Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI197910.15789/2220-7619-GOT-1979ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleGenotyping of tick-borne pathogens and determination of human attacking tick species in Novosibirsk and its suburbsГенотипирование возбудителей клещевых инфекций и определение видового состава клещей, нападающих на людей в Новосибирске и его пригородахKartashovM. Yu.КарташовМихаил Юрьевич
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

к.б.н., старший научный сотрудник отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов; научный сотрудник лаборатории биотехнологии и вирусологии

mikkartash@yandex.ruKrivosheinaE. I.КривошеинаЕ. И.
Russian Federation

Research Assistant, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

младший научный сотрудник отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

krivosheina_ei@vector.nsc.ruSvirinK. A.СвиринК. А.
Russian Federation

Research Assistant, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

стажер-исследователь отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

svirin_ka@vector.nsc.ruTupotaN. L.ТупотаН. Л.
Russian Federation

PhD (Biology), Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

к.б.н., старший научный сотрудник отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

tupota_nl@vector.nsc.ruTernovoiV. A.ТерновойВ. А.
Russian Federation

PhD (Biology), Leading Researcher, Head of the Laboratory of Molecular Epidemiology of Highly Dangerous Infections, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

к.б.н., ведущий научный сотрудник, зав. лабораторией молекулярной эпидемиологии особо опасных инфекций отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

tern@vector.nsc.ruLoktevV. B.ЛоктевВ. Б.
Russian Federation

PhD, MD (Biology), Professor, Head of the Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis; Professor, Chair of Biomedical Physics; Leading Researcher, Laboratory of the Molecular Mechanisms of Pathological Processes

д.б.н., профессор, зав. отделом молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов; профессор кафедры биомедицинской физики; ведущий научный сотрудник лаборатории молекулярных механизмов патологических процессов

valeryloktev@gmail.comState Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”ФБУН Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор» РоспотребнадзораNovosibirsk State UniversityФГАОУ ВО Новосибирский национальный исследовательский государственный университетFRC Institute of Cytology and Genetics the Siberian Branch of the RASФГБУН ФИЦ Институт цитологии и генетики СО РАН1711202230122022126110311122206202202112022Copyright ©; 2022, Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Tupota N.L., Ternovoi V.A., Loktev V.B.Copyright ©; 2022, Карташов М.Ю., Кривошеина Е.И., Свирин К.А., Тупота Н.Л., Терновой В.А., Локтев В.Б.2022Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Tupota N.L., Ternovoi V.A., Loktev V.B.Карташов М.Ю., Кривошеина Е.И., Свирин К.А., Тупота Н.Л., Терновой В.А., Локтев В.Б.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/1979

The south of Western Siberia traditionally belongs to the regions with unfavorable epidemiological situation for tick-transmitted infections. In Novosibirsk and its suburbs, approximately 20 thousand people annually seek for medical care after tick bites. The purpose of this work was to determine human-attacking tick species composition in the territory of Novosibirsk and its suburbs by identifying nucleotide sequence of tick mitochondrial gene cytochrome oxidase COI fragment during the 2018 spring-summer season, determination of infections of individual ticks with viral and bacterial tick-borne infections, followed by genotyping identified pathogens by PCR methods, by determining nucleotide sequences and phylogenetic analysis. It is established that ticks of five species attack the humans: Ixodes persulcatus, Ixodes pavlovskyi, Dermacentor reticulatus, Dermacentor marginatus, Dermacentor nuttali in the Novosibirsk metropolis. The majority of tick attacks on humans are associated with I. pavlovskyi (43.6%) and D. reticulatus (41.2%) ticks. The genetic material of the tick-borne encephalitis virus was detected in 3.6%, borrelia — 13.8% and Rickettsia — 23.1% individual ticks collected from humans. Genotyping of the tick-borne encephalitis virus (TBEV) in the collected ticks showed the presence of TBEV Siberian and Far Eastern genotype in 83% and 17% cases, respectively. The Kemerovo virus could not be detected. Genetic material from Borrelia spp. and Rickettsia spp. has been detected in all five tick species attacking the local human population. The bulk of the identified Borrelia spp. isolates were genotyped as Borrelia garinii (86%) and 13% of the isolates as Borrelia afzelii species. The genetic material of Borrelia miyamotoi was found in one individual tick. Ticks of the genus Dermacentor have been found to be infected by Rickettsia raoultii, and ticks of the genus Ixodes were largely infected with Rickettsia tarasevichiae, and I. persulcatus tick was infected by Rickettsia helvetica in a single case. Thus, the human population of Novosibirsk and its suburbs is attacked by five species of ixodid ticks dominated by I. pavlovskyi and D. reticulatus ticks. The genetic material of the following tick-borne pathogens was found: Siberian and Far Eastern TBEV genotype, B. garinii, B. afzelii, B. miyamotoi, R. raoulti, R. tarasevichiae and R. helvetica in the individual ticks collected from humans.

Юг Западной Сибири традиционно относится к регионам с неблагополучной эпидемиологической обстановкой по инфекциям, переносимым клещами. В Новосибирске и его пригородах приблизительно 20 тыс. человек ежегодно обращаются за оказанием медицинской помощи после укуса клеща. Целью данной работы было определение видового состава клещей, атакующих человека на территории Новосибирска и его пригородов, путем определения нуклеотидной последовательности фрагментов митохондриального гена цитохромоксидазы COI клещей в течение весенне-летнего сезона 2018 г., определение инфицированности индивидуальных клещей возбудителями вирусных и бактериальных клещевых инфекций с генотипированием выявленных патогенов методами ПЦР с последующим определением нуклеотидных последовательностей и проведением филогенетического анализа секвенированных последовательностей для обнаруженных возбудителей клещевых инфекций. Установлено, что Новосибирском мегаполисе человека атакуют клещи пяти видов: Ixodes persulcatus, Ixodes pavlovskyi, Dermacentor reticulatus, Dermacentor marginatus, Dermacentor nuttali. Подавляющее число нападений на человека приходится на клещей I. pavlovskyi (43,6%) и D. reticulatus (41,2%). В клещах, снятых с человека, выявлен генетический материал вируса клещевого энцефалита в 3,6% случаев, боррелий — 13,8% и риккетсий — 23,1%. Генотипирование вируса клещевого энцефалита (ВКЭ) в собранных клещах показало наличие сибирского генотипа в 83% случаев, а дальневосточного генотипа ВКЭ в 17% клещей. Вирус Кемерово обнаружить не удалось. Генетический материал боррелий и риккетсий был обнаружен во всех пяти видах клещей, атакующих местное население. Основная часть выявленных изолятов боррелий были отнесены к виду Borrelia garinii (86%) и 13% изолятов к Borrelia afzelii, а в одном клеще был обнаружен генетический материал Borrelia miyamotoi. У клещей рода Dermacentor обнаружен генетический материал Rickettsia raoultii, а клещи рода Ixodes в подавляющем числе случае были инфицированы Rickettsia tarasevichiae. Причем в единичном экземпляре клеща I. persulcatus был найден генетический материал Rickettsia helvetica. Таким образом, население Новосибирска и его пригородов атакуют иксодовые клещи пяти видов с преобладающим доминированием клещей I. pavlovskyi и D. reticulatus. В индивидуальных клещах, снятых с человека, обнаружен генетический материал следующих возбудителей клещевых инфекций: сибирского и дальневосточного генотипа ВКЭ, B. garinii, B. afzelii, B. miyamotoi, R. raoulti, R. tarasevichiae и R. helvetica.

tickstick-borne encephalitis virusBorrelia spp.Rickettsia spp.genotypingPCR detectionиксодовые клещивирус клещевого энцефалитаBorrelia spp.Rickettsia spp.генотипированиеПЦР-диагностикаРоспотребнадзорRospotrebnadzorБогданов И.И. Иксодовые клещи Западной Сибири. Сообщение 1. Видовой состав // Естественные науки и экология: межвуз. сб. науч. тр. T. 4. Омск: Изд-во ОмГПУ, 1999. С. 161–165. [Bogdanov I.I. Ixodid ticks of Western Siberia. Volume 1. Species composition. Natural sciences and ecology: interuniversity collection of scientific papers. Omsk: Publishing House of Omsk State Pedagogical University, 1999, vol. 4, pp. 161–165. (In Russ.)]Власов В.В., Иголкина Я.П., Рар В.А., Краснова Е.И., Филимонова Е.С., Тикунов А.Ю., Епихина Т.И., Тикунова Н.В. Клещевые риккетсиозы в Западной Сибири. Первые российские случаи риккетсиозов, вызванных Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia raoultii и Rickettsia slovaca // Национальные приоритеты России. 2021. Т. 3, № 42. С. 122–126. [Vlasov V.V., Igolkina Y.P., Rar V.A., Krasnova E.I., Filimonova E.S., Tikunov A.Y., Epihina T.I., Tikunova N.V. Tick-borne rickettsiosis in Western Siberia. The first Russian cases of rickettsiosis caused by Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia raoultii and Rickettsia slovaca. Nacional’nye prioritety Rossii = Russia’s National Priorities, 2021, vol. 3, no. 42, pp. 122–126. (In Russ.)]Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Кривошеина Е.И., Кузнецов А.И., Романенко В.Н., Москвитина Н.С., Терновой В.А., Локтев В.Б. Генотипирование возбудителей клещевых инфекций в клещах Dermacentor reticulatus, собранных в городских биотопах г. Томска // Паразитология. 2019. Т. 53, № 5. С. 355–369. [Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Krivosheina E.I., Kuznecov A.I., Romanenko V.N., Moskvitina N.S., Ternovoj V.A., Loktev V.B. Genotyping of tick-borne pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in urban biotopes of Tomsk. Parazitologiya = Parasitology, 2019, vol. 53, no. 5, pp. 355–369. (In Russ.)] doi: 10.1134/S0031184719050016Ливанова Н.Н., Ливанов С.Г., Панов В.В. Особенности распределения клещей Ixodes persulcatus и Ixodes pavlovskyi на границе лесной и лесостепной зон Приобья // Паразитология. 2011. Т. 45, № 2. С. 94–102. [Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V. Features of the distribution of ticks Ixodes persulcatus and Ixodes pavlovskyi on the border of the forest and forest-steppe zone of the Ob region. Parazitologiya = Parasitology, 2011, vol. 45, no. 2, pp. 94–102. (In Russ.)]Малькова М.Г., Якименко В.В., Танцев А.К. Изменение границ ареалов пастбищных иксодовых клещей рода Ixodes на территории Западной Сибири // Паразитология. 2012. Т. 46, № 5. С. 369–383. [Mal’kova M.G., Yakimenko V.V., Tancev A.K. Changes in the range boundaries of pasture ticks of the genus Ixodes in Western Siberia. Parazitologiya = Parasitology, 2012, vol. 46, no. 5, pp. 369–383. (In Russ.)]Никитин А.Я., Андаев Е.И., Толмачева М.И., Аюгин Н.И., Яцменко Е.В., Матвеева В.А., Туранов А.О., Балахонов С.В. Эпидемиологическая ситуация по клещевому вирусному энцефалиту в Российской Федерации за 2011–2021 гг. и краткосрочный прогноз ее развития. // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 1. С. 15–23. [Nikitin A.Ya., Andaev E.I., Tolmachyova M.I., Ayugin N.I., Yacmenko E.V., Matveeva V.A., Turanov A.O., Balahonov S.V. Epidemiological situation of tick-borne viral encephalitis in the Russian Federation for 2011–2021 and short-term forecast of its development. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022, no. 1, pp. 15–23. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-1-15-23Романенко В.Н., Соколенко В.В., Максимова Ю.В. Локальное формирование высокой численности клещей Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) в Томске // Паразитология. 2017. Т. 51, № 4. С. 345–353 [Romanenko V.N., Sokolenko V.V., Maksimova Yu.V. Local formation of high abundance of Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) ticks in Tomsk. Parazitologiya = Parasitology, 2017, vol. 51, no. 4, pp. 345–353. (In Russ.)]Рудаков Н.В., Пеньевская Н.А., Кумпан Л.В., Блох А.И., Шпынов С.Н., Транквилевский Д.В., Штрек С.В. Эпидемиологическая ситуация по риккетсиозам группы клещевой пятнистой лихорадки в Российской Федерации в 2012–2021 гг. и прогноз на 2022–2026 гг. // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 1. С. 54–63 [Rudakov N.V., Pen’evskaya N.A., Kumpan L.V., Bloh A.I., Shpynov S.N., Trankvilevskij D.V., Shtrek S.V. Epidemiological situation on rickettsiosis of the tick-borne spotted fever group in the Russian Federation in 2012–2021 and forecast for 2022–2026. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022, no. 1, pp. 54-63. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-1-54-63Рудакова С.А., Пеньевская Н.А., Блох А.И., Рудаков Н.В., Транквилевский Д.В., Савельев Д.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е. Обзор эпидемиологической ситуации по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2010–2020 гг. и прогноз на 2021 г. // Проблемы особо опасных инфекций. 2021. № 2. С. 52–61. [Rudakova S.A., Pen’evskaya N.A., Bloh A.I., Rudakov N.V., Trankvilevskij D.V., Savel’ev D.A., Teslova O.E., Kaneshova N.E. Review of the epidemiological situation of ixodid tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2010–2020 and forecast for 2021. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2021, no. 2, pp. 52–61. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2021-2-52-61Сапегина В.Ф., Доронцова Н.А., Телегин В.И., Ивлева Н.Г., Добротворский А.К. Особенности распределения Ixodes persulcatus в лесопарковой зоне г. Новосибирска // Паразитология. 1985. Т. 19, № 5. С. 370–373. [Sapegina V.F., Doroncova N.A., Telegin V.I., Ivleva N.G., Dobrotvorskij A.K. Features of the distribution of Ixodes persulcatus in the forest-park zone of the city of Novosibirsk. Parazitologiya = Parasitology, 1985, vol. 19, no. 5, pp. 370–373. (In Russ.)]Якименко В.В., Малькова М.Г., Шпынов С.Н. Иксодовые клещи Западной Сибири: фауна, экология, основные методы исследования. Омск: Омский научный вестник, 2013. 240 с. [Yakimenko V.V., Mal’kova M.G., Shpynov S.N. Ixodid ticks of Western Siberia: fauna, ecology, basic research methods. Omsk: Omskij nauchnyj vestnik, 2013. 240 p. (In Russ.)]Яковчиц Н.В., Бондаренко Е.И., Адельшин Р.В., Мельникова О.В., Вершинин Е.А., Морозов И.М., Борисов С.А., Андаев Е.И. Выявление ДНК возбудителей клещевого риккетсиоза в клещах на территории Иркутской области // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015. Т. 14, № 6. С. 43–46. [Yakovchic N.V., Bondarenko E.I., Adel’shin R.V., Mel’nikova O.V., Vershinin E.A., Morozov I.M., Borisov S.A., Andaev E.I. Detection of DNA of tick-borne rickettsiosis pathogens in ticks in the Irkutsk region. Epidemiologiya i Vakcinoprofilaktika = Epidemiology and Vaccinal Prevention, 2015, vol. 14, no. 6, pp. 43–46. (In Russ.)] doi: 10.31631/2073-3046-2015-14-6-43-46Dedkov V.G., Simonova E.G., Beshlebova O.V., Safonova M.V., Stukolova O.A., Verigina E.V., Savinov G.V., Karaseva I.P., Blinova E.A., Granitov V.M., Arsenjeva I.V., Shipulin G.A. The burden of tick-borne diseases in the Altai region of Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2017, vol. 8, no. 5, pp. 787–794. doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.06.004Fournier P.E., Allombert C., Supputamongkol Y., Caruso G., Brouqui P., Raoult D. Aneruptive fever associated with antibodies to Rickettsia helvetica in Europe and Thailand. J. Clin. Microbiol., 2004, vol. 42, no. 2, pp. 816–818. doi: 10.1128/JCM.42.2.816-818.2004Gritsun T.S., Lashkevich V.A., Gould E.A. Tick-borne encephalitis. Antiviral Res., 2003, vol. 57, no. 1, pp. 129–146 doi: 10.1016/s0166-3542(02)00206-1Igolkina Y., Krasnova E., Rar V., Savelieva M., Epikhina T., Tikunov A., Khokhlova N., Provorova V., Tikunova N. Detection of causative agents of tick-borne rickettsioses in Western Siberia, Russia: identification of Rickettsia Raoultii and Rickettsia Sibirica DNA in clinical samples. Clin. Microbiol. Infect., 2018b, vol. 24, no. 2, pp. 199–211. doi: 10.1016/j.cmi.2017.06.003Igolkina Y.P., Rar V.A., Yakimenko V.V., Malkova M.G., Tancev A.K., Tikunov A.Y., Epikhina T.I., Tikunova N.V. Genetic variability of Rickettsia spp. in Ixodes persulcatus/Ixodes trianguliceps sympatric areas from Western Siberia, Russia: Identification of a new Candidatus Rickettsia species. Infect. Genet. Evol., 2015, vol. 34, pp. 88–93. doi: 10.1016/j.meegid.2015.07.015Kholodilov I., Belova O., Burenkova L., Korotkov Y., Romanova L., Morozova L., Kudriavtsev V., Gmyl L., Belyaletdinova I., Chumakov A., Chumakova N., Dargyn O., Galatsevich N., Gmyl A., Mikhailov M., Oorzhak N., Polienko A., Saryglar A., Volok V., Yakovlev A., Karganova G. Ixodid ticks and tick-borne encephalitis virus prevalence in the South Asian part of Russia (Republic of Tuva). Ticks Tick Borne Dis., 2019, vol. 10, no. 5, pp. 959–969. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.04.019Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol. Biol. Evol., 2016, vol. 33, no. 7, pp. 1870–1874. doi: 10.1093/molbev/msw054Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Borrelia spirochetes in Russia: Genospecies differentiation by real-time PCR. Ticks Tick Borne Dis., 2014, vol. 5, no. 6, pp. 722–726. doi: 10.1016/j.ttbdis.2014.05.016Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Multilocus sequence analysis of Borrelia burgdorferi s.l. in Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2013, vol. 4, no. 4, pp. 275–279. doi: 10.1016/j.ttbdis.2013.02.004Parola P., Paddock C.D., Socolovschi C., Labruna M.B., Mediannikov O., Kernif T., Abdad M.Y., Stenos J., Bitam I., Fournier P.E., Raoult D. Update on tick-borne rickettsioses around the world: a geographic approach. Clin. Microbiol. Rev., 2013, vol. 26, no. 4, pp. 657–702. doi: 10.1128/CMR.00032-13Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Y., Igolkina Y., Panov V., Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasit. Vectors, 2017, vol. 10, no. 1: 258. doi: 10.1186/s13071-017-2186-5Roux V., Rydkina E., Eremeeva M., Raoult D. Citrate synthase gene comparison, a new tool for phylogenetic analysis, and its application for the Rickettsiae. Int. J. Syst. Bacteriol., 1997, vol. 47, no. 2, pp. 252–261. doi: 10.1099/00207713-47-2-252Rudakov N., Samoylenko I., Shtrek S., Igolkina Y., Rar V., Zhirakovskaia E., Tkachev S., Kostrykina T., Blokhina I., Lentz P., Tikunova N. A fatal case of tick-borne rickettsiosis caused by mixed Rickettsia sibirica subsp. sibirica and «Candidatus Rickettsia tarasevichiae» infection in Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2019, vol. 10, no. 6: 101278. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.101278Shchuchinova L.D., Kozlova I.V., Zlobin V.I. Influence of altitude on tick-borne encephalitis infection risk in the natural foci of the Altai Republic, Southern Siberia. Ticks Tick Borne Dis., 2015, vol. 6, no. 3, pp. 322–329. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.02.005Shpynov S., Fournier P.E., Rudakov N., Tarasevich I., Raoult D. Detection of members of the genera Rickettsia, Anaplasma and Ehrlichia in ticks collected in the Asiatic part of Russia. Ann. N. Y. Acad. Sci., 2006b, vol. 1078, pp. 378–383. doi: 10.1196/annals.1374.075Tkachev S.E., Babkin I.V., Chicherina G.S., Kozlova I.V., Verkhozina M.M., Demina T.V., Lisak O.V., Doroshchenko E.K., Dzhioev Y.P., Suntsova O.V., Belokopytova P.S., Tikunov A.Y., Savinova Y.S., Paramonov A.I., Glupov V.V., Zlobin V.I., Tikunova N.V. Genetic diversity and geographical distribution of the Siberian subtype of the tick-borne encephalitis virus. Ticks Tick Borne Dis., 2020, vol. 11, no. 2, pp. 1–9. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.101327Tkachev S.E., Tikunov A.Y., Babkin I.V., Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V., Yakimenko V.V., Tantsev A.K., Taranenko D.E., Tikunova N.V. Occurrence and genetic variability of Kemerovo virus in Ixodes ticks from different regions of Western Siberia, Russia and Kazakhstan. Infect. Genet. Evol., 2017, vol. 47, pp. 56–63. doi: 10.1016/j.meegid.2016.11.007