Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI59510.15789/2220-7619-2017-4-375-382ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИCOMPARATIVE CHARACTERISTICS OF INTESTINE MICROBIOME OF REPUBLIC OF GUINEA AND RUSSIAN FEDERATION RESIDENTSСРАВНИТЕЛЬНАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ОСОБЕННОСТЕЙ МИКРОБИОТЫ КИШЕЧНИКА ЖИТЕЛЕЙ ГВИНЕЙСКОЙ РЕСПУБЛИКИ И РОССИИPopovaA. Yu.ПоповаА. Ю.
Russian Federation

PhD, MD (Medicine), Professor, Chief State Sanitary Physician of the Russian Federation, Head

д.м.н., профессор, Главный государственный санитарный врач Российской Федерации, руководитель Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека (Роспотребнадзор)

kaflidia@mail.ruKaftyrevaL. A.КафтыреваЛ. А.
Russian Federation

PhD, MD (Medicine), Professor, Head of the Laboratory of Enteric Infections, St. Petersburg Pasteur Institute

д.м.н., профессор, зав. лабораторией кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruSuzhaevaL. V.СужаеваЛ. В.
Russian Federation

Researcher, Laboratory of Enteric Infections

младший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruVoitenkovaE. V.ВойтенковаЕ. В.
Russian Federation

PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections

к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruZabrovskaiaA. V.ЗабровскаяА. В.
Russian Federation

PhD (Veterinary), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections

к.в.н., старший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruEgorovaS. A.ЕгороваС. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections

к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruMakarovaM. A.МакароваМ. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections

к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruMatveevaZ. N.МатвееваЗ. Н.
Russian Federation

PhD (Medicine), Leading Researcher, Laboratory of Enteric Infections

к.м.н., ведущий научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruZuevaE. V.ЗуеваЕ. В.
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Molecular Immunology

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории молекулярной иммунологии

kaflidia@mail.ruPorinA. A.ПоринА. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Researcher, Laboratory of Enteric Infections

к.м.н., научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

kaflidia@mail.ruBoiroM. Y.БуароМ. Й.
Guinea

PhD (Biology), Professor, General Director of Pasteur Institute of Guinea

к.б.н., профессор, генеральный директор

kaflidia@mail.ruKonstantinovO. K.КонстантиновО. К.
Guinea

PhD (Biology), Researcher, Pasteur Institute of Guinea

к.б.н., научный сотрудник

kaflidia@mail.ruTotolianA. A.ТотолянА. А.
Russian Federation

RAS Full Member, PhD, MD (Medicine), Professor, Head of the Laboratory of Molecular Immunology, Director

академик РАН, д.м.н., профессор, зав. лабораторией молекулярной иммунологии, директор ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-Петербург

kaflidia@mail.ruFederal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing, MoscowФедеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, МоскваSt. Petersburg Pasteur Institute, St. PetersburgФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-ПетербургResearch Institute for Applied Biology of Guinea, KindiaНИИ прикладной биологии Гвинеи, КиндияSt. Petersburg Pasteur Institute, St. PetersburgНИИ прикладной биологии Гвинеи, Киндия17122017743753822001201820012018Copyright ©; 2017, Popova A.Y., Kaftyreva L.A., Suzhaeva L.V., Voitenkova E.V., Zabrovskaia A.V., Egorova S.A., Makarova M.A., Matveeva Z.N., Zueva E.V., Porin A.A., Boiro M.Y., Konstantinov O.K., Totolian A.A.Copyright ©; 2017, Попова А.Ю., Кафтырева Л.А., Сужаева Л.В., Войтенкова Е.В., Забровская А.В., Егорова С.А., Макарова М.А., Матвеева З.Н., Зуева Е.В., Порин А.А., Буаро М.Й., Константинов О.К., Тотолян А.А.2017Popova A.Y., Kaftyreva L.A., Suzhaeva L.V., Voitenkova E.V., Zabrovskaia A.V., Egorova S.A., Makarova M.A., Matveeva Z.N., Zueva E.V., Porin A.A., Boiro M.Y., Konstantinov O.K., Totolian A.A.Попова А.Ю., Кафтырева Л.А., Сужаева Л.В., Войтенкова Е.В., Забровская А.В., Егорова С.А., Макарова М.А., Матвеева З.Н., Зуева Е.В., Порин А.А., Буаро М.Й., Константинов О.К., Тотолян А.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/595

The gut microbiota of healthy people, living in different regions, may vary considerably. The article presents the results of comparative qualitative and quantitative study of the intestine aerobic and anaerobic microbiota of residents of the Republic of Guinea (46) and Russia (60). The content of microorganisms (Enterobacteriaceae, Enterococcus spp., Lactobacillus spp., Bifidobacterium spp., Staphylococcus spp., Candida spp., non-fermentative gram-negative bacteria and others) in 1.0 gram of faeces was determined by bacteriological methods. Generic and species identification was performed using Vitek 2 Compact (bioMerieux, France), tube biochemical tests and MALDI-TОF mass spectrometry (Bruker Daltonics, Germany). Pearson χ2 criterion, p < 0.05 and Fisher’s exact test (medstatistica.ru) were used to assess the differences in the compared groups. 95% confidence intervals were calculated by the method of Wilson. Microbiological disorders were characterized by a decrease in the number of obligate microorganisms, an increase in the number of facultative (opportunistic) microorganisms (above 106 CFU/g) and the emergence of their associations. Dysbiotic disorders were identified in both compared groups: in 100% patients from Republic of Guinea (95% CI:92.3–100) and in 86.7% patients from St. Petersburg (95% CI:75.8–93.1). Severe degree of microbiota disorders in the residents of the Republic of Guinea was revealed at 19.6% (95% CI:10.7–33.2), in group of residents of St. Petersburg in 9.6% (95% CI:4.2–20.6). In both groups the microbiota disorders of third degree were detected less frequently, compared with the microbiota disorders of second degree. The study has found no significant differences in the content of obligate bacteria (Bifidobacterium spp. and Lactobacillus spp.), however, significant differences in the species composition of the facultative part of the microbiota were revealed. The residents of the Republic of Guinea had “atypical” E. coli (lactosonegative and hemolytic) and non-fermenting gram-negative bacteria Comamonas kerstersii more frequently. Opportunistic microorganism associations have been found in 30.4% of the residents of the Republic of Guinea (95% CI:19.1–44.8) and 18.3% of residents of St. Petersburg (95% CI:10.6–29.9). Opportunistic microorganism associations from the residents of the Republic of Guinea always contained Staphylococcus aureus. It is necessary to conduct further research on a bigger population to access the differences in the compared groups in Staphylococcus aureus and Hafnia alvei.

 

Известно, что микробиота кишечника у клинически здоровых людей, проживающих в разных регионах, может значительно различаться. Цель исследования — сравнительное изучение качественного и количественного состава аэробной и анаэробной микробиоты кишечника на случайной малой выборке проб испражнений жителей Гвинейской Республики (46 человек) и России (60 человек). Содержание микроорганизмов (Enterobacteriaceae, Enterococcus spp., Lactobacillus spp., Bifidobacterium spp., Staphylococcus spp., дрожжепо- добные грибы рода Candida, неферментирующие грамотрицательные бактерии и др.) в 1,0 грамме фекалий определяли бактериологическим методом. Родовую и видовую идентификацию проводили с использованием бактериологического анализатора Vitek 2 Compact (bioMerieux, Франция), рутинных биохимических тестов, а также MALDI-TОF масс-спектрометрии (Bruker Daltonics, Германия). Для оценки различий результатов в сравниваемых группах применяли критерий χ2 Пирсона, p < 0,05 и точный критерий Фишера, вычисленные с использованием он-лайн калькулятора medstatistica.ru. 95% доверительные интервалы рассчитывали по методу Уилсона. Микробиологические нарушения характеризовались снижением количества облигатных, повышением количества факультативных (условно-патогенных) микроорганизмов (в количестве 106 и выше КОЕ/г.) и появлением их ассоциаций. Дисбиотические нарушения были выявлены в обеих сравниваемых группах: у 100% обследованных из Гвинейской Республики (95% ДИ:92,3–100) и у 86,7% обследованных из Санкт-Петербурга (95% ДИ:75,8–93,1). Выраженная степень нарушений микробиоциноза в группе жителей Гвинейской Республики встречалась в 19,6% (95% ДИ:10,7–33,2), в группе жителей Санкт-Петербурга в 9,6% (95% ДИ:4,2–20,6). Как у жителей Гвинейской Республики, так и у жителей Санкт-Петербурга нарушения третьей степени выявлялись реже, по сравнению с нарушениями второй степени. Исследование не выявило значимых различий в содержании облигатных бактерий (Bifidobacterium spp. и Lactobacillus spp.), однако, выявлены достоверные различия в видовом составе факультативной части микробиоты. У жителей Гвинейской Республики чаще обнаруживали «атипичные» Escherichia coli (гемолитические и лактозонегативные) и неферментирующие грамотрицательные бактерии Comamonas kerstersii. Ассоциации условно-патогенных микроорганизмов в разных по составу сочетаниях обнаружены в составе микробиоты у 30,4% обследованных жителей Гвинейской Республики (95% ДИ:19,1–44,8) и у 18,3% жителей Санкт-Петербурга (95% ДИ:10,6–29,9). Ассоциации микроорганизмов у жителей Гвинейской Республики всегда содержали Staphylococcus aureus. Выявлены отличия в сравниваемых группах в отношении Staphylococcus aureus и Hafnia alvei, однако необходимо проведение дальнейших исследований на большей выборке.

 

intestine microbiomeRepublic of GuineaEnterobacteriaceaeHafnia alveiComamonas kerstersiiStaphylococcus aureusEscherichia сoliEnterococcus spp.микробиота кишечникаГвинейская РеспубликаEnterobacteriaceaeHafnia alveiComamonas kerstersiiStaphylococcus aureusEscherichia сoliEnterococcus spp1.Бондаренко В.М., Малеев В.В., Лиходед В.Г. Кишечная микрофлора, ожирение и диабет 2 типа // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014. № 3. С. 42–49. [Bondarenko V.M., Maleev V.V., Likhoded V.G. Intestinal microflora, obesity and type 2 diabetes. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2014, no. 3, pp. 42–49. (In Russ.)]2.Бондаренко В.М., Рыбальченко О.В. Анализ профилактического и лечебного действия пробиотических препаратов с позиций новых научных технологий // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2015. № 2. С. 90–104. [Bondarenko V.M., Rybalchenko O.V. Analysis of prophylactic and therapeutic effect of probiotic preparations from position of new scientific technologies. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2015, no. 2, pp. 90–104. (In Russ.)]3.Бухарин О.В. Инфекционная симбиология // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2015. № 4. С. 4–9. [Bukharin O.V. Infectious symbiology. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2015, no. 4, pp. 4–9. (In Russ.)]4.Денисова С.Н., Тарасова О.В., Ильенко Л.И. Сенцова Т.Б., Богданова С.В., Ревякина В.А., Белицкая М.Ю. Биохимические маркеры в оценке функционального состояния кишечной микрофлоры у детей на искусственном вскармливании // Педиатрия. 2016. Т. 95, № 3. С. 109–117. [Denisova S.N., Tarasova O.V., Ilenko L.I., Sentsova T.B., Bogdanova S.V., Revyakina V.A., Belitskaya M.Yu. Biochemical markers in assessment of intestinal microflora functional state in formula-fed infants. Pediatriya = Pediatrics, 2016, vol. 95, no. 3, pp. 109–117. (In Russ.)]5.Домотенко Л.В., Шепелин А.П., Морозова Т.П. Питательные среды для основных представителей нормофлоры кишечника // Бактериология. 2016. Т. 1, № 1. С. 48–53. [Domotenko L.V., Shepelin A.P., Morozova T.P. Nutrient media for the main representatives of intestinal normal flora. Bakteriologiya = Bacteriology, 2016, vol. 1, no. 1, pp. 48–53. (In Russ.)]6.Ермоленко Е. И., Котылева М. П., Буй Тхи Лан Ань, Чан Тхи Ньай, Буй Тхи Тхань Нга, Нго Тхань Нам, Краева Л.А., Гончаров А.Е., Карасева А.Б., Киреева А.Г., Суворов А.Н. Исследования микробиоты жителей Вьетнама и России // J. Trop. Sci. Tech. 2016. Т. 11. С. 24–35. [Ermolenko E.I., Kotyleva M.P., Bui Thi Lan An, Chan Thi Nyai, Bui Thi Thanh Nga, Ngo Thanh Nam, Krayeva L.A., Goncharov A.E., Karaseva A.B., Kireeva A.G., Suvorov A.N. Studies of microbiome in Vietnam and Russia. J. Trop. Sci. Tech., 2016, vol. 11; pp. 24–35.]7.Коршунов В.М., Поташник Л.В., Ефимов Б.А., Володин Н.Н., Коршунова О.В., Gyr K., Frei R., Reber H., Иэрэндорж Д. Микрофлора кишечника у детей Монголии, России и Швейцарии // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2001. № 2. С. 61–64. [Korshunov V.M., Potashnik L.V., Efimov B.A., Volodin N.N., Korshunova O.V., Gyr K., Frei R., Reber H., Ierandorg D. Intestinal microflora in children in Mongolia, Russia and Switzerland. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2001, no. 2, pp. 61–64. (In Russ.)]8.Коршунов В.М., Поташник Л.В., Ефимов Б.А., Коршунова О.В., Смеянов В.В., Gyr K., Frei R. Качественный состав нормальной микрофлоры кишечника у лиц различных возрастных групп // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2001. № 2. С. 57–61. [Korshunov V.M., Potashnik L.V., Efimov B.A., Korshunova O.V., Smeyanov V.V., Gyr K., Frei R. Qualitative composition of normal intestinal microflora in persons of different age groups. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2001, no. 2, pp. 57–61. (In Russ.)]9.Костюкевич О.И. Влияние кишечной микрофлоры на здоровье человека. От патогенеза к современным методам коррекции дисбиоза // Российский медицинский журнал. 2011. № 5. С. 304. [Kostyukevich O.I. Influence of intestinal microflora on human health. From pathogenesis to modern methods of dysbiosis correction. Rossiiskii meditsinskii zhurnal = Russian Medical Journal, 2011, no. 5, p. 304. (In Russ.)]10.Максимова О.В., Гервазиева В.Б., Зверев В.В. Микробиота кишечника и аллергические заболевания // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014. № 3. С. 49–60. [Maksimova O.V., Gervazieva V.B., Zverev V.V. Intestine microbiota and allergic diseases. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2014, no. 3, pp. 49–60. (In Russ.)]11.Нисевич Н.И., Гаспарян М.О., Новокшонов А.А. К вопросу о дисбактериозе кишечника детей // Педиатрия. 1999. № 1. С. 98–102. [Nisevich N.I., Gasparyan M.O., Novokshonov A.A. Problem of pediatric intestinal dysbiosis. Pediatriya = Pediatrics, 1999, no. 1, pp. 98–102. (In Russ.)]12.Нормофлора и дисбактериозы человека. Под ред. А.Л. Котовой. Алматы: ТОО «Люкс Биндер Сервис», 2008. С. 254– 255. [Normoflora i disbakteriozy cheloveka. Pod red. A.L. Kotovoi [Norm flora and human dysbiosis. Eds. Kotova A.L.]. Almaty: TOO “Lux Binder Service”, 2008, pp. 254–255. (In Russ.)]13.Протокол ведения больных. Дисбактериоз кишечника: отраслевой стандарт (ОСТ 91500.11.0004), приказ МЗ РФ № 231 от 09.06.2003. М., 2003. 110 с. [Protokol vedenija bol’nyh. Disbakterioz kishechnika: otraslevoj standart (OST 91500.11.0004), prikaz MZ RF № 231 ot 09.06.2003. [Protocol of Patients Management. Dysbacteriosis of the Intestine: the Industry Standard (OST 91500.11.0004), order of the Ministry of Health of the Russian Federation No. 231 of 09.06.2003)]. Moscow, 2003, 110 p. URL: https://normativ.kontur.ru/document?moduleId=1&documentId=62571 (13.09.2017)14.Определение дисбиотических изменений желудочно-кишечного тракта по маркерам содержимого кишечника: федеральные клинические рекомендации. М., 2015. 35 с. [Opredelenie disbioticheskih izmenenij zheludochno-kishechnogo trakta po markeram soderzhimogo kishechnika: federal’nye klinicheskie rekomendacii. [Determination of dysbiotic changes in the gastrointestinal trace by markers of the intestinal content: federal clinical recommendations]. Moscow, 2015. 35 p. URL: http://nasci.ru/_resources/directory/222/common/Opredelenie_disbioz.pdf (13.09.2017)15.Шептулин А.А. Синдром избыточного роста бактерий и дисбактериоз кишечника: их место в современной гастроэнтерологии // Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 1999. № 3. С. 54–56. [Sheptulin A.A. Bacterial overgrowth syndrome and “intestinal dysbacteriosis”: a place in modern gastroenterology. Rossiiskii zhurnal gastroenterologii, gepatologii, koloproktologii = Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology, 1999, no. 3, pp. 54–56. (In Russ.)]16.Chatterjee B., Thakur S.S. Microbial profiling: extend ethnicity of human microbiome. Nature, 2012, vol. 487, p. 39. doi: 10.1038/ 487039d17.David L.A., Maurice C.F., Carmody R.N., Gootenberg D.B., Button J.E., Wolfe B.T., Ling A.V., Devlin A.S., Varma Y., Fischbach M.A., Biddinger S.B., Dutton R.J., Turnbaugh P.J. Diet rapidly and reproducibly alters the human gut microbiome. Nature, 2014, vol. 505, pp. 559–563. doi: 10.1038/nature1282018.Dehingia M., Thangjam K., Talukdar N.C., Talukdar R., Reddy N., Mande S.S., Deka M., Khan M.R. Gut bacterial diversity of the tribes of India and comparison with the worldwide data. Sci. Rep., 2015, 5:18563. doi: 10.1038/srep1856319.Ding T., Schloss P.D. Dynamics and associations of microbial community types across the human body. Nature, 2014, vol. 509, pp. 357–360. doi: 10.1038/nature1317820.Faller R.J., LaMont J.T. Microbial factors in inflammatory bowel disease. Gastroenterol. Clin. North. Am., 2002, vol. 31, no. 1, pp. 41–62.21.Hill M., Grawther J., Drasar B. Bacteria and aetiology of cancer of the large bowel. Lancet, 1971, no. 7690, p. 95.22.Hooper L.V., Midtvedt T., Gordon J.I. How host – microbial interaction shape the nutrient environment of the mammalian intestine. Annual Review of Nutrition, 2002, vol. 22, pp. 283–307. doi: 10.1146/annurev.nutr.22.011602.09225923.Huycke M.M., Gaskins H.R. Commensal bacteria, redox stress, and colorectal cancer: mechanisms and models. Exp. Biol. Med. (Maywood), 2004, vol. 229, pp. 586–597.24.Kwok L.Y., Zhang J., Guo Z. Gesudu Q., Zheng Y., Qiao J., Huo D., Zhang H. Characterization of fecal microbiota across seven Chinese ethnic groups by quantitative polymerase chain reaction. PLoS One, 2014, vol. 9, iss. 4:е93631. doi: 10.1371/journal. pone.009363125.Li L., Zhao X. Comparative analyses of fecal microbiota in Tibetan and Chinese Han living at low or high altitude by barcoded 454 pyrosequencing. Sci. Rep., 2015, no. 5:14682. doi: 10.1038/srep1468226.Mitsuoka T. Intestinal flora and host. Asian Med. J., 1988, vol. 31, no.7, pp. 400–409.27.Nakayama J., Watanabe K., Jiang J., Matsuda K., Chao S.H., Haryono P., La-Ongkham O., Sarwoko M.A., Sujaya I.N., Zhao L., Chen K.T., Chen Y.P.., Chiu H.H.., Hidaka T., Huang N.X., Kiyohara C., Kurakawa T., Sakamoto N., Sonomoto K., Tashiro K., Tsuji H., Chen MJ., Leelavatcharamas V., Liao C.C., Nitisinprasert S., Rahayu E.S., Ren F.Z., Tsai Y.C., Lee Y.K. Diversity in gut bacterial community of school-age children in Asia. Sci. Rep., 2015, no.5. doi: 10.1038/srep0839728.Opota O., Ney B., Zanttti G., Jatona K., Greuba G., Prod΄hom G. Bacteremia caused by Comamonas kerstersii in a patient with diverticulosis. J. Clin. Microbiol., 2014, vol. 52, no. 3, pp. 1009–1012. doi: 10.1128/jcm.02942-13