Сибирской равнины. Полевые исследования 2009—2010 гг. показали, что в окрестностях г. Новосибирска устойчиво сообитают I. persulcatus и I. pavlovskyi при явном преобладании последнего [4, 5]. В г. Томске и его пригородах была обнаружена высокая численность клещей I. pavlovskyi и показана их возможная роль в распространении ИПК [3, 7]. При этом высокая численность I. pavlovskyi была зарегистрирована в биотопах, подвергающихся интенсивной рекреационной нагрузке.

В последнее время необычно широкое распространение в городских и пригородных биотопах получил луговой клещ. Ранее D. reticulatus был распространен в степных и лесостепных зонах Западной Сибири и преимущественно ассоциировался местами выпаса домашнего скота совместно клещами D. marginatus [11]. Однако в 2015 г. численность лугового клеща возросла более чем в 200 раз в городских биотопах г. Томска в сравнении с предшествующим периодом [7]. Необычность ситуации, связанная с изменением видового состава клещей в крупных мегаполисах на юге Западной Сибири, позволила сформулировать гипотезу об изменении видового состава иксодовых клещей, нападающих на человека и способных передавать ИПК в этом регионе.    

С этой целью было проведено определение видового состава иксодовых клещей путем определения последовательности фрагмента митохондриального гена цитохромоксидазы COI, нападающих на людей в г. Новосибирске и его пригородах в течение теплого периода 2018 года. В работе определялся уровень инфицированности индивидуальных клещей возбудителями ИПК (вирус клещевого энцефалита, вирус Кемерово, Borrelia spp., Rickettsia spp.) с последующим секвенированием и генотипированием выявленных клещевых патогенов и их филогенетическим анализом.

 

Материалы и методы

В исследование вошла выборка из 1000 клещей, снятых с людей на территории Новосибирской области в 2018 году и обратившихся за медицинской помощью (с мая по сентябрь). Укусы клещей были отмечены людьми в г. Новосибирске и его пригородах, а также в  близлежащих районах (Искитимский, Черепановский, Коченевский, Мошковский, Тогучинский и Маслянинский). В течение мая, когда наблюдался пик числа укусов, было собрано 500 образцов клещей, а с июня по сентябрь было исследовано по 100 клещей собранных в течение каждого  месяца.

В ходе исследования проведен анализ индивидуальных образцов иксодовых клещей различных видов. До начала исследования клещи хранились при –70°С, индивидуально. Исследования проводили с соблюдением правил биобезопасности, регламентированных в МУ 1.3.2569–09, СП 1.3.3118-13, СП 3.1.3310-15, а также  СанПиН 3.3686-21.

Клещи были дважды обработаны 70%-м этанолом для инактивации инфекционных агентов и промыты фосфатно-солевым буфером. Гомогенизацию полученных образцов осуществляли с использованием лабораторного гомогенизатора TissueLyserLT (Qiagen, Германия) в 500 мкл стерильного физиологического раствора. Выделение нуклеиновых кислот производили из 100 мкл гомогената с использованием коммерческого набора «АмплиПрайм РИБО-преп» («НексБио», Россия), получение кДНК в реакции обратной транскрипции выполнялось с помощью коммерческого набора «РЕВЕРТА-L» («АмплиСенс», Россия) согласно инструкциям производителей.

Видовую принадлежность исследуемых клещей выявляли путем определения нуклеотидной последовательности фрагмента гена цитохромоксидазы COI, локализованного в митохондриальном геноме клеща.

Скрининг полученных образцов на наличие генетических маркеров изучаемых патогенов осуществляли с помощью ПЦР. ПЦР проводилась в 25 мкл реакционной смеси, содержащей 12,5 мкл двухкратного ПЦР-буфера (БиоЛабМикс, Россия), 0,2 мкМ каждого из праймеров и 3 мкл ДНК/кДНК. Праймеры, используемые в данной работе и ожидаемая длина ампликонов представлены в таблице 1. ПЦР проводили в амплификаторе Т100 (BioRad, США) согласно следующей программы амплификации: активация полимеразы - 95℃, 5 мин; далее 38 последовательных циклов – денатурация 95℃, 15 сек, отжиг праймеров (табл. 1), 20 сек, элонгация - 72℃, 45 сек; финальная элонгация - 72℃, 5 мин. Детекцию продуктов амплификации проводили методом гель-электрофореза в 2 % агарозном геле, содержащем бромистый этидий в концентрации 2 мкг/мл. Определение нуклеотидных последовательностей полученных ПЦР-фрагментов проводили с помощью набора реактивов ABI PRISM® BigDye™ Terminator v. 3.1 (ThermoFisher Scientific, США) с последующим анализом продуктов реакции на секвенаторе ABI PRISM 3130 (Applied Biosystems, США). Анализ полученных хроматограмм проводили с помощью программы SeqMan (DNAstar, США). Филогенетический анализ проводили с помощью пакета филогенетических программ MEGA 7.0 методом максимального правдоподобия с использованием трёхпараметрической модели эволюции Тамуры Т92 [19]. Показатели статистической надежности узлов филогенетического дерева рассчитывался с помощью бутстреп-анализа с использованием 1000 случайных реплик. 95% доверительный интервал (ДИ) уровня инфицированности клещей изучаемыми патогенами рассчитывался с использованием онлайн-сервиса (http://www.pedro.org.au/english/downloads/confidence-interval-calculator/).

Нуклеотидные последовательности, полученные в данной работе, были депонированы в международную базу данных GenBank под номерами: MN187367–MN187402, MN177944-MN177946, MN234153-MN234157, MN007126, MT150584-MT150588 и MT253667-MT253669.

 

Результаты

Проведено определение видовой принадлежности клещей, нападающих на человека в Новосибирской области, путем секвенирования фрагмента гена COI, локализованного в митохондриальном геноме клеща. Видовое разнообразие клещей, нападающих на людей в Новосибирской области в весенне-летнего и осеннего периода 2018 года, было представлено пятью видами клещей: I. persulcatus, Ipavlovskyi, Dreticulatus, Dmarginatus, Dnuttali (рис. 1).

Наиболее часто на человека нападали клещи видов Ipavlovskyi (43,6 % среди общей выборки) и Dreticulatus (41,2 %), а на долю клещей I. persulcatus приходилось 10,7 %, на долю D. marginatus - 4,0 %. В единичных случаях среди клещей, нападающих на человека, был обнаружены клещ D. nuttalli (0,5 %). Распределение видового разнообразия клещей, атакующих человека, очень сильно зависело от месяца исследуемого периода (Рис. 1). Так в мае-июне месяце на человека преимущественно нападали клещи I. pavlovskyi (58-61 %), а пик удельной активности клещей I. persulcatus приходился на июль месяц, когда его доля увеличивалась до 32 % среди всех клещей, собранных с человека. В августе-сентябре практически все нападения на человека были связаны с клещами рода Dermacentor с преобладающим доминированием Dreticulatus (84-90 %).

Генетический материал ВКЭ был обнаружен в 36 образцах клещей, суммарный уровень инфицированности составил 3,6 % (95 % ДИ: 2,6-4,9). ВКЭ был детектирован в клещах видов I. persulcatus, I. pavlovskyi, D. reticulatus, Dmarginatus. Уровень инфицированности клещей I. persulcatus составил 11,2 % (95 % ДИ: 9,7-14,3), I. pavlovskyi1,8 % (95 % ДИ: 0,9-3,5), D. reticulatus3,4 % (95 % ДИ: 2,1-5,6), Dmarginatus5,1 % (95 % ДИ: 1,4-9,8). Генотипирование выявленных изолятов ВКЭ было проведено по фрагменту гена белка Е (340 п.н.). Тридцать (83 %) изолятов были отнесены к сибирскому генотипу, а 6 (17 %) изолятов к дальневосточному генотипу ВКЭ.

Все исследованные последовательности оказались оригинальными и не имели 100 % сходства с известными прототипами ВКЭ (рис. 2). Наибольшее генетическое разнообразие демонстрировал кластер сибирских вариантов ВКЭ, отчетливо распадающийся на две субклады. Варианты одной субклады имеют наибольший уровень гомологии с прототипными штаммами Заусаев (AF52415) и Алтай-115 (JQ687276), а другой субклады с прототипом Курган-371-07 (FJ214150). Новосибирские изоляты дальневосточного генотипа имеют наибольшее сходство с прототипным штаммом Приморье-69 (EU816453).

Среди исследуемых клещей генетического материала вируса Кемерово выявлено не было. Согласно литературным данным, основным переносчиком вируса Кемерово являются клещи I. persulcatus, инфицированность которых в Новосибирской области составляет всего 0,73% [28].

Генетический материал боррелий был обнаружен у 11,2 % (95 % ДИ: 9,7-14,3) клещей I. persulcatus, а для клещей I. pavlovskyi выявлен в 1,8 % (95 % ДИ: 0,9-3,5) случаев, для D. reticulatus - 3,4 % (95 % ДИ: 2,1-5,6) и D. marginatus - 5,1 % (95 % ДИ: 1,4-9,8). Генотипирование выявленных изолятов боррелий проведено по фрагменту гена р66 (около 550 п.н.). Большинство выявленных изолятов боррелий были отнесены к виду Bgarinii (86%), 13% изолятов к Bafzelii. В одном таежном клеще был обнаружен генетический материал Bmiyamotoi, который оказался генетически близким к изоляту B. miyamotoi выделенному от пациента в г. Новосибирске в 2016 году.

Усредненный уровень инфицированности клещей риккетсиями составил 23,1% (95 % ДИ: 20,6-25,1). Генетический материал Rickettsia spp. был выявлен в клещах 4 видов: I. persulcatus, I. pavlovskyi, D. reticulatus и D. marginatus. Выявленные изоляты риккетсий были генотипированы путем определения нуклеотидной последовательности фрагмента гена цитратсинтазы gltA (767 п.н.). Показано, что клещи рода Dermacentor имеют большую инфицированность R. raoultii, генетически близкую изолятам выделенным ранее во Франции, России и в 2016 году в Китае от пациента. Клещи рода Ixodes в подавляющем случае заражены R. tarasevichiae. В одном клеще I. persulcatus был найден генетический материал R. helvetica. Уровень инфицированности клещей рода Ixodes составил 16,4% (95 % ДИ: 13,3-19,9), Dermacentor – 29,3% (95 % ДИ: 25,5-33,2). Для изучаемых изолятов R. raoultii и R. helvetica были определены полноразмерные нуклеотидные последовательности гена поверхностного белка sca4. Последовательность гена sca4, изучаемых изолятов R. raoultii, была полностью гомологична изоляту R. raoultii  из клеща D. reticulatus в Томской области (MK304550) и на 99,9 % прототипному штамму Marne, выделенному из D. reticulatus на востоке Франции (DQ365807). Уровень гомологии с изолятом, выделенным из клеща D. silvarum в Хабаровском крае (Khabarovsk, CP010969) составил 99,5 %; а с изолятом, выделенным из клеща D. nuttalli на Алтае (Elanda-23/95, EU036983) - 99,2%. Нуклеотидная последовательность гена sca4 выявленных изолятов R. helvetica оказалась полностью гомологична штамму R. helvetica C9P9 (AF163009), выделенному в Швейцарии из клеща I. ricinus.

 

Обсуждение 

Новосибирск и его окрестные районы располагаются в лесной зоне юга Западно-Сибирской равнины, переходящей в лесостепь, и являются типичным местом совместного обитания клещей родов Dermacentor и Ixodes. По многолетним показателям периода 2010–2020 гг. Новосибирская область входит в группу со средним уровнем заболеваемости КЭ (5,5 на 100 тыс. населения) [6]; относится к территории эпидемической опасности по ИКБ выше среднего уровня (9,35 на 100 тыс. населения) [9] и средней эпидемической опасности по КР (6,49 на 100 тыс. населения) [8]. 

Нами был обнаружен совершенно необычный факт доминирования клещей I. pavlovskyi и D. reticulatus среди всех клещей, собранных с человека. На их долю суммарно приходится 84,6% всех клещей снятых с человека. Роль таежного клеща, который считается принципиальным вектором для ИПК, составила всего чуть более 10 % при контактах человека с иксодовыми клещами в Новосибирске и его пригородах. Только в июле месяце роль таежного клеща становилась значимой и достигала 32%. Можно предположить, что условия контакта человека и клеща в природных очагах г. Новосибирска и его пригородов существенно изменились.  В настоящее время в этом окружении доминирует не таежный клещ, а клещи I. pavlovskyi и D. reticulatus. Распространение первого ранее ассоциировалось с птицами наземного яруса, а D. reticulatus с местами выпаса домашнего скота [13].  Это косвенно подтверждается ранее опубликованными данными по г. Томску, где фактически в центре города (биотоп «Лагерный сад») концентрация D. reticulatus возросла более чем 200 раз в течение фактически одного года наблюдения [6].

Обнаруженное генетическое разнообразие выявленных изолятов ВКЭ в клещах позволяет предположить, что ВКЭ в течение длительного периода времени эволюционировал на юге Западной Сибири. Это подтверждается ранее опубликованными данными по исследованию разнообразия ВКЭ природных биотопах исследуемого региона [29]. Нам удалось получить прямые данные о том, что на человека нападают клещи инфицированными двумя генотипами ВКЭ. Эпидемиологическая значимость широкого распространения дальневосточного генотипа ВКЭ связана с более высокой патогенностью дальневосточного генотипа для человека. Так, для вариантов ВКЭ дальневосточного генотипа, циркулирующих в Приморском крае, летальность может достигать более 30 %, тогда как европейские и сибирские геноварианты вызывают более легкую форму заболевания с относительно низким уровнем летальности. Удалось выявить 18 изолятов в четырех видах клещей, которые наиболее близко кластеризующихся со штаммом Zausaev. Характерной особенностью штамма Zausaev является его способность вызывать хронические формы клещевого энцефалита [15].

Интересным представляется факт выявления достаточно большого количества изолятов сибирского и дальневосточного генотипа ВКЭ в клещах рода Dermacentor. Вирусофорность клещей рода Dermacentor на уровне, а то и выше, вирусофорности клещей рода Ixodes, а заболеваемость КЭ в районах преобладания клещей рода Dermacentor ниже [18, 26]. Обращает на себя внимание относительно низкая вирусофорность клещей I. pavlovskyi, составляющая всего 1,8 %, тогда как вирусофорность клещей I. persulcatus составила 11,2 %. Существенное доминирование клещей I. pavlovskyi среди клещей, снятых с человека, может приводить к снижению биорисков инфицирования человека ВКЭ и снижению уровня заболеваемости клещевым энцефалитом в Новосибирске и его пригородах.

Клещевой иксодовый боррелиоз обычно ассоциируется с B. garinii и B. afzelii на территории России [20, 21]. Принято считать, что ареал возбудителей ИКБ предопределяется распространением основных переносчиков заболевания: клещей I. persulcatus и I. ricinus. В Сибири и на Дальнем Востоке генетический материал Borrelia spp. был обнаружен у клещей I. pavlovskyi и Dermacentor spp. Спонтанная инфицированность клещей боррелиями в природных очагах может составлять от 10 до 70% в различные годы. При этом, инфицированность клещей B. miyamotoi значительно ниже, чем B. garinii и B. afzelii.  Все эти три вида боррелий были обнаружены в исследованных клещах с очевидным доминированием B. garinii и при однократной детекции генетического материала B. miyamotoi.  При этом в клещах снятых с человека максимально были инфицированы клещи I. persulcatus. Менее всего были инфицированы клещи I. pavlovskyi, для которых уровень инфицирования был более чем 6,5 раз ниже.

В четырех видах клещей нам удалось обнаружить генетический материал R. raoultii, R. tarasevichiae и R. helvetica. Уровень инфицирования клещей риккетсиозами достигал 23,1%. Принято считать, что R. raoultii является основным возбудителем клещевого риккетсиоза в Новосибирской области и ассоциируется с клещами рода Dermacentor [16]. Также R. raoultii обнаружена во многих странах Европы [22], в разных областях России (Новосибирская, Томская, Омская области, Республика Алтай, Республика Бурятия, Иркутская область, Приморский край, Хабаровский край и др.)  и в Казахстане [3, 12, 13, 27].

На сегодняшний день R. helvetica широко распространена и обнаруживается как минимум в 24 странах Европы [22]. В азиатской части России R. helvetica была обнаружена в клещах I. pavlovskyi, I. persulcatus и I. trianguliceps в Новосибирской и Омской областях, Республике Алтай, а также на Дальнем Востоке [17, 23]. У пациентов, инфицированных R. helvetica наблюдается лихорадка, редко регистрируется сыпь, описаны случаи перимиокардита и менингита [14].

  1. R.tarasevichiae имеет высокую встречаемость в клещах persulcatus (реже I. pavlovskyi) на территории Азиатской части России. Микст инфицирование человека R. tarasevichiae и R. helvetica было выявлено в двух случаях, причем оба случая закончились летальным исходом, на территории РФ. Совместное инфицирование R. tarasevichiae с R. sibirica было зарегистрировано в Красноярском крае [25], а с ВКЭ в Новосибирской области [2]. Случай моноинфицирования человека R. tarasevichiae были также ранее зафиксированы в Новосибирской области.

 Таким образом, в данной работе были исследованы иксодовые клещи, нападающие на человека в Новосибирске и его пригородах, в течение всего теплого сезона 2018 года. Индивидуальный анализ 1000 клещей показал, что всего пять видов клещей нападают на жителей мегаполиса на юге Западной Сибири. При этом доминируют клещи I. pavlovskyi (43,6 %) и D. reticulatus (41,2 %). Роль таежного клеща, широко известного принципиального вектора для ИПК, существенно снизилась и составила всего 10,7%. 

В клещах, снятых с человека, выявлен генетический материал вируса клещевого энцефалита (3,6%; 95 % ДИ: 2,6-4,9), боррелий (13,8%; 95 % ДИ: 11,6-14,9) и риккетсий (23,1%; 95 % ДИ: 20,6-25,1). Генотипирование и филогенетический анализ показал наличие генетического материала следующих возбудителей клещевых инфекций: сибирского и дальневосточного генотипа ВКЭ, B. garinii, B. afzelii, B. miyamotoi, R. raoulti, R. tarasevichiae и R. helvetica.  Представляется, что совершенствование и своевременная диагностика этих возбудителей может иметь ключевое значение для проведения адекватной профилактики и лечения клещевых инфекций человека.

 

 

Благодарности

Исследования поддержаны Российской федеральной службой по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, государственное задание ФБУН ГНЦ ВБ «Вектор» Роспотребнадзора.

 

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

 

×

About the authors

M. Yu. Kartashov

FSRI SRC VB “Vector”

Email: mikkartash@yandex.ru

MD, PhD, Senior Researcher

E. Il'. Krivosheina

FSRI SRC VB “Vector”

Email: krivosheina_ei@vector.nsc.ru

Junior Researcher

K. A. Svirin

FSRI SRC VB “Vector”

Email: svirin_ka@vector.nsc.ru

Research Assistant

N. L. Tupota

FSRI SRC VB “Vector”

Email: tupota_nl@vector.nsc.ru

PhD, Senior Researcher

V. A. Ternovoi

FSRI SRC VB “Vector”

Email: tern@vector.nsc.ru

MD, PhD, Leading Researcher, Head of laboratory

V. B. Loktev

FSRI SRC VB “Vector”

Author for correspondence.
Email: valeryloktev@gmail.com

MD, Dr.Sci, professor,  Head of the Department

Russian Federation

References

  1. Богданов И.И. Иксодовые клещи Западной Сибири. Сообщение 1. Видовой состав // Естественные науки и экология: межвуз. сборник научных трудов T. 4. Омск: Изд-во ОмГПУ, 1999. С. 161-165. [Bogdanov I.I. Ixodid ticks of Western Siberia. Volume 1. Species composition. Estestvennye nauki i ekologiya: mezhvuzovskij sbornik nauchnyh trudov = Natural sciences and ecology: interuniversity collection of scientific papers 1999. vol.4, pp. 161-165. (in Russ.)]
  2. Власов В.В., Иголкина Я.П., Рар В.А., Краснова Е.И., Филимонова Е.С., Тикунов А.Ю., Епихина Т.И., Тикунова Н.В. Клещевые риккетсиозы в Западной Сибири. Первые российские случаи риккетсиозов, вызванных Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia raoultii и Rickettsia slovaca. // Национальные приоритеты России, 2021. Т. 3 №42. С. 122–126. [Vlasov V.V., Igolkina Y.P., Rar V.A., Krasnova E.I., Filimonova E.S., Tikunov A.Y., Epihina T.I., Tikunova N.V. Tick-borne rickettsiosis in Western Siberia. The first Russian cases of rickettsiosis caused by Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia raoultii and Rickettsia slovaca. Nacional'nye prioritety Rossii = Russia's national priorities, 2021. vol. 3, № 42. pp. 122-126.(In Russ.)]
  3. Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Кривошеина Е.И., Кузнецов А.И., Романенко В.Н., Москвитина Н.С., Терновой В.А., Локтев В.Б. Генотипирование возбудителей клещевых инфекций в клещах Dermacentor reticulatus, собранных в городских биотопах г. Томска //Паразитология. 2019. Т. 53, № 5. С. 355-369. [Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Krivosheina E.I., Kuznecov A.I., Romanenko V.N., Moskvitina N.S., Ternovoj V.A., Loktev V.B. Genotyping of tick-borne pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in urban biotopes of Tomsk. Parazitologiya = Parasitology, 2019. vol. 53, № 5. pp. 355–369.(In Russ.)] doi: 10.1134/S0031184719050016
  4. Ливанова Н.Н., Ливанов С.Г., Панов В.В. Особенности распределения клещей Ixodes persulcatus и Ixodes pavlovskyi на границе лесной и лесостепной зон Приобья // Паразитология. 2011. Т. 45, № 2. С. 94-102. [Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V. Features of the distribution of ticks Ixodes persulcatus and Ixodes pavlovskyi on the border of the forest and forest-steppe zone of the Ob region. Parazitologiya = Parasitology, 2011. vol. 45, № 2. pp. 94–102.(In Russ.)]
  5. Малькова М.Г., Якименко В.В., Танцев А.К. Изменение границ ареалов пастбищных иксодовых клещей рода Ixodes на территории Западной Сибири // Паразитология. 2012. Т. 46, № 5. С. 369-383. [Mal'kova M.G., Yakimenko V.V., Tancev A.K. Changes in the range boundaries of pasture ticks of the genus Ixodes in Western Siberia. Parazitologiya = Parasitology, 2012. vol. 46, № 5. pp. 369–383.(In Russ.)]
  6. Никитин А.Я., Андаев Е.И., Толмачёва М.И., Аюгин Н.И., Яцменко Е.В., Матвеева В.А., Туранов А.О., Балахонов С.В. Эпидемиологическая ситуация по клещевому вирусному энцефалиту в Российской Федерации за 2011–2021 гг. и краткосрочный прогноз ее развития. // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 1. С. 15–23. [Nikitin A.YA., Andaev E.I., Tolmachyova M.I., Ayugin N.I., Yacmenko E.V., Matveeva V.A., Turanov A.O., Balahonov S.V. Epidemiological situation of tick-borne viral encephalitis in the Russian Federation for 2011-2021 and short-term forecast of its development. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022. № 1. pp. 15-23. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-1-15-23
  7. Романенко В.Н., Соколенко В.В., Максимова Ю.В. Локальное формирование высокой численности клещей Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) в Томске // Паразитология. 2017. Т. 51, № 4. С. 345–353. [Romanenko V.N., Sokolenko V.V., Maksimova Yu.V. Local formation of high abundance of Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) ticks in Tomsk. Parazitologiya = Parasitology, 2017. vol. 51, № 4. pp. 345–353. (In Russ.)]
  8. Рудаков Н.В., Пеньевская Н.А., Кумпан Л.В., Блох А.И., Шпынов С.Н., Транквилевский Д.В., Штрек С.В. Эпидемиологическая ситуация по риккетсиозам группы клещевой пятнистой лихорадки в Российской Федерации в 2012–2021 гг. и прогноз на 2022–2026 гг. // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. №1. С. 54–63. [Rudakov N.V., Pen'evskaya N.A., Kumpan L.V., Bloh A.I., Shpynov S.N., Trankvilevskij D.V., Shtrek S.V. Epidemiological situation on rickettsiosis of the tick-borne spotted fever group in the Russian Federation in 2012–2021 and forecast for 2022–2026. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022. № 1. pp. 54-63.(In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-1-54-63
  9. Рудакова С.А., Пеньевская Н.А., Блох А.И., Рудаков Н.В., Транквилевский Д.В., Савельев Д.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е. Обзор эпидемиологической ситуации по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2010–2020 гг. и прогноз на 2021 г. // Проблемы особо опасных инфекций. 2021. № 2. С. 52–61. [Rudakova S.A., Pen'evskaya N.A., Bloh A.I., Rudakov N.V., Trankvilevskij D.V., Savel'ev D.A., Teslova O.E., Kaneshova N.E. Review of the epidemiological situation of ixodid tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2010–2020 and forecast for 2021. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2021. № 2. pp. 52-61.(In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2021-2-52-61
  10. Сапегина В.Ф., Доронцова Н.А., Телегин В.И., Ивлева Н.Г., Добротворский А.К. Особенности распределения Ixodes persulcatus в лесопарковой зоне г. Новосибирска // Паразитология. 1985. Т. 19, № 5. С. 370-373. [Sapegina V.F., Doroncova N.A., Telegin V.I., Ivleva N.G., Dobrotvorskij A.K. Features of the distribution of Ixodes persulcatus in the forest-park zone of the city of Novosibirsk. Parazitologiya = Parasitology, 1985. vol. 19, № 5. pp. 370–373.(In Russ.)]
  11. Якименко В.В., Малькова М.Г., Шпынов С.Н. Иксодовые клещи Западной Сибири: фауна, экология, основные методы исследования. Омск: Омский научный вестник. 2013. 240 с. [Yakimenko V. V., Mal'kova M. G., Shpynov S. N. Iksodovye kleshchi Zapadnoj Sibiri: fauna, ekologiya, osnovnye metody issledovaniya. – Omsk: OOO «Omskij nauchnyj vestnik», 2013. – 240 p.]
  12. Яковчиц Н.В., Бондаренко Е.И., Адельшин Р.В., Мельникова О.В., Вершинин Е.А., Морозов И.М., Борисов С.А., Андаев Е.И. Выявление ДНК возбудителей клещевого риккетсиоза в клещах на территории Иркутской области // Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2015. Т. 14, № 6. С. 43-46. [Yakovchic N.V., Bondarenko E.I., Adel'shin R.V., Mel'nikova O.V., Vershinin E.A., Morozov I.M., Borisov S.A., Andaev E.I. Detection of DNA of tick-borne rickettsiosis pathogens in ticks in the Irkutsk region. Epidemiologiya i Vakcinoprofilaktika = Epidemiology and Vaccinal Prevention, 2015. vol. 14, № 6. pp. 43-46.(In Russ.)] doi: 10.31631/2073-3046-2015-14-6-43-46
  13. Dedkov V.G., Simonova E.G., Beshlebova O.V., Safonova M.V., Stukolova O.A., Verigina E.V., Savinov G.V., Karaseva I.P., Blinova E.A., Granitov V.M., Arsenjeva I.V., Shipulin G.A. The burden of tick-borne diseases in the Altai region of Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2017, vol. 8, no. 5, pp. 787-794. doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.06.004
  14. Fournier P.E., Allombert C., Supputamongkol Y., Caruso G., Brouqui P., Raoult D. Aneruptive fever associated with antibodies to Rickettsia helvetica in Europe and Thailand. J Clin Microbiol., 2004, vol. 42, no. 2, pp. 816-818. doi: 10.1128/JCM.42.2.816-818.2004
  15. Gritsun T.S., Lashkevich V.A., Gould E.A. Tick-borne encephalitis. Antiviral Res., 2003, vol. 57, no. 1, pp. 129-146. doi: 10.1016/s0166-3542(02)00206-1
  16. Igolkina Y., Krasnova E., Rar V., Savelieva M., Epikhina T., Tikunov A., Khokhlova N., Provorova V., Tikunova N. Detection of Causative Agents of Tick-Borne Rickettsioses in Western Siberia, Russia: Identification of Rickettsia Raoultii and Rickettsia Sibirica DNA in Clinical Samples., Clin. Microbiol. Infect., 2018b. vol. 24, no. 2. pp. 199–211. doi: 10.1016/j.cmi.2017.06.003
  17. Igolkina Y.P., Rar V.A., Yakimenko V.V., Malkova M.G., Tancev A.K., Tikunov A.Y., Epikhina T.I., Tikunova N.V. Genetic variability of Rickettsia spp. in Ixodes persulcatus/Ixodes trianguliceps sympatric areas from Western Siberia, Russia: Identification of a new Candidatus Rickettsia species. Infect Genet Evol. 2015, vol. 34, pp.88-93. doi: 10.1016/j.meegid.2015.07.015
  18. Kholodilov I., Belova O., Burenkova L., Korotkov Y., Romanova L., Morozova L., Kudriavtsev V., Gmyl L., Belyaletdinova I., Chumakov A., Chumakova N., Dargyn O., Galatsevich N., Gmyl A., Mikhailov M., Oorzhak N., Polienko A., Saryglar A., Volok V., Yakovlev A., Karganova G. Ixodid ticks and tick-borne encephalitis virus prevalence in the South Asian part of Russia (Republic of Tuva). Ticks Tick Borne Dis., 2019, vol. 10, no. 5, pp. 959-969. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.04.019
  19. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 7.0 for Bigger Datasets. Mol Biol Evol., 2016, vol. 33, no. 7, pp. 1870-1874. doi: 10.1093/molbev/msw054
  20. Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Borrelia spirochetes in Russia: Genospecies differentiation by real-time PCR. Ticks Tick Borne Dis. 2014, vol. 5, no. 6, pp. 722-726. doi: 10.1016/j.ttbdis.2014.05.016
  21. Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Multilocus sequence analysis of Borrelia burgdorferi s.l. in Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2013. vol. 4, no. 4, pp. 275-279. doi: 10.1016/j.ttbdis.2013.02.004
  22. Parola P., Paddock C.D., Socolovschi C., Labruna M.B., Mediannikov O., Kernif T., Abdad M.Y., Stenos J., Bitam I., Fournier P.E., Raoult D. Update on tick-borne rickettsioses around the world: a geographic approach. Clin Microbiol Rev. 2013, vol. 26, no. 4, pp. 657-702. doi: 10.1128/CMR.00032-13
  23. Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Y., Igolkina Y., Panov V., Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasit Vectors. 2017, vol. 10, no. 1, pp. 258. doi: 10.1186/s13071-017-2186-5
  24. Roux V., Rydkina E., Eremeeva M., Raoult D. Citrate synthase gene comparison, a new tool for phylogenetic analysis, and its application for the rickettsiae. Int J Syst Bacteriol., 1997, vol. 47, no. 2, pp. 252-261. doi: 10.1099/00207713-47-2-252
  25. Rudakov N., Samoylenko I., Shtrek S., Igolkina Y., Rar V., Zhirakovskaia E., Tkachev S., Kostrykina T., Blokhina I., Lentz P., Tikunova N. A fatal case of tick-borne rickettsiosis caused by mixed Rickettsia sibirica subsp. sibirica and "Candidatus Rickettsia tarasevichiae" infection in Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2019, vol. 10, no. 6, pp. 101278. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.101278
  26. Shchuchinova L.D., Kozlova I.V., Zlobin V.I. Influence of altitude on tick-borne encephalitis infection risk in the natural foci of the Altai Republic, Southern Siberia. Ticks Tick Borne Dis., 2015, vol. 6, no. 3, pp. 322-329. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.02.005
  27. Shpynov S., Fournier P.E., Rudakov N., Tarasevich I., Raoult D. Detection of members of the genera Rickettsia, Anaplasma and Ehrlichia in ticks collected in the Asiatic part of Russia. Ann. N. Y. Acad. Sci., 2006b. Vol. 1078. pp. 378–383. doi: 10.1196/annals.1374.075
  28. Tkachev S.E., Tikunov A.Y., Babkin I.V., Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V., Yakimenko V.V., Tantsev A.K., Taranenko D.E., Tikunova N.V. Occurrence and genetic variability of Kemerovo virus in Ixodes ticks from different regions of Western Siberia, Russia and Kazakhstan. Infect Genet Evol., 2017, Jan;47, pp. 56-63. doi: 10.1016/j.meegid.2016.11.007
  29. Tkachev S.E., Babkin I.V., Chicherina G.S., Kozlova I.V., Verkhozina M.M., Demina T.V., Lisak O.V., Doroshchenko E.K., Dzhioev Y.P., Suntsova O.V., Belokopytova P.S., Tikunov A.Y., Savinova Y.S., Paramonov A.I., Glupov V.V., Zlobin V.I., Tikunova N.V. Genetic diversity and geographical distribution of the Siberian subtype of the tick-borne encephalitis virus. Ticks Tick Borne Dis. 2020, vol. 11, no. 2. pp. 1-9. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.101327

Supplementary files

There are no supplementary files to display.


Copyright (c) Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Tupota N.L., Ternovoi V.A., Loktev V.B.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 64788 от 02.02.2016.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies