Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI711110.15789/2220-7619-PCC-7111ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticlePost-COVID-19 complications in kidney transplant recipientsПостковидные осложнения у реципиентов трансплантированной почкиShafiekhaniMojtabaШафиеханиМоджтаба
Iran, Islamic Republic of

Assistant Professor of Clinical PharmacyShiraz Transplant Center, Abu-Ali Sina Hospital

доцент кафедры клинической фармации, Центр трансплантации Шираз, больница Абу-Али Сина

mojtabashafiekhani@gmail.comAbolghasemiSaraАболгасемиСара
Iran, Islamic Republic of

Assistant Professor of Infectious Disease, Infectious Disease and Tropical Medicine Research Center

ассистент кафедры инфекционных болезней, Исследовательский центр инфекционных заболеваний и тропической медицины

saraabolghasemi1@gmail.comAsgharpourMasoumehАсгарпурМасуме
Iran, Islamic Republic of

Assistant Professor of Nephrology, Department of Nephrology

ассистент кафедры нефрологии, Отделение нефрологии

masi9932002@yahoo.comZareZahraЗареЗахра
Iran, Islamic Republic of

Student Research Committee, Shiraz Transplant Center, Abu-Ali Sina Hospital

Студенческий исследовательский комитет, Центр трансплантации Шираз, больница Абу-Али Сина

zare_shahrabadi@sums.ac.irNegahbanHalimehНегабанХалиме
Iran, Islamic Republic of

Fellowship of Infection in immunocompromised and transplant patients, Infectious Disease and Tropical Medicine Research Center

Сообщество инфекционных заболеваний у пациентов с ослабленным иммунитетом и пациентов после трансплантации, Исследовательский центр инфекционных заболеваний и тропической медицины

rohanresearch88@gmail.comAkbariRoghayehАкбариРогайе
Iran, Islamic Republic of

Associate Professor of Nephrology, Infectious Diseases and Tropical Medicine Research Center, Health Research Institute

доцент кафедры нефрологии, Исследовательский центр инфекционных болезней и тропической медицины, Институт медицинских исследований

Roghayeh.akbari@yahoo.comNikoupourHamedНикупурХамед
Iran, Islamic Republic of

Assistant Professor of Hepato Pancreato Biliary Surgery and Abdominal Organ Transplantation, Shiraz Transplant Center, Abu-Ali Sina Hospital

Ассистент кафедры гепатопанкреатобилиарной хирургии и трансплантации органов брюшной полости, Центр трансплантации Шираз, больница Абу-Али Сина

nikoupour@gmail.comRoozbehJamshidРозбехДжамшид
Iran, Islamic Republic of

Professor of Nephrology, Shiraz Transplant Center, Abu-Ali Sina Hospital

профессор нефрологии, Центр трансплантации Шираз, больница Абу-Али Сина

roozbehj@sums.ac.irOliaieFarshidОлиайеФаршид
Iran, Islamic Republic of

Associate Professor of Nephrology, Infectious Diseases and Tropical Medicine Research Center, Health Research Institute

доцент кафедры нефрологии, Исследовательский центр инфекционных болезней и тропической медицины, Институт медицинских исследований

ol_1964@yahoo.comYahyapourYousefЯхьяпурЮсеф
Iran, Islamic Republic of

Professor of Medical Virology, Infectious Diseases and Tropical Medicine Research Center, Health Research Institute

профессор медицинской вирусологии, Исследовательский центр инфекционных болезней и тропической медицины, Институт медицинских исследований

uyahyapoor@yahoo.comGerailiZahraДжерайлиЗахра
Iran, Islamic Republic of

PhD student in Biostatistics, Infectious Diseases and Tropical Medicine Research Center, Health Research Institute

аспирант кафедры биостатистики, Исследовательский центр инфекционных болезней и тропической медицины, Институт медицинских исследований

geraili.stat@yahoo.comBarariMohammadБарариМохаммад
Iran, Islamic Republic of

Student Research Committee, Infectious Diseases and Tropical Medicine Research Center, Health Research Institute

Студенческий исследовательский комитет, Исследовательский центр инфекционных болезней и тропической медицины, Институт медицинских исследовании

rohanresearch8@gmail.comEbrahimpourSoheilЭбрахимпурСохейл
Iran, Islamic Republic of

Assistant Professor of Clinical Sciences (By Research), Infectious Diseases and Tropical Medicine Research Center, Health Research Institute

Доцент клинических наук (исследовательская деятельность), Исследовательский центр инфекционных болезней и тропической медицины, Институт медицинских исследований

drsoheil1503@yahoo.comBaziborounManaБазиборунМана
Iran, Islamic Republic of

Fellowship of Infection in immunocompromised and transplant patients,Clinical Research Development Unit of Rouhani Hospital, Babol University of Medical Sciences

Исследовательский центр инфекционных заболеваний и тропической медицины, Университет медицинских наук имени Шахида Бехешти

manabaziboron@gmail.comShiraz University of Medical SciencesШиразский университет медицинских наукShahid Beheshti University of Medical ScienceУниверситет медицинских наук имени Шахида БехештиRouhani Hospital of Medical SciencesБольница медицинских наук РуханиBabol University of Medical SciencesБабольский университет медицинских наукBabol University of Medical SciencesУниверситет медицинских наук имени Шахида БехештиShahid Beheshti University of Medical ScienceБабольский университет медицинских наук19062023260620231335595662602202330042023Copyright ©; 2023, Shafiekhani M., Abolghasemi S., Asgharpour M., Zare Z., Negahban H., Akbari R., Nikoupour H., Roozbeh J., Oliaie F., Yahyapour Y., Geraili Z., Barari M., Ebrahimpour S., Baziboroun M.Copyright ©; 2023, Шафиехани М., Аболгасеми С., Асгарпур М., Заре З., Негабан Х., Акбари Р., Никупур Х., Розбех Д., Олиайе Ф., Яхьяпур Ю., Джерайли З., Барари М., Эбрахимпур С., Базиборун М.2023Shafiekhani M., Abolghasemi S., Asgharpour M., Zare Z., Negahban H., Akbari R., Nikoupour H., Roozbeh J., Oliaie F., Yahyapour Y., Geraili Z., Barari M., Ebrahimpour S., Baziboroun M.Шафиехани М., Аболгасеми С., Асгарпур М., Заре З., Негабан Х., Акбари Р., Никупур Х., Розбех Д., Олиайе Ф., Яхьяпур Ю., Джерайли З., Барари М., Эбрахимпур С., Базиборун М.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/7111

Background. Although most people recover from acute COVID-19 within a few weeks, some have long-lasting clinical problems. The prevalence of these prolonged complications in kidney transplant (KT) recipients has not been determined.

Materials and methods. Six months following of 148 patients with post-COVID-19 syndrome admitted to three centers in Iran (Tehran, Shiraz and Babol) that underwent KT were included in this study. Also, one-hundred COVID-19 patients without KT were included as the control group. The demographic data, medications, and disease course were recorded. The baseline and demographic characteristics were analyzed using the Chi-square test. Moreover, student’s t-test were utilized to compare case and control groups.

Results. The total number of patients was 248, of which 148 were in the case groups. Hospitalization associated with COVID-19 was for all patients; besides, there were 18 patients in control and 24 case groups admitted to an intensive care unit (ICU). The most commonly reported symptom was fever. Multivariate analysis identified the history of chronic kidney disease, hypertension, cerebral vascular accident, and diabetes mellites as predictors for developing post-COVID clinical complications.

Conclusion. Evidence shows the high commonness of post-COVID-19 syndrome among kidney transplant patients after COVID-19, and the most common symptoms were fever, chills, and myalgia. So, all patients recovered from acute COVID-19 should undergo long-term monitoring to evaluate and treat possible complications.

Введение. Хотя большинство людей выздоравливают от острой формы COVID-19 в течение нескольких недель, у некоторых заболевание приобретает затяжное течение с разного рода клиническими проявлениями. Распространенность таких вариантов COVID-19 у людей, перенесших трансплантацию почки (ТП), не установлена.

Материалы и методы. В исследование было включено 148 пациентов с постковидным синдромом, госпитализированных в три центра в Иране (Тегеран, Шираз и Баболь). За шесть месяцев до этого им была проведена ТП. Контрольную группу составили 100 пациентов с COVID-19 без предшествующей ТП. Были проанализированы демографические данные, использованные лекарственные препараты и течение болезни. Исходные и демографические характеристики оценивались с использованием критерия хи-квадрат. Кроме того, для сравнения групп случаев и контрольных групп использовался t-критерий Стьюдента.

Результаты. Все пациенты с COVID-19, включая перенесших ТП и лиц контрольной группы, были госпитализированны, причем лечение на отделении интенсивной терапии (ОИТ) потребовалось 24 больным с ТП в анамнезе и 18 пациентам контрольной группы. Наиболее частым симптомом была лихорадка. Многофакторный анализ обнаружил наличие в анамнезе хронических заболеваний почек, артериальной гипертензии, инсульта и сахарного диабета, которые являлись предикторами развития клинических осложнений после COVID-19.

Выводы. Данные показывают высокую распространенность постковидного синдрома среди пациентов с трансплантацией почки после COVID-19. Наиболее распространенными симптомами были лихорадка, озноб и миалгия. Таким образом, все пациенты, выздоровевшие от острого COVID-19, должны проходить длительное наблюдение для оценки их состояния и терапии возможных осложнений.

long-COVID-19post-COVID-19COVID-19complicationskidney transplantprolonged symptomslong-COVID-19post-COVID-19COVID-19осложнениятрансплантация почкипролонгированные симптомыAiyegbusi O.L., Hughes S.E., Turner G., Rivera S.C., McMullan C., Chandan J.S., Haroon S., Price G., Davies E.H., Nirantharakumar K., Sapey E., Calvert M.J.; TLC Study Group. Symptoms, complications and management of long COVID: a review. J. R. Soc. Med.,2021, vol. 114, no. 9, pp. 428–442. doi: 10.1177/01410768211032850Amin-Chowdhury Z., Harris R.J., Aiano F., Zavala M., Bertran M., Borrow R., Linley E., Ahmad S., Parker B., Horsley A., Hallis B., Flood J., Brown K.E., Amirthalingam G., Ramsay M.E., Andrews N., Ladhani S.N. Characterising post-COVID syndrome more than 6 months after acute infection in adults; prospective longitudinal cohort study, England. medRxiv,2021: 21253633. doi: 10.1101/2021.03.18.21253633Anand S., Montez-Rath M., Han J., Bozeman J., Kerschmann R., Beyer P., Parsonnet J., Chertow G.M. Prevalence of SARS-CoV-2 antibodies in a large nationwide sample of patients on dialysis in the USA: a cross-sectional study. Lancet,2020, vol. 396, no. 10259, pp. 1335–1344. doi: 10.1016/S0140-6736(20)32009-2Ayoubkhani D., Khunti K., Nafilyan V., Maddox T., Humberstone B., Diamond I., Banerjee A. Post-covid syndrome in individuals admitted to hospital with COVID-19: retrospective cohort study. BMJ,2021 vol. 372: n693. doi: 10.1136/bmj.n693Baig A.M. Chronic COVID syndrome: need for an appropriate medical terminology for long-COVID and COVID long-haulers. J. Med. Virol.,2021, vol. 93, no. 5, pp. 2555–2556. doi: 10.1002/jmv.26624Basic-Jukic N., Juric I., Furic-Cunko V., Katalinic L., Radic J., Bosnjak Z., Jelakovic B., Kastelan Z. Follow-up of renal transplant recipients after acute COVID-19 — a prospective cohort single-center study. Immun. Inflamm. Dis.,2021, vol. 9, no. 4, pp. 1563–1572. doi: 10.1002/iid3.509Carfì A., Bernabei R., Landi F.; Gemelli Against COVID-19 Post-Acute Care Study Group. Persistent symptoms in patients after acute COVID-19. JAMA,2020, vol. 324, no. 6, pp. 603–605. doi: 10.1001/jama.2020.12603Chauhan S., Meshram H.S., Kute V., Patel H., Desai S., Dave R. Long-term follow-up of SARS-CoV-2 recovered renal transplant recipients: A single-center experience from India. Transpl. Infect. Dis.,2021, vol. 23, no. 6: e13735. doi: 10.1111/tid.13735Fernández-de-Las-Peñas C., Palacios-Ceña D., Gómez-Mayordomo V., Florencio L.L., Cuadrado M.L., Plaza-Manzano G., Navarro-Santana M. Prevalence of post-COVID-19 symptoms in hospitalized and non-hospitalized COVID-19 survivors: a systematic review and meta-analysis. Eur. J. Intern. Med.,2021, vol. 92, pp. 55–70. doi: 10.1016/j.ejim.2021.06.009Guillen E., Pineiro G.J., Revuelta I., Rodriguez D., Bodro M., Moreno A., Campistol J.M., Diekmann F., Ventura-Aguiar P. Case report of COVID-19 in a kidney transplant recipient: does immunosuppression alter the clinical presentation? Am. J. Transplant.,2020, vol. 20, no. 7, pp. 1875–1878. doi: 10.1111/ajt.15874Hasan I., Rashid T., Suliman S., Amer H., Chirila R.M., Mai M.L., Jarmi T., Khouzam S., Franco P.M., Heilig C.W., Wadei H.M. Predictors of disease severity and outcome of hospitalized renal transplant recipients with COVID-19 infection: a systematic review of a globally representative sample. Rom. J. Intern. Med.,2021, vol. 59, no. 1, pp. 10–42. doi: 10.2478/rjim-2020-0034Huang C., Huang L., Wang Y., Li X., Ren L., Gu X., Kang L., Guo L., Liu M., Zhou X., Luo J., Huang Z., Tu S., Zhao Y., Chen L., Xu D., Li Y., Li C., Peng L., Li Y., Xie W., Cui D., Shang L., Fan G., Xu J., Wang G., Wang Y., Zhong J., Wang C., Wang J., Zhang D., Cao B. 6-month consequences of COVID-19 in patients discharged from hospital: a cohort study. Lancet,2021, vol. 397, no. 10270, pp. 220–232. doi: 10.1016/S0140-6736(20)32656-8Johnson K.M., Belfer J.J., Peterson G.R., Boelkins M.R., Dumkow L.E. Managing COVID-19 in renal transplant recipients: a review of recent literature and case supporting corticosteroid-sparing immunosuppression. Pharmacotherapy,2020, vol. 40, no. 6, pp. 517–524. doi: 10.1002/phar.2410Kant S., Menez S.P., Hanouneh M., Fine D.M., Crews D.C., Brennan D.C., Sperati C.J., Jaar B.G. The COVID-19 nephrology compendium: AKI, CKD, ESKD and transplantation. BMC Nephrol.,2020, vol. 21, no. 1: 449. doi: 10.1186/s12882-020-02112-0Khairallah P., Aggarwal N., Awan A.A., Vangala C., Airy M., Pan J.S., Murthy B.V.R., Winkelmayer W.C., Ramanathan V. The impact of COVID-19 on kidney transplantation and the kidney transplant recipient — one year into the pandemic. Transpl. Int.,2021, vol. 34, no. 4, pp. 612–621. doi: 10.1111/tri.13840Lopez-Leon S., Wegman-Ostrosky T., Perelman C., Sepulveda R., Rebolledo P.A., Cuapio A., Villapol S. More than 50 long-term effects of COVID-19: a systematic review and meta-analysis. Sci. Rep.,2021, vol. 11, no. 1: 16144. doi: 10.1038/s41598-021-95565-8Nalbandian A., Sehgal K., Gupta A., Madhavan M.V., McGroder C., Stevens J.S., Cook J.R., Nordvig A.S., Shalev D., Sehrawat T.S., Ahluwalia N., Bikdeli B., Dietz D., Der-Nigoghossian C., Liyanage-Don N., Rosner G.F., Bernstein E.J., Mohan S., Beckley A.A., Seres D.S., Choueiri T.K., Uriel N., Ausiello J.C., Accili D., Freedberg D.E., Baldwin M., Schwartz A., Brodie D., Garcia C.K., Elkind M.S.V., Connors J.M., Bilezikian J.P., Landry D.W., Wan E.Y. Post-acute COVID-19 syndrome. Nat. Med.,2021, vol. 27, no. 4, pp. 601–615. doi: 10.1038/s41591-021-01283-zNegi S., Koreeda D., Kobayashi S., Yano T., Tatsuta K., Mima T., Shigematsu T., Ohya M. Acute kidney injury: epidemiology, outcomes, complications, and therapeutic strategies. Semin. Dial.,2018, vol. 31, no. 5, pp. 519–527. doi: 10.1111/sdi.12705Pierce J.D., Shen Q., Cintron S.A., Hiebert J.B. Post-COVID-19 syndrome. Nurs. Res.,2022, vol. 71, no. 2, pp. 164–174. doi: 10.1097/NNR.0000000000000565Sudre C.H., Murray B., Varsavsky T., Graham M.S., Penfold R.S., Bowyer R.C., Pujol J.C., Klaser K., Antonelli M., Canas L.S., Molteni E., Modat M., Jorge Cardoso M., May A., Ganesh S., Davies R., Nguyen L.H., Drew D.A., Astley C.M., Joshi A.D., Merino J., Tsereteli N., Fall T., Gomez M.F., Duncan E.L., Menni C., Williams F.M.K., Franks P.W., Chan A.T., Wolf J., Ourselin S., Spector T., Steves C.J. Attributes and predictors of long COVID. Nat. Med.,2021, vol. 27, no. 4, pp. 626–631. doi: 10.1038/s41591-021-01292-ySykes D.L., Holdsworth L., Jawad N., Gunasekera P., Morice A.H., Crooks M.G. Post-COVID-19 symptom burden: what is long-COVID and how should we manage it? Lung,2021, vol. 199, no. 2, pp. 113–119. doi: 10.1007/s00408-021-00423-zTadbiri H., Moradi-Lakeh M., Naghavi M. All-cause excess mortality and COVID-19-related deaths in Iran. Med. J. Islam. Repub. Iran,2020, vol. 34: 80. doi: 10.34171/mjiri.34.80Tielemans M.M., van Boekel G.A.J., van Gelder T., Tjwa E.T., Hilbrands L.B. Immunosuppressive drugs and the gastrointestinal tract in renal transplant patients. Transplant. Rev. (Orlando),2019, vol. 33, no. 2, pp. 55–63. doi: 10.1016/j.trre.2018.11.001Townsend L., Dowds J., O’Brien K., Martin-Loeches I., Nadarajan P., Bannan C. Reply: the relation between persistent poor health after COVID-19 and respiratory complications or initial disease severity. Ann. Am. Thorac. Soc.,2021, vol. 18, no. 8, pp. 1431–1432. doi: 10.1513/AnnalsATS.202101-073LETricot L., Lebbé C., Pillebout E., Martinez F., Legendre C., Thervet E. Tacrolimus-induced alopecia in female kidney-pancreas transplant recipients. Transplantation,2005, vol. 80, no. 11, pp. 1546–1549. doi: 10.1097/01.tp.0000181195.67084.94.