Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI199110.15789/2220-7619-PPO-1991REVIEWSОБЗОРЫReview ArticlePhylogenetic structure of the global population of Helicobacter PyloriФилогенетическая структура глобальной популяции Helicobacter Pylorihttps://orcid.org/0000-0003-3199-8689StarkovaDaria A.СтарковаДарья Андреевна
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher of the Pathogens Identification Laboratory, Senior Researcher of the Laboratory of Molecular Epidemiology and Evolutionary Genetics

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории идентификации патогенов, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной эпидемиологии и эволюционной генетики

dariastarkova13@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-9340-4132SvarvalA. V.СварвальА. В.
Russian Federation

PhD (Medicine), Senior Researcher, Head of the Pathogens Identification Laboratory

к.м.н., старший научный сотрудник, зав. лабораторией идентификации патогенов

alena.svarval@mail.ruSt. Petersburg Pasteur InstituteФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера1711202230122022126100910182406202202112022Copyright ©; 2022, Starkova D.A., Svarval A.V.Copyright ©; 2022, Старкова Д.А., Сварваль А.В.2022Starkova D.A., Svarval A.V.Старкова Д.А., Сварваль А.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/1991

Helicobacter pylori (H. pylori) is widely considered to be one of the oldest bacteria in the human microbiome. During the co-evolutionary relationships between humans and H. pylori bacterium, spanning at least 100 000 years, a high rate of mutation and recombination events led to extremely high genomic polymorphism of the H. pylori species. Despite this, the large diversity of H. pylori genomes is very well structured, allowing to divide it into different populations associated with the geographic location of H. pylori strains. To date, seven modern H. pylori populations have been determined globally: hpAfrica1, hpAfrica2, hpEastAsia, hpEurope, hpAsia2, hpNEAfrica and hspSahul originated from at least six ancestral populations (ancestral European 1, ancestral European 2, ancestral EastAsia, ancestral Africa1, ancestral Africa2, ancestral Sahul). The global phylogenetic analysis showed that H. pylori is organized into two superlineages: one containing hpAfrica2 and the other containing all other populations in a single monophyletic clade. This indicates that, hpAfrica2 is the most ancient of all H. pylori populations, while the others continued evolutionary development along as mankind spread beyond the African continent. Thus, the H. pylori species populational diversification, which occurred in parallel with paired hosts, allowed us to use H. pylori genetic variants as biological markers, reflecting ethnogeographic migration processes in human history. Moreover, the rapid and dynamic evolution of H. pylori informs about ongoing recombination events enabling use H. pylori as a model both for the co-evolution of pathogenic bacteria and humans as well as for within-individual host pathogen microevolution. This review summarized developments from numerous studies on coevolution process and phylogenetic pattern of the global H. pylori population. The relationships between currently known bacterial populations and subpopulations, related geographical distribution, reconstruction of evolutionary pathway for ancestral and recent populations are detailed. New data on the H. pylori strain populational pattern in Russia, as well as strains circulating in the Northern, Central and South America, are presented. Phylogenetic analysis of the H. pylori population pattern permitted to reconstruct both prehistoric and recent human migrations, demographic processes as well as multilayered evolutionary pathways of H. pylori population.

По мнению большинства исследователей Helicobacter pylori (H. pylori) является одной из самых древних бактерий в микробиоме человека. В ходе коэволюционных отношений человека и H. pylori, насчитывающих не менее 100 тыс. лет, высокая скорость адаптивных мутаций и рекомбинационных событий привели к необычайно высокому уровню геномного полиморфизма вида H. pylori. Несмотря на это, штаммы H. pylori были структурированы и разделены на различные популяции и субпопуляции в зависимости от их географического происхождения. На сегодняшний день определены семь современных популяций H. pylori: hpAfrica1, hpAfrica2, hpEastAsia, hpEurope, hpAsia2, hpNEAfrica и hspSahul, которые происходят по крайней мере от шести предковых популяций (ancestral European 1, ancestral European 2, ancestral EastAsia, ancestral Africa1, ancestral Africa2, ancestral Sahul). Многочисленные исследования позволили установить, что «прародиной» вида H. pylori является африканский континент. Глобальный филогенетический анализ последовательностей H. pylori выявил две суперлинии, одна из которых включала популяцию hpAfrica2, вторая — остальные популяции в единой монофилетической кладе. Это свидетельствует о том, что из всех популяций H. pylori, hpAfrica2 является самой древней, тогда как остальные продолжили свое эволюционное развитие по мере расселения человечества за пределы Африканского континента. Таким образом, популяционная диверсификация вида H. pylori, которая происходила параллельно с их хозяевами, позволила использовать генетические варианты H. pylori в качестве биологических маркеров, отражающих этнические и географические миграционные процессы в истории человека. Кроме того, быстрая и динамичная эволюция H. pylori информирует нас о продолжающихся до настоящего времени рекомбинационных событиях, что позволяет использовать H. pylori в качестве модели как для совместной эволюции патогенных бактерий и человека, так и для микроэволюции патогена в пределах одного индивидуума. В настоящем обзоре приводятся данные многочисленных исследований, касающихся эволюции и филогенетической структуры глобальной популяции H. pylori. Подробно описаны взаимоотношения между известными на сегодняшний день бактериальными популяциями и субпопуляциями, их географическое распределение, эволюционные траектории предковых популяций и пути появления новых субпопуляций патогена. Представлены новые данные о популяционной структуре российских штаммов H. pylori, а также штаммов, циркулирующих на территориях Северной, Центральной и Южной Америки. В ходе филогенетического анализа структуры популяции H. pylori представлена реконструкция тысячелетних миграционных и демографических процессов человека, а также сложного эволюционного пути бактериального вида H. pylori.

Helicobacter pyloripopulation structurehpAfrica2hpAfrica1hpNEAfricahpEuropehpEastAsiahpAsia2hpSahulHelicobacter pyloriструктура популяцииhpAfrica2hpAfrica1hpNEAfricahpEuropehpEastAsiahpAsia2hpSahulБорисова Т.В., Готовцев Н.Н., Барашков Н.А., Пак М.В., Алексеева М.П., Иннокентьева Н.Н., Морозов И.В., Бондарь А.А., Лоскутова К.С., Соловьев А.В., Пшенникова В.Г., Рафаилов А.М., Леханова С.Н., Федорова С.А. Филогенетический анализ штаммов Helicobacter pylori, циркулирующих в Якутии, по данным трех генов домашнего хозяйства atpA, mutY, ppa // Вестник Северо-Восточного федерального университета имени М.К. Аммосова. 2018. № 5. C. 15–24. [Borisova T.V., Gotovtsev N.N., Barashkov N.A., Pak M.V., Alekseyeva M.P., Innokent’yeva N.N., Morozov I.V., Bondar’ A.A., Loskutova K.S., Solov’yev A.V., Pshennikova V.G., Rafailov A.M., Lekhanova S.N., Fedorova S.A. Phylogenetic analysis of Helicobacter pylori strains circulating in Yakutia by three housekeeping genes atpA, mutY, ppa. Vestnik Severo-Vostochnogo federal’nogo universiteta imeni M.K. Ammosova = Vestnik of North-Eastern Federal University, 2018, no. 5, pp. 15–24. (In Russ.)] doi: 10.25587/SVFU.2018.67.18653Сорокин В.М., Сварваль А.В., Водопьянов А.С., Писанов Р.В. Географическое разнообразие штаммов Helicobacter pylori, циркулирующих в европейской части РФ // Инфекция и иммунитет. 2021. Т. 11, № 4. C. 701–706. [Sorokin V.M., Svarval A.V., Vodop’janov A.S., Pisanov R.V. Geographical diversity of Helicobacter pylori strains circulating in the European Part of the Russian Federation. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2021, vol. 11, no. 4, pp. 701–706. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-GDO-1590Achtman M., Azuma T., Berg D.E., Ito Y., Morelli G., Pan Z.J., Suerbaum S., Thompson S.A., van der Ende A., van Doorn L.J. Recombination and clonal groupings within Helicobacter pylori from different geographical regions. Mol. Microbiol., 1999, vol. 32, no. 3, pp. 459–470. doi: 10.1046/j.1365-2958.1999.01382.xAdhikari K., Chacón-Duque J.C., Mendoza-Revilla J., Fuentes-Guajardo M., Ruiz-Linares A. The genetic diversity of the Americas. Annu. Rev. Genomics Hum. Genet., 2017, no. 18, pp. 277–296. doi: 10.1146/annurev-genom-083115-022331Alexander S.M., Retnakumar R.J., Chouhan D., Devi T.N.B., Dharmaseelan S., Devadas K., Thapa N., Tamang J.P., Lamtha S.C., Chattopadhyay S. Helicobacter pylori in human stomach: the inconsistencies in clinical outcomes and the probable causes. Front. Microbiol., 2021, no. 12: e713955. doi: 10.3389/fmicb.2021.713955Allen J., O’Connell J. Both half right: updating the evidence for dating first human arrivals in Sahul. Aust. Archaeol., 2014, vol. 78, no. 1, pp. 86–108. doi: 10.1080/03122417.2014.11682025Baj J., Forma A., Sitarz M., Portincasa P., Garruti G., Krasowska D., Maciejewski R. Helicobacter pylori virulence factors — mechanisms of bacterial pathogenicity in the gastric microenvironment. Cells, 2020, vol. 10, no. 1: 27. doi: 10.3390/cells10010027Breurec S., Guillard B., Hem S., Brisse S., Dieye F.B., Huerre M., Oung C., Raymond J., Tan T.S., Thiberge J.M., Vong S., Monchy D., Linz B. Evolutionary history of Helicobacter pylori sequences reflect past human migrations in Southeast Asia. PLoS One, 2011, vol. 6, no. 7: e22058. doi: 10.1371/journal.pone.0022058Falush D., Wirth T., Linz B., Pritchard J.K., Stephens M., Kidd M., Blaser M.J., Graham D.Y., Vacher S., Perez-Perez G.I., Yamaoka Y., Mégraud F., Otto K., Reichard U., Katzowitsch E., Wang X., Achtman M., Suerbaum S. Traces of human migrations in Helicobacter pylori populations. Science, 2003, vol. 299, no. 5612, pp. 1582–1585. doi: 10.1126/science.1080857Guevara A.A., Torres R.C., Castro-Valencia F.L., Suárez J.J., Criollo-Rayo A., Bravo M.M., Carmona L.C., Echeverry de Polanco M.M., Bohórquez M.E., Torres J. Selective pressure on membrane proteins drives the evolution of Helicobacter pylori Colombian subpopulations. bioRxiv, 2021: 12.14.472690. doi: 10.1101/2021.12.14.472690Guevara T.A.A. A systematic review of genetic coevolution of homo sapiens and helicobacter pylori: implications for development of gastric cancer. Revista Colombiana de Gastroenterol., 2017, no. 31, pp. 376–390. doi: 10.22516/25007440.113Gutiérrez-Escobar A.J., Velapatiño B., Borda V., Rabkin C.S., Tarazona-Santos E., Cabrera L., Cok J., Hooper C.C., Jahuira-Arias H., Herrera P., Noureen M., Wang D., Romero-Gallo J., Tran B., Peek R.M. Jr., Berg D.E., Gilman R.H., Camargo M.C. Identification of new Helicobacter pylori subpopulations in native americans and mestizos from Peru. Front. Microbiol., 2020, no. 11: 601839. doi: 10.3389/fmicb.2020.601839Hanafiah A., Lopes B.S. Genetic diversity and virulence characteristics of Helicobacter pylori isolates in different human ethnic groups. Infect. Genet. Evol., 2020, vol. 78: 104135. doi: 10.1016/j.meegid.2019.104135Kersulyte D., Kalia A., Gilman R.H., Mendez M., Herrera P., Cabrera L., Velapatiño B., Balqui J., Paredes Puente de la Vega F., Rodriguez Ulloa C.A., Cok J., Hooper C.C., Dailide G., Tamma S., Berg D.E. Helicobacter pylori from Peruvian amerindians: traces of human migrations in strains from remote Amazon, and genome sequence of an Amerind strain. PLoS One, 2010, vol. 5, no. 11: e15076. doi: 10.1371/journal.pone.0015076Linz B., Balloux F., Moodley Y., Manica A., Liu H., Roumagnac P., Falush D., Stamer C., Prugnolle F., van der Merwe S.W., Yamaoka Y., Graham D.Y., Perez-Trallero E., Wadstrom T., Suerbaum S., Achtman M. An African origin for the intimate association between humans and Helicobacter pylori. Nature, 2007, vol. 445, no. 7130, pp. 915–918. doi: 10.1038/nature05562Linz B., Vololonantenainab C.R., Seck A., Carod J.F., Dia D., Garin B., Ramanampamonjy R.M., Thiberge J.M., Raymond J., Breurec S. Population genetic structure and isolation by distance of Helicobacter pylori in Senegal and Madagascar. PLoS One, 2014, vol. 9, no. 1: e87355. doi: 10.1371/journal.pone.0087355Maixner F., Krause-Kyora B., Turaev D., Herbig A., Hoopmann M.R., Hallows J.L., Kusebauch U., Vigl E.E., Malfertheiner P., Megraud F., O’Sullivan N., Cipollini G., Coia V., Samadelli M., Engstrand L., Linz B., Moritz R.L., Grimm R., Krause J., Nebel A., Moodley Y., Rattei T., Zink A. The 5300-year-old Helicobacter pylori genome of the Iceman. Science, 2016, vol. 351, no. 6269, pp. 162–165. doi: 10.1126/science.aad2545Maixner F., Thorell K., Granehäll L., Linz B., Moodley Y., Rattei T., Engstrand L., Zink A. Helicobacter pylori in ancient human remains. World J. Gastroenterol., 2019, vol. 25, no. 42, pp. 6289–6298. doi: 10.3748/wjg.v25.i42.6289Marshall B.J., Warren J.R. Unidentified curved bacilli in the stomach of patients with gastritis and peptic ulceration. Lancet, 1984, vol. 1, no. 8390, pp. 1311–1315. doi: 10.1016/s0140-6736(84)91816-6McNeill W.H. Plagues and peoples. New York: Anchor Books, 1976. 365 p.Mégraud F., Lehours P., Vale F.F. The history of Helicobacter pylori: from phylogeography to paleomicrobiology. Clin. Microbiol. Infect., 2016, vol. 22, no. 11, pp. 922–927. doi: 10.1016/j.cmi.2016.07.013Moodley Y. Helicobacter pylori: genetics, recombination, population structure, and human migrations. Helicobacter pylori Research. J., 2016, pp. 3–27. doi: 10.1007/978-4-431-55936-8_1Moodley Y., Brunelli A., Ghirotto S., Klyubin A., Maady A.S., Tyne W., Muñoz-Ramirez Z.Y., Zhou Z., Manica A., Linz B., Achtman M. Helicobacter pylori’s historical journey through Siberia and the Americas. Proc. Natl Acad. Sci. USA, 2021, vol. 118, no. 25: e2015523118. doi: 10.1073/pnas.2015523118Moodley Y., Linz B. Helicobacter pylori sequences reflect past human migrations. Genome Dyn., 2009, no. 6, pp. 62–74. doi: 10.1159/000235763Moodley Y., Linz B., Bond R.P., Nieuwoudt M., Soodyall H., Schlebusch C.M., Bernhöft S., Hale J., Suerbaum S., Mugisha L., van der Merwe S.W., Achtman M. Age of the association between Helicobacter pylori and man. PLoS Pathog., 2012, vol. 8, no. 5: e1002693. doi: 10.1371/journal.ppat.1002693Muñoz-Ramírez Z.Y., Mendez-Tenorio A., Kato I., Bravo M.M., Rizzato C., Thorell K., Torres R., Aviles-Jimenez F., Camorlinga M., Canzian F., Torres J. Whole genome sequence and phylogenetic analysis show helicobacter pylori strains from latin america have followed a unique evolution pathway. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2017, no. 7: 50. doi: 10.3389/fcimb.2017.00050Muñoz-Ramirez Z.Y., Pascoe B., Mendez-Tenorio A., Mourkas E., Sandoval-Motta S., Perez-Perez G., Morgan D.R., Dominguez R.L., Ortiz-Princz D., Cavazza M.E., Rocha G., Queiroz D.M.M., Catalano M., Palma G.Z., Goldman C.G., Venegas A., Alarcon T., Oleastro M., Vale F.F., Goodman K.J., Torres R.C., Berthenet E., Hitchings M.D., Blaser M.J., Sheppard S.K., Thorell K., Torres J. A 500-year tale of co-evolution, adaptation, and virulence: Helicobacter pylori in the Americas. ISME J., 2021, vol. 15, no. 1, pp. 78–92. doi: 10.1038/s41396-020-00758-0Nell S., Eibach D., Montano V., Maady A., Nkwescheu A., Siri J., Elamin W.F., Falush D., Linz B., Achtman M., Moodley Y., Suerbaum S. Recent acquisition of Helicobacter pylori by Baka pygmies. PLoS Genet., 2013, vol. 9, no. 9: e1003775. doi: 10.1371/journal.pgen.1003775Oleastro M., Rocha R., Vale F.F. Population genetic structure of Helicobacter pylori strains from portuguese-speaking countries. Helicobacter, 2017, vol. 22, no. 4. doi: 10.1111/hel.12382Pakendorf B., Bostoen K., de Filippo C. Molecular perspectives on the Bantu expansion: a synthesis. Lang Dyn. Chang., 2011, no. 1, pp. 50–88. doi:10.1163/221058211X570349Pugach I., Matveev R., Spitsyn V., Makarov S., Novgorodov I., Osakovsky V., Stoneking M., Pakendorf B. The complex admixture history and recent southern origins of siberian populations. Mol. Biol. Evol., 2016, vol. 33, no. 7, pp. 1777–1195. doi: 10.1093/molbev/msw055Reshetnyak V.I., Burnistrov A.I., Maev I.V. Helicobacter pylori: commensals, symbiont or pathogens? World J. Gastroenterol., 2021, vol. 27, no. 7, pp. 545–560. doi: 10.3748/wjg.v27.i7.545Subsomwong P., Miftahussurur M., Vilaichone R.K., Ratanachu-Ek T., Suzuki R., Akada J., Uchida T., Mahachai V., Yamaoka Y. Helicobacter pylori virulence genes of minor ethnic groups in North Thailand. Gut Pathog., 2017, vol. 9, no. 56. doi: 10.1186/s13099-017-0205-xSuerbaum S., Achtman M. Helicobacter pylori: recombination, population structure and human migrations. Int. J. Med. Microbiol., 2004, no. 294, pp. 133–139. doi: 10.1016/j.ijmm.2004.06.014Tay C.Y., Mitchell H., Dong Q., Goh K.L., Dawes I.W., Lan R. Population structure of Helicobacter pylori among ethnic groups in Malaysia: recent acquisition of the bacterium by the Malay population. BMC Microbiol., 2009, vol. 9, no. 126, pp. 1–13. doi: 10.1186/1471-2180-9-126Thorell K., Yahara K., Berthenet E., Lawson D.J., Mikhail J., Kato I., Mendez A., Rizzato C., Bravo M.M., Suzuki R., Yamaoka Y., Torres J., Sheppard S.K., Falush D. Rapid evolution of distinct Helicobacter pylori subpopulations in the Americas. PLoS Genet., 2017, vol. 13, no. 2: e1006546. doi: 10.1371/journal.pgen.1006546Vale F.F., Vadivelu J., Oleastro M., Breurec S., Engstrand L., Perets T.T., Mégraud F., Lehours P. Dormant phages of Helicobacter pylori reveal distinct populations in Europe. Sci. Rep., 2015, vol. 5: 14333. doi: 10.1038/srep14333Waskito L.A., Yamaoka Y. The story of Helicobacter pylori: depicting human migrations from the phylogeography. Adv. Exp. Med. Biol., 2019, no. 1149, pp. 1–16. doi: 10.1007/5584_2019_356Yamaoka Y. Helicobacter pylori typing as a tool for tracking human migration. Clin. Microbiol. Infect., 2009, vol. 15, no. 9, pp. 829–834. doi: 10.1111/j.1469-0691.2009.02967.xYunusbayev B., Metspalu M., Metspalu E., Valeev A., Litvinov S., Valiev R., Akhmetova V., Balanovska E., Balanovsky O., Turdikulova S., Dalimova D., Nymadawa P., Bahmanimehr A., Sahakyan H., Tambets K., Fedorova S., Barashkov N., Khidiyatova I., Mihailov E., Khusainova R., Damba L., Derenko M., Malyarchuk B., Osipova L., Voevoda M., Yepiskoposyan L., Kivisild T., Khusnutdinova E., Villems R. The genetic legacy of the expansion of Turkic-speaking nomads across Eurasia. PLoS Genet., 2015, vol. 11, no. 4: e1005068. doi: 10.1371/journal.pgen.1005068