Взаимодействие нейтрофилов, предобработанных гормонами, с биопленками комменсального и уропатогенного штаммов Escherichia coli in vitro

Обложка


Цитировать

Полный текст

Аннотация

Цель работы — изучить взаимодействие нейтрофилов, предобработанных хорионическим гонадотропином, эстриолом, кисспептином, лептином и грелином, с биопленками комменсального и уропатоген-ного штаммов Escherichia coli. Нейтрофилы периферической крови здоровых небеременных женщин I фазы менструального цикла (n = 8) культивировали в течение часа с гормонами в концентрации, соответствующей уровню I и III триместра беременности. Взаимодействие нейтрофилов с биопленками комменсального E. coli TG1 и уропатогенного E. coli DL82 (UPEQ штаммов оценивали после часового контакта. Биомасса биопленки штаммов, активность миелопероксидазы и катепсина G оценивалась спектрофотометрически на мультипланшетном ридере «Synergy™ H1» (BioTec, США). Установлено, что предобработка нейтрофилов хорионическим гонадотропином (10; 100 МЕ/мл), эстриолом (2; 20 нг/мл) и лептином (10 нг/мл) усиливала способность нейтрофилов разрушать опсонизированную биопленку только у комменсального штамма, не влияя на биопленку UPEC Биомасса неопсонизированной биопленки комменсального E. coli TG1 снижалась после взаимодействия с нейтрофилами, предобработанными эстриолом (2 нг/мл), кисспептином (9,6 пМ) и грелином (0,83 нг/мл). Для UPEС только при действии на нейтрофилы хорионического гонадотропина (10 МЕ/мл) отмечено большее разрушение неопсонизированной биопленки как по сравнению с контролем, так и по сравнению с концентрацией гормона 100 МЕ/мл. Секреция миелопероксидазы повышалась при взаимодействии UPEС c нейтрофилами, предобработанными эстриолом в концентрации 2 нг/мл. При сравнении двух штаммов отмечено, что хорионический гонадотропин (10 МЕ/мл) и эстриол (20 нг/мл) усиливали активность миелопероксидазы нейтрофилов после взаимодействия с биопленками UPEС в большей степени по сравнению с биопленками E. coli TG1. Гормоны, эстриол (20 нг/мл) и кисспептин (9 пМ), снижали активность катепсина G нейтрофилов при взаимодействии с биопленками UPEC

Об авторах

И. Л. Масленникова

Институт экологии и генетики микроорганизмов, Уральское отделение Российской академии наук — филиал Федерального государственного бюджетного учреждения науки Пермский федеральный исследовательский центр, Уральское отделение РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: I.Maslennikova1974@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2776-8023

Масленникова Ирина Леонидовна - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории иммунорегуляции.

614081, Пермь, ул. Голева, 13, Тел.: 8 922 317-87-77 (моб.)

Россия

И. В. Некрасова

Институт экологии и генетики микроорганизмов, Уральское отделение Российской академии наук — филиал Федерального государственного бюджетного учреждения науки Пермский федеральный исследовательский центр, Уральское отделение РАН

Email: nirina5@mail.ru

Кандидат биологических наук, научный сотрудник лаборатории иммунорегуляции.

Пермь

Россия

Е. Г. Орлова

Институт экологии и генетики микроорганизмов, Уральское отделение Российской академии наук — филиал Федерального государственного бюджетного учреждения науки Пермский федеральный исследовательский центр, Уральское отделение РАН

Email: orlova_katy@mail.ru

Доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории иммунорегуляции.

Пермь

Россия

О. Л. Горбунова

Институт экологии и генетики микроорганизмов, Уральское отделение Российской академии наук — филиал Федерального государственного бюджетного учреждения науки Пермский федеральный исследовательский центр, Уральское отделение РАН

Email: olia15_77@mail.ru

Кандидат биологических наук, научный сотрудник лаборатории иммунорегуляции.

Пермь

Россия

С. В. Ширшев

Институт экологии и генетики микроорганизмов, Уральское отделение Российской академии наук — филиал Федерального государственного бюджетного учреждения науки Пермский федеральный исследовательский центр, Уральское отделение РАН

Email: shirshev@iegm.ru

Доктор медицинских наук, профессор, зав. лабораторией иммунорегуляции.

Пермь

Россия

Список литературы

  1. Горбунова О.Л., Ширшев С.В. Комплексное исследование иммуномодулирующей активности кисспептина // Российский иммунологический журнал. 2014. Т. 8, № 3. С. 288—290.
  2. Данилов В.С., Зарубина А.П., Ерошников Г.Е., Соловьева Л.Н., Карташев Ф.В., Завильгельский Г.Б. Сенсорные биолюминесцентные системы на основе lux-оперонов разных видов люминесцентных бактерий // Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. 2002. № 3. С. 20.
  3. Куклина Е.М., Ширшев С.В. Регуляция окислительной активности нейтрофилов хорионическим гонадотропином. Роль женских половых стероидных гормонов // Известия Российской академии наук. Серия биологическая. 2003. № 4. С. 399—404.
  4. Некрасова И.В., Ширшев С.В. Женские половые стероидные гормоны в регуляции ферментативной активности нейтрофилов // Доклады академии наук. 2013. Т. 453, № 6. С. 690—693.
  5. Орлова Е.Г., Ширшев С.В. модуляция лептином функциональной активности нейтрофилов и моноцитов периферической крови женщин // Цитокины и воспаление. 2007. Т. 6, № 3. С. 44—48.
  6. Чеботарь И.В., Маянский А.Н., Кончакова Е.Д. Нейтрофилы и бактериальные биопленки: диалектика взаимоотношений // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2013. № 6. С. 105—112.
  7. Шипицына Е.В., Хуснутдинова Т.А., Савичева А.М., Айвазян Т.А. Инфекции мочевыводящих путей в акушерстве и гинекологии // Журнал акушерства и женских болезней. 2015. № 6. С. 91—104.
  8. Ширшев С.В., Масленникова И.Л., Некрасова И.В. Влияние секретируемых метаболитов Escherichia coli на функциональную активность нейтрофилов человека на фоне действия эстриола // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014. № 5. С. 65—70.
  9. Ширшев С.В., Орлова Е.Г., Сабанцева Ю.П. Роль грелина в регуляции фагоцитарной и микробицидной активности нейтрофилов // Вестник Пермского университета. Серия: Биология. 2015. № 4. С. 378—381.
  10. Cole L.A. hCG, the wonder of today’s science. Reprod. Biol. Endocrinol., 2012, vol. 10, no. 24. doi: 10.1186/1477-7827-10-24
  11. Coote J.G. The RTX toxins of Gram-negative bacterial pathogens: modulators of the host immune system. Rev. Med. Microbiol., 1996, vol. 7, no. 1,pp. 53-62. doi: 10.1097/00013542-199601000-00006
  12. Dapunt U., Hansch G.M., Arciola C.R. Innate immune response in implant-associated infections: neutrophils against biofilms. Materials (Basel), 2016, vol. 9, no. 5: E387. doi: 10.3390/ma9050387
  13. Donlan R.M. Biofilm formation: a clinically relevant microbiological process. Clin. Infect. Dis, 2001, vol. 33, no. 8, pp. 1387—1392. doi: 10.1086/322972
  14. Eberly A.R., Floyd K.A., Beebout C.J., Colling S.J., Fitzgerald M.J., Stratton C.W., Schmitz J.E., Hadjifrangiskou M. Biofilm formation by uropathogenic Escherichia coli is favored under oxygen conditions that mimic the bladder environment. Int. J. Mol. Sci, 2017, vol. 18, no. 10: E2077. doi: 10.3390/ijms18102077
  15. Fattahi S., Kafil H.S., Nahai M.R., Asgharzadeh M., Nori R., Aghazadeh M. Relationship of biofilm formation and different virulence genes in uropathogenic Escherichia coli isolates from Northwest Iran. GMS Hyg. Infect. Control, 2015, vol. 10:11 doi: 10.3205/dgkh000254
  16. Fuglsang J., Skjaerbaek C., Espelund U., Frystyk J., Fisker S., Flyvbjerg A., Ovesen P. Ghrelin and its relationship to growth hormones during normal pregnancy. Clin. Endocrinol. (Oxf), 2005, vol. 62, no. 5, pp. 554—559. doi: 10.1111/j.1365-2265.2005.02257.x
  17. Gajewski M., Rzodkiewicz P., Gajewska J., Wojtecka-Eukasik E. The effect of leptin on the respiratory burst of human neutrophils cultured in synovial fluid. Reumatologia, 2015, vol. 53, no. 1, pp. 21—25. doi: 10.5114/reum.2015.50553
  18. Gargan R.A., Brumfitt W., Hamilton-Miller J.M. Pre-opsonisation of Escherichia coli induces resistance to neutrophil killing in serum and urine: relationship to growth phase. J. Med. Microbiol., 1991, vol. 35, no. 1, pp. 12—17.
  19. Hall-Stoodley L., Costerton J.W., Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nat. Rev. Microbiol., 2004, vol. 2, no. 2, pp. 95—108.
  20. Hardie L., Trayhurn P., Abramovich D., Fowler P. Circulating leptin in women: a longitudinal study in the menstrual cycle and during pregnancy. Clin. Endocrinol. (Oxf)., 1997, vol. 47, no. 1, pp. 101—106. doi: 10.1046/j.1365-2265.1997.2441017.x
  21. Hashemizadeh Z., Kalantar-Neyestanaki D., Mansouri S. Association between virulence profile, biofilm formation and phylogenetic groups of Escherichia coli causing urinary tract infection and the commensal gut microbiota: a comparative analysis. Microb. Pathog., 2017, vol. 110, pp. 540—545. doi: 10.1016/j.micpath.2017.07.046
  22. Hattori N. Expression, regulation and biological actions of growth hormone (GH) and ghrelin in the immune system. Growth Horm. IGF Res., 2009, vol. 19, no. 3, pp. 187-97. doi: 10.1016/j.ghir.2008.12.001
  23. Hirschfeld J. Dynamic interactions of neutrophils and biofilms. J. Oral. Microbiol., 2014, vol. 17, no. 6:26102. doi: 10.3402/jom.v6.26102
  24. Horikoshi Y., Matsumoto H., Takatsu Y., Ohtaki T., Kitada C., Usuki S., Fujino M. Dramatic elevation of plasma metastin concentrations in human pregnancy: metastin as a novel placenta-derived hormone in humans. J. Clin. Endocrinol. Metab., 2003, vol. 88, no. 2, pp. 914-919. doi: 10.1210/jc.2002-021235
  25. Jesaitis A.J., Franklin M.J., Berglund D., Sasaki M., Lord C.I., Bleazard J.B., Duffy J.E., Beyenal H., Lewandowski Z. Compromised host defense on Pseudomonas aeruginosa biofilms: characterization of neutrophil and biofilm interactions. J. Immunol., 2003, vol. 171, no. 8, pp. 4329-4339. doi: 10.4049/jimmunol.171.8.4329
  26. Kase N.G., Reyniak J.V. Endocrinology of pregnancy. Mt. Sinai J. Med., 1985, vol. 52, no. 1, pp. 11-34.
  27. Kazemnia A., Ahmadi M., Dilmaghani M. Antibiotic resistance pattern of different Escherichia coli phylogenetic groups isolated from human urinary tract infection and avian colibacillosis. Iran Biomed. J, 2014, vol. 18, no. 4, pp. 219-224. doi: 10.6091/ibj.1394.2014
  28. Khan M.A., Philip L.M., Cheung G., Vadakepeedika S., Grasemann H., Sweezey N., Palaniyar N. Regulating NETosis: Increasing pH Promotes NADPH Oxidase-Dependent NETosis. Front. Med. (Lausanne), 2018, vol. 5, pp. 19. doi: 10.3389/fmed.2018.00019
  29. Koca С., §ahin Kavakli H., Alici O. Immunomodulatory role of leptin treatment in experimental sepsis caused by gram negative bacteria. Turk. J. Med. Sci, 2011, vol. 41, no. 2, pp. 251-258. doi: 10.3906/sag-1009-1109
  30. Lassek C., Burghartz M., Chaves-Moreno D., Otto A., Hentschker C., Fuchs S., Bernhardt J., Jauregui R., Neubauer R., Becher D., Pieper D.H., Jahn M., Jahn D., Riedel K. A metaproteomics approach to elucidate host and pathogen protein expression during catheter-associated urinary tract infections (CAUTIs). Mol. Cell Proteomics, 2015, vol. 14, no. 4, pp. 989-1008. doi: 10.1074/mcp.M114.043463
  31. Lee J.H., Subhadra B., Son Y.J., Kim D.H., Park H.S., Kim J.M., Koo S.H., Oh M.H., Kim H.J., Choi C.H. Phylogenetic group distributions, virulence factors and antimicrobial resistance properties of uropathogenic Escherichia coli strains isolated from patients with urinary tract infections in South Korea. Lett. Appl. Microbiol., 2016, vol. 62, no. 1, pp. 84-90. doi: 10.1111/lam.12517
  32. Li B., Zeng M., Zheng H., Huang C., He W., Lu G., Li X., Chen Y., Xie R. Effects of ghrelin on the apoptosis of human neutrophils in vitro. Int. J. Mol. Med., 2016, vol. 38, no. 3, pp. 794-802. doi: 10.3892/ijmm.2016.2668
  33. Lichtenberger P., Hooton T.M. Antimicrobial prophylaxis in women with recurrent urinary tract infections. Int. J. Antimicrob. Agent, 2011, vol. 38, pp. 36-41. doi: 10.1016/j.ijantimicag.2011.09.005
  34. Luthje P., Brauner A. Virulence factors of uropathogenic E. coli and their interaction with the host. Adv. Microb. Physiol., 2014, vol. 65,pp. 337-372. doi: 10.1016/bs.ampbs.2014.08.006
  35. Luthje P., Brauner H., Ramos N.L., Ovregaard A., Glaser R., Hirschberg A.L., Aspenstrom P., Brauner A. Estrogen supports urothelial defense mechanisms. Sci. Transl. Med, 2013, vol. 5, no. 190, pp. 190ra80. doi: 10.1126/scitranslmed.3005574
  36. Mann R., Mediati D.G., Duggin I.G., Harry E.J., Bottomley A.L. Metabolic adaptations of uropathogenic E. coli in the urinary tract. Front. Cell Infect. Microbiol., 2017, vol. 7, pp. 241. doi: 10.3389/fcimb.2017.00241
  37. Matuszkiewicz-Rowinska J., MaEyszko J., Wieliczko M. Urinary tract infections in pregnancy: old and new unresolved diagnostic and therapeutic problems. Arch. Med. Sci., 2015, vol. 11, no. 1, pp. 67-77. doi: 10.5114/aoms.2013.39202
  38. Molero L., Garcia-Duran M., Diaz-Recasens J., Rico L., Casado S., Lopez-Farre A. Expression of estrogen receptor subtypes and neuronal nitric oxide synthase in neutrophils from women and men: regulation by estrogen. Cardiovasc. Res., 2002, vol. 56, no. 1, pp. 43-51.
  39. Ohtaki T., Shintani Y., Honda S., Matsumoto H., Hori A., Kanehashi K., Terao Y., Kumano S., Takatsu Y., Masuda Y., Ishibashi Y., Watanabe T., Asada M., Yamada T., Suenaga M., Kitada C., Usuki S., Kurokawa T., Onda H., Nishimura O., Fujino M. Metastasis suppressor gene KiSS-1 encodes peptide ligand of a G-protein-coupled receptor. Nature, 2001, vol. 411, no. 6837, pp. 613-617.
  40. Oliveira F.A., Paludo K.S., Arend L.N., Farah S.M., Pedrosa F.O., Souza E.M., Surek M., Picheth G., Fadel-Picheth C.M. Virulence characteristics and antimicrobial susceptibility of uropathogenic Escherichia coli strains. Genet. Mol. Res., 2011, vol. 10, no. 4, pp. 4114-4125. doi: 10.4238/2011
  41. Olson P.D., Hruska K.A., Hunstad D.A. Androgens enhance male urinary tract infection severity in a new model. J. Am. Soc. Nephrol, 2016, vol. 27, no. 6, pp. 1625-1634. doi: 10.1681/ASN.2015030327
  42. O'Toole G.F., Kaplan H.B., Kolter R. Biofilm formation as microbial development. Ann. Rev. Microbiol., 2000, vol. 54, pp. 49-79. doi: 10.1146/annurev.micro.54.1.49
  43. Pham C.T., Ivanovich J.L., Raptis S.Z., Zehnbauer B., Ley T.J. Papillon-Lefe'vre syndrome: Correlating the molecular, cellular, and clinical consequences of cathepsin C/dipeptidyl peptidase I deficiency in humans. J. Immunol, 2004, vol. 173, no. 12, pp. 7277-7281. doi: 10.4049/jimmunol.173.12.7277
  44. Phan Q.T., Sipka T., Gonzalez C., Levraud J.P., Lutfalla G., Nguyen-Chi M. Neutrophils use superoxide to control bacterial infection at a distance. PLoS Pathog, 2018, vol. 14, no. 7: e1007157. doi: 10.1371/journal.ppat.1007157
  45. Ramos N.L., Sekikubo M., Dzung D.T., Kosnopfel C., Kironde F., Mirembe F., Brauner A. Uropathogenic Escherichia coli isolates from pregnant women in different countries. J. Clin. Microbiol., 2012, vol. 50, no. 11, pp. 3569-3574. doi: 10.1128/JCM.01647-12
  46. Rosen D.A., Hooton T.M., Stamm W.E., Humphrey P.A., Hultgren S.J. Detection of intracellular bacterial communities in human urinary tract infection. PLoS Med., 2007, vol. 4, no. 12: e329. doi: 10.1371/journal.pmed.0040329
  47. Schwab S., Jobin K., Kurts C. Urinary tract infection: recent insight into the evolutionary arms race between uropathogenic Escherichia coli and our immune system. Nephrol. Dial. Transplant., 2017, vol. 32, no. 12, pp. 1977-1983. doi: 10.1093/ndt/gfx022
  48. Schwartz D.J., Kalas V., Pinkner J.S., Chen S.L., Spaulding C.N., Dodson K.W., Hultgren S.J. Positively selected FimH residues enhance virulence during urinary tract infection by altering FimH conformation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2013, vol. 110, no. 39, pp. 15530-15537. doi: 10.1073/pnas.1315203110
  49. Shirai F., Kawaguchi M., Yutsudo M., Dohi Y. Human peripheral blood polymorphonuclear leukocytes at the ovulatory period are in an activated state. Mol. Cell Endocrinol., 2002, vol. 196, no. 1-2, pp. 21-28. doi: 10.1016/S0303-7207(02)00228-9
  50. Soto S.M., Smithson A., Martinez J.A., Horcajada J.P., Mensa J., Vila J. Biofilm formation in uropathogenic Escherichia coli strains: relationship with prostatitis, urovirulence factors and antimicrobial resistance. J. Urol, 2007, vol. 177, no. 1, pp. 365-368. doi: 10.1016/j.juro.2006.08.081
  51. Stroh P., Gunther F., Meyle E., Prior B., Wagner C., Hansch G.M. Host defence against Staphylococcus aureus biofilms by polymorphonuclear neutrophils: oxygen radical production but not phagocytosis depends on opsonisation with immunoglobulin G. Immunobiology, 2011, vol. 216, no. 3, pp. 351-357. doi: 10.1016/j.imbio.2010.07.009
  52. Sun Z., Dragon S., Becker A., Gounni A.S. Leptin inhibits neutrophil apoptosis in children via ERK/NF-KB-dependent pathways. PLoS One, 2013, vol. 8, no. 1: e55249. doi: 10.1371/journal.pone.0055249
  53. Ujioka T., Matsukawa A., Tanaka N., Matsuura K., Yoshinaga M., Okamura H. Interleukin-8 as an essential factor in the human chorionic gonadotropin-induced rabbit ovulatory process: interleukin-8 induces neutrophil accumulation and activation in ovulation. Biol. Reprod., 1998, vol. 58, no. 2, pp. 526-530.
  54. Van Gennip M., Christensen L.D., Alhede M., Qvortrup K., Jensen P.0., Heiby N., Givskov M., Bjarnsholt T. Interactions between polymorphonuclear leukocytes and Pseudomonas aeruginosa biofilms on silicone implants in vivo. Infect. Immun., 2012, vol. 80, no. 8, pp. 2601-2607. doi: 10.1128/IAI.06215-11
  55. Vejborg R.M., Hancock V., Schembri M.A., Klemm P. Comparative genomics of Escherichia coli strains causing urinary tract infections. Appl. Environ. Microbiol, 2011, vol. 77, no. 10, pp. 3268-3278. doi: 10.1128/AEM.02970-10
  56. Vethanayagam R.R., Almyroudis N.G., Grimm M.J., Lewandowski D.C., Pham C.T., Blackwell T.S., Petraitiene R., Petraitis V., Walsh T.J., Urban C.F., Segal B.H. Role of NADPH oxidase versus neutrophil proteases in antimicrobial host defense. PLoS One, 2011, vol. 6, no. 12: e28149. doi: 10.1371/journal.pone.0028149
  57. Yang W.L., Ma G., Zhou M., Aziz M., Yen H.T., Mavropoulos S., Ojamaa K., Wang P. Combined administration of human ghrelin and human growth hormone attenuates organ injury and improves survival in aged septic rats. Mol. Med., 2016, vol. 22, pp. 124-135. doi: 10.2119/molmed.2015.00255
  58. Yu Y., Sikorski P., Bowman-Gholston C., Cacciabeve N., Nelson K.E., Pieper R. Diagnosing inflammation and infection in the urinary system via proteomics. J. Transl. Med., 2015, vol. 13, pp. 111. doi: 10.1186/s12967-015-0475-3

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Масленникова И.Л., Некрасова И.В., Орлова Е.Г., Горбунова О.Л., Ширшев С.В., 2020

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 64788 от 02.02.2016.


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах