Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI963610.15789/2220-7619-OSI-9636SHORT COMMUNICATIONSКРАТКИЕ СООБЩЕНИЯShort CommunicationOxidative stress induced by the human microbiota yeast component as a micromycetes pathogenicity factorИндукция оксидативного стресса дрожжевым компонентом микробиоты человека как фактор патогенности микромицетовProkopyevV. V.ПрокопьевВ. В.
Russian Federation

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Epidemiology, Microbiology and Virology, Bacteriologist

к.б.н., доцент кафедры эпидемиологии, микробиологии и вирусологии, врач-бактериолог

prokopievvv@mail.ruKuklinaN. V.КуклинаН. В.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Epidemiology, Microbiology and Virology

к.м.н., доцент кафедры эпидемиологии, микробиологии и вирусологии

prokopievvv@mail.ruMazkoO. N.МазкоО. Н.
Russian Federation

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Pharmacology named after professor V.M. Bryukhanov

к.б.н., доцент кафедры фармакологии им. профессора В.М. Брюханова

prokopievvv@mail.ruMakarovaO. G.МакароваО. Г.
Russian Federation

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Pharmacology named after professor V.M. Bryukhanov

к.б.н., доцент кафедры фармакологии им. профессора В.М. Брюханова

prokopievvv@mail.ruAltai State Medical UniversityФГБОУ ВО Алтайский государственный медицинский университет Минздрава РоссииClinical Diagnostic Laboratory “Zdorovie”ООО Клинико-диагностическая лаборатория «Здоровье»13122023280220241411751800305202307122023Copyright ©; 2024, Prokopyev V.V., Kuklina N.V., Mazko O.N., Makarova O.G.Copyright ©; 2024, Прокопьев В.В., Куклина Н.В., Мазко О.Н., Макарова О.Г.2024Prokopyev V.V., Kuklina N.V., Mazko O.N., Makarova O.G.Прокопьев В.В., Куклина Н.В., Мазко О.Н., Макарова О.Г.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/9636

The introduction of MALDI-ToF mass spectrometry into routine microbiological diagnostics has led to a widely extended list of identified microorganisms. This phenomenon also affected mycological studies. Rare basidiomycetes and ascomycetes began to be detected in various types of pathological material. It is often difficult to assess a role of isolated micromycetes in the pathogenesis of a certain disease. In addition to generally admitted pathogenicity factors, such as aggression enzymes, adhesive activity, and toxin formation, induction or inhibition of reactive oxygen species can play a prominent role in pathogenesis of infectious diseases. In our study, we evaluated the total prooxidant and total antioxidant activity of cultivated ascomycete and basidiomycete yeasts from the human intestinal mycobiome. The strains of micromycetes assessed here were obtained from a fecal culture study from patients with gastrointestinal tract pathology and healthy people undergoing a routine medical examination. Identification was carried out analyzing morphological, cultural, biochemical properties and confirmed by mass spectrometry. The total prooxidant and antioxidant activity was assessed by the induced or inhibited malondialdehyde formation during Tween-80 oxidation. It was found that the level of total prooxidant activity in Rhodotorula mucilaginosa, Geotrichum candidum, Candida albicans, Pichia kudriavzevii significantly exceeds the level of total antioxidant activity, and the Pichia kudriavzevii prooxidase activity was more than twice as high as in other studied micromycetes. The revealed ability of some fungi to induce oxidase stress can be considered as one of significant pathogenicity factors of microorganisms that cause pathomorphological changes in human intestinal tissues.

Введение в рутинную микробиологическую диагностику MALDI-ToF масс-спектрометрии привело к существенному расширению списка идентифицированных микроорганизмов. Данное явление затронуло и микологические исследования. В различных типах патологического материала стали выявляться редкие базидиомицеты и аскомицеты. Зачастую сложно оценить роль выделенных микромицетов в патогенезе того или иного заболевания. Кроме общепризнанных факторов патогенности, таких как ферменты агрессии, адгезивная активность и токсинообразование, существенную роль в патогенезе инфекционных заболеваний могут играть индукция или ингибирование активных форм кислорода. В нашем исследовании мы оценили общую прооксидантную и общую антиоксидазную активность культивируемых аскомицетных и базидиомицетных дрожжей микобиома кишечника человека. Штаммы микромицетов, исследованные в данной работе, были получены при культуральном исследовании кала пациентов с патологией желудочно-кишечного тракта и от здоровых людей, проходящих плановый медицинский осмотр. Идентификация проведена на основании морфологических, культуральных, биохимических свойств и подтверждена при помощи масс-спектрометрии. Суммарная прооксидантная и антиоксидантная активность оценивалась по индукции или ингибированию образования малонового диальдегида при окислении Твин-80. Было установлено, что уровень общей прооксидантной активности у Rhodotorula mucilaginosa, Geotrichum candidum, Candida albicans, Pichia kudriavzevii статистически достоверно превышает уровень общей антиоксидазной активности, причем прооксидазная активность Pichia kudriavzevii была более чем в 2 раза выше, чем у других исследованных микромицетов. Выявленная способность некоторых грибов индуцировать оксидазный стресс можно рассматривать как один из значимых факторов патогенности микроорганизмов, вызывающих патоморфологические изменения тканей кишечника человека.

oxidative stressyeastpro-oxidant activityantioxidant activityintestinal mycobiotaоксидативный стрессаскомицетные дрожжибазидиомицетные дрожжипрооксидантная активностьантиоксидантная активностьмикобиота кишечникаПатент № 2146053 Российская Федерация, МПК G01N 33/53(2006.01), G01N 33/49(2006.01), G01N 33/84(2006.01). Способ определения прооксидантной активности биологического материала: № 97101937/14; заявлено 1997.02.10: опубликовано 2000.02.27 / Молчанов А.В., Галактионова Л.П. Патентообладатель: Алтайский государственный медицинский университет. 6 с. [Patent No. 2146053 Russian Federation, Int. Cl. G01N 33/53(2006.01), G01N 33/49(2006.01), G01N 33/84(2006.01). Method for determining pro-oxidation activity of a biological material. No. 97101937/14; application: 1997.02.10: date of publication 2000.02.27 / Molchanov A.V., Galaktionova L.P. Proprietor: Altajskij gosudarstvennyj meditsinskij universitet. 6 p.]Прокопьев В.В., Куклина Н.В., Емельянова И.В., Звездкина Г.С. Анализ культивируемых грибов кишечника у пациентов с патологией желудочно-кишечного тракта и клинически здоровых людей // Проблемы медицинской микологии. 2023. Т. 25, № 1. С. 19–24. [Prokopiev V.V., Kuklina N.V., Emelyanova I.V., Zvezdkina G.S. Analysis of cultivated intestinal fungi in patients with pathology of the gastrointestinal tract and clinically healthy people. Problemy meditsinskoi mikologii = Problems in Medical Mycology, 2023, vol. 25, no. 1, pp. 19–25. (In Russ.)] doi: 10.24412/1999-6780-2023-1-19-24Талалаева О.С., Зверев Я.Ф., Замятина С.В. Сравнительная оценка антиоксидантной и прооксидантной активностей препарата гистохром в экспериментах in vitro и in vivo // Бюллетень медицинской науки. 2017. № 4 (8). С. 30–35. [Talalaeva O.S., Zverev Ya.F., Zamyatina S.V. Comparative assessment of histochrome’s antioxidant and prooxidant activities in terms of in vitro and in vivo experiments. Bulleten’meditsinskoy nauki = Bulletin of Medical Science, 2017, no. 4 (8), pp. 30–35. (In Russ.)] doi: 10.31684/2541-8475.2017.4(8).30-35Шантырь И.И., Родионов Г.Г., Фоминых Ю.А., Бацков С.С., Ушал И.Э., Колобова Е.А., Светкина Е.В., Санников М.В. Состояние микробиоты кишечника и параметры оксидативного стресса у пациентов с метаболическим синдромом // Экология человека. 2019. № 6. С. 23–29. [Shantir’ I.I., Rodionov G.G., Fominykh Yu.A., Batskov S.S., Ushal I.E., Kolobova E.A., Svetkina E.V., Sannikov M.V. Intestinal microbiota and oxidative stress in patients with metabolic syndrome. Ekologiya heloveka = Human Ecology, 2019, no. 6, pp. 23–29. (In Russ.)] doi: 10.33396/1728-0869-2019-6-23-29Al Bshabshe A., Joseph M.R.P., Battayah E.S., Hamid M.E. Fungal peritonitis caused by Pichia kudriavzevii following sleeve gastrectomy. Ann. Saudi Med., 2019, vo. 39, no. 3, pp. 205–208. doi: 10.5144/0256-4947.2019.205Alemany-Cosme E., Sáez-González E., Moret I., Mateos B., Iborra M., Nos P., Sandoval J., Beltrán B. Oxidative stress in the pathogenesis of Crohn’s disease and the interconnection with immunological response, microbiota, external environmental factors, and epigenetics. Antioxidants (Basel), 2021, vol. 10, no. 1: 64. doi: 10.3390/antiox10010064Borrelli A., Bonelli P., Tuccillo F.M., Goldfine I.D., Evans J.L., Buonaguro F.M., Mancini A. Role of gut microbiota and oxidative stress in the progression of non-alcoholic fatty liver disease to hepatocarcinoma: current and innovative therapeutic approaches. Redox Biol., 2018, vol. 15, pp. 467–479. doi: 10.1016/j.redox.2018.01.009Campanella D., Rizzello C.G., Fasciano C., Gambacorta G., Pinto D., Marzani B., Scarano N., De Angelis M., Gobbetti M. Exploitation of grape marc as functional substrate for lactic acid bacteria and bifidobacteria growth and enhanced antioxidant activity. Food Microbiol., 2017, vol. 65, pp. 25–35. doi: 10.1016/j.fm.2017.01.019Dumitrescu L., Popescu-Olaru I., Cozma L., Tulbă D., Hinescu M.E., Ceafalan L.C., Gherghiceanu M., Popescu B.O. Oxidative stress and the microbiota-gut-brain axis. Oxid. Med. Cell. Longev., 2018, vol. 2018: 2406594. doi: 10.1155/2018/2406594Ghosh P., Boler A.K. Geotrichum candidum: a rare primary pathogen in pulmonary geotrichosis. Indian J. Med. Res., 2020, vol. 152, suppl. 1, pp. S123–S124. doi: 10.4103/ijmr.IJMR_2202_19Hof H. Rhodotorula spp. in the gut – foe or friend? GMS Infect. Dis., 2019, vol. 7: Doc02. doi: 10.3205/id000042Hong S.M., Kwon H.J., Park S.J., Seong W.J., Kim I., Kim J.H. Genomic and probiotic characterization of SJP-SNU strain of Pichia kudriavzevii. AMB Express, 2018, vol. 8, no. 1: 80. doi: 10.1186/s13568- 018-0609-0Jagirdar J., Geller S.A., Bottone E.J. Geotrichum candidum as a tissue invasive human pathogen. Hum. Pathol., 1981, vol. 12, no. 7, pp. 668–671. doi: 10.1016/s0046- 8177(81)80055-xJarros I.C., Veiga F.F., Corrêa J.L., Barros I.L.E., Gadelha M.C., Voidaleski M.F., Pieralisi N., Pedroso R.B., Vicente V.A., Negri M., Svidzinski T.I.E. Microbiological and virulence aspects of Rhodotorula mucilaginosa. EXCLI J., 2020, vol. 19, pp. 687–704.Koch T.R., Yuan L.X., Stryker S.J., Ratliff P., Telford G.L., Opara E.C. Total antioxidant capacity of colon in patients with chronic ulcerative colitis. Dig. Dis. Sci., 2000, vol. 45, no. 9, pp. 1814–1819. doi: 10.1023/a:1005517824877.Meena S., Singh G., Dabas Y., Rajshekhar P., Xess I. Geotrichum candidum in infective endocarditis. J. Glob. Infect. Dis., 2017, vol. 9, no. 3, pp. 127–128. doi: 10.4103/jgid.jgid_112_16Moure M.C., Pérez Torrado R., Garmendia G., Vero S., Querol A., Alconada T., León Peláez Á. Characterization of kefir yeasts with antifungal capacity against Aspergillus species. Int. Microbiol., 2023, vol. 26, no. 2, pp. 361–370. doi: 10.1007/s10123-022-00296-zMyint T., Dykhuizen M.J., McDonald C.H., Ribes J.A. Post operative fungal endopthalmitis due to Geotrichum candidum. Med. Mycol. Case Rep., 2015, vol. 10, pp. 4–6. doi: 10.1016/j.mmcr.2015.11.001Nagarathnamma T., Chunchanur S.K., Rudramurthy S.M., Vineetha K.R., Ramamurthy K., Joseph J., Ambica R. Outbreak of Pichia kudriavzevii fungaemia in a neonatal intensive care unit. J. Med. Microbiol., 2017, vol. 66, no. 12, pp. 1759–1764. doi: 10.1099/jmm.0.000645Noor-Ul H., Haokun L., Junyan J., Xiaoming Z., Dong H., Yunxia Y., Shouqi X. Dietary supplementation of Geotrichum candidum improves growth, gut microbiota, immune-related gene expression and disease resistance in gibel carp CAS Ⅲ (Carassius auratus gibelio). Fish Shellfish Immunol., 2020, vol. 99, pp. 144–153. doi: 10.1016/j.fsi.2020.02.001Singhal R., Shah Y.M. Oxygen battle in the gut: Hypoxia and hypoxia-inducible factors in metabolic and inflammatory responses in the intestine. J. Biol. Chem., 2020, vol. 295, no. 30, pp. 10493–10505. doi: 10.1074/jbc.REV120.011188Tomasello G., Mazzola M., Leone A., Sinagra E., Zummo G., Farina F., Damiani P., Cappello F., Gerges Geagea A., Jurjus A., Bou Assi T., Messina M., Carini F. Nutrition, oxidative stress and intestinal dysbiosis: Influence of diet on gut microbiota in inflammatory bowel diseases. Biomed. Pap. Med. Fac. Univ. Palacky Olomouc Czech Repub., 2016, vol. 160, no. 4, pp. 461–466. doi: 10.5507/bp.2016.052Tsikas D. Assessment of lipid peroxidation by measuring malondialdehyde (MDA) and relatives in biological samples: analytical and biological challenges. Anal. Biochem. 2017, vol. 524, pp. 13–30. doi: 10.1016/j.ab.2016.10.021Wang Y., Wu Y., Wang Y., Xu H., Mei X., Yu D., Wang Y., Li W. Antioxidant properties of probiotic bacteria. Nutrients, 2017, vol. 9, no. 5: 521. doi: 10.3390/nu9050521Weiss G.A., Hennet T. Mechanisms and consequences of intestinal dysbiosis. Cell. Mol. Life Sci., 2017, vol. 74, no. 16, pp. 2959–2977. doi: 10.1007/s00018- 017-2509-xWu X., Xia Y., He F., Zhu C., Ren W. Intestinal mycobiota in health and diseases: from a disrupted equilibrium to clinical opportunities. Microbiome, 2021, vol. 9, no. 1: 60. doi: 10.1186/s40168- 021-01024-x