Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI1796110.15789/2220-7619-GMO-17961ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleGenetic markers of tick-borne pathogens in ixodid ticks in the Tyumen region and Khanty-Mansi autonomous okrugГенетические маркеры возбудителей трансмиссивных инфекций у иксодовых клещей на территории Тюменской области и Ханты-Мансийского автономного округаhttps://orcid.org/0000-0002-5420-09191967-8499StepanovaKseniya B.СтепановаКсения Борисовна
Russian Federation

DSc (Medicine), Associate Professor, Director

д.м.н., доцент, директор

StepanovaKB@Tniikip.rospotrebnadzor.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6289-62741212-5143StepanovaTatyana F.СтепановаТатьяна Федоровна
Russian Federation

DSc (Medicine), Professor, Head Researcher

д.м.н., профессор, главный научный сотрудник

StepanovaTF@Tniikip.rospotrebnadzor.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6101-27649573-5638PlyshevskyGeorgiy V.ПлышевскийГеоргий Валентинович
Russian Federation

Biologist

биолог

PlyshevskijGV@tniikip.rospotrebnadzor.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8917-19007539-9500ZmatrakovaElena A.ЗматраковаЕлена Александровна
Russian Federation

Biologist

биолог

ZmatrakovaEA@tniikip.rospotrebnadzor.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1365-77415474-9140BakshtanovskayaIrina V.БакштановскаяИрина Владимировна
Russian Federation

PhD (Biology), Scientific Secretary

к.б.н., ученый секретарь

BakshtanovskayaIV@Tniikip.rospotrebnadzor.ruTyumen Region Infection Pathology Research InstituteФБУН Тюменский научно-исследовательский институт краевой инфекционной патологии Роспотребнадзора2110202530032026161951041007202518102025Copyright ©; 2026, Stepanova K.B., Stepanova T.F., Plyshevsky G.V., Zmatrakova E.A., Bakshtanovskaya I.V.Copyright ©; 2026, Степанова К.Б., Степанова Т.Ф., Плышевский Г.В., Зматракова Е.А., Бакштановская И.В.2026Stepanova K.B., Stepanova T.F., Plyshevsky G.V., Zmatrakova E.A., Bakshtanovskaya I.V.Степанова К.Б., Степанова Т.Ф., Плышевский Г.В., Зматракова Е.А., Бакштановская И.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/17961

The aim of this work was to identify genetic markers of tick-borne pathogens in ixodid ticks removed from people after contact in various landscape zones and habitats in the Tyumen region and Khanty-Mansi Autonomous Okrug during 2019–2025. Ticks removed from people who visited the clinic of the Tyumen Region Infection Pathology Research Institute in 2019–2025 were examined; data on geographic place of contact were recorded from the patients’ words. Ticks were identified by morphological features and examined using the PCR method and commercial reagent kits. Among ticks removed from people after contact in the taiga and subtaiga zones, the proportion of I. persulcatus is significantly higher than D. reticulatus. In the forest-steppe zone, I. persulcatus comprised 50%, D. reticulatus — 45%. In the city of Tyumen (in the subtaiga landscape subzone) 54% cases were accounted for by I. persulcatus, 44% — D. reticulatus. The proportion of ticks containing at least one genetic marker changes significantly from 2019 to 2025: it increases among I. persulcatus and decreases among D. reticulatus. The detection of Borrelia increases in I. persulcatus and decreases in D. reticulatus. In D. reticulatus genetic markers of tick-borne encephalitis virus, Borrelia, and Ehrlichia were detected only in 2019, 2021, and 2025. Borrelia and Ehrlichia DNA were detected in D. reticulatus only in the subtaiga zone, in I. persulcatus — in the northern forest-steppe, subtaiga and southern taiga. The percentage of Borrelia DNA detection in I. persulcatus was higher than in D. reticulatus in the subtaiga zone. Analysis of tick contacts with humans in various habitats showed that almost half of tick attacks occur in the city and in the areas adjacent to houses. As a result of the study, the pathogen species pattern in ixodid ticks that contacted people in various landscape zones and habitats was characterized, as well as the prevalence of genetic markers of the tick-borne pathogens. The lead role of I. persulcatus in contacts with humans in all landscape zones and the significant role of D. reticulatus in urbanized habitats are shown, which requires continued monitoring of their epidemiological significance.

Целью данной работы являлось выявление генетических маркеров возбудителей инфекций, передаваемых клещами, в иксодовых клещах, снятых с людей после контакта в различных ландшафтных зонах и местообитаниях на территории Тюменской области и ХМАО в течение 2019–2025 гг. Исследовали клещей, снятых с людей, обращавшихся в клинику ФБУН ТНИИКИП Роспотребнадзора в 2019–2025 гг., со слов пациентов регистрировали данные о месте контакта. Идентифицировали клещей по морфологическим признакам, исследовали методом ПЦР с помощью коммерческих наборов реагентов. Среди клещей, снятых с людей после контакта в таежной и подтаежной зонах, доля I. persulcatus была достоверно больше, чем D. reticulatus. В лесостепной зоне доля I. persulcatus составила 50%, доля D. reticulatus — 45%; в ландшафтной подзоне подтайги (территория г. Тюмени ) — 54 и 44% соответственно. Доля клещей, содержащих хотя бы один генетический маркер возбудителей инфекций, значимо изменяется от 2019 к 2025 г., например выявление боррелий в I. persulcatus увеличивается, в D. reticulatus снижается. Процент клещей обоих видов, содержащих ДНК эрлихий, снижается. В клещах D. reticulatus генетические маркеры вируса клещевого энцефалита, боррелий и эрлихий обнаруживались за период исследования только в 2019, 2021 и 2025 гг. Выявлены значимые различия в распределении по подзонам генетических маркеров боррелий и эрлихий между I. persulcatus и D. reticulatus: ДНК боррелий и эрлихий в D. reticulatus выявлялись только в подтаежной зоне, в I. persulcatus — в северной лесостепи, подтайге и южной тайге. Процент выявления ДНК боррелий в подтайге в I. persulcatus был выше, чем в D. reticulatus. Анализ контактов клещей с человеком в различных местообитаниях показал, что почти половина нападений клещей происходит в городе и на придомовых территориях. В результате проведенного исследования охарактеризована видовая структура иксодовых клещей, контактировавших с людьми в различных ландшафтных зонах и местообитаниях на территории Тюменской области и ХМАО, а также распространенность в них генетических маркеров вируса клещевого энцефалита, боррелий, эрлихий и анаплазм. Показана ведущая роль I. persulcatus в контактах с человеком во всех ландшафтных зонах и значимая роль D. reticulatus в урбанизированных местообитаниях, что требует продолжения мониторинга их эпидемиологической значимости.

genetic markers of transmissible infectionsticks removed from peopleTyumen regionlandscape subzonesixodid tick-borne borreliosistick-born encephalitishuman monocytic ehrlichiosishuman granulocytic anaplasmosisгенетические маркеры трансмиссивных инфекцийклещиснятые с людейТюменская областьландшафтные подзоныиксодовый клещевой боррелиозклещевой энцефалитмоноцитарный эрлихиоз человекагранулоцитарный анаплазмоз человекаВолчев Е.Г., Зотов С.И. Влияние антропогенных факторов на активность клещей семейства Ixodidae: история исследований в России // Вестник Балтийского федерального университета им. И. Канта. Сер. Естественные и медицинские науки. 2024. № 2. С. 68–84. [Volchev E.G., Zotov S.I. Influence of anthropogenic factors on the activity of ticks of the family Ixodidae: history of research in Russia. Vestnik Baltiiskogo federal’nogo universiteta im. I. Kanta = Bulletin of the Immanuel Kant Baltic Federal University, 2024, no. 2, pp. 68–84. (In Russ.)] doi: 10.5922/vestniknat-2024-2-5Воронкова О.В., Романенко В.Н., Симакова А.В., Есимова И.Е., Дьяков Д.А., Мотлохова Е.А., Чернышов Н.А., Ямалетдинова Д.М. Анализ множественной инфицированности иксодовых клещей Dermacentor reticulatus в сочетанном природном очаге трансмиссивных инфекций в Томской области // Проблемы особо опасных инфекций. 2023. № 2. С. 106–111. [Voronkova O.V., Romanenko V.N., Simakova A.V., Esimova I.E., D’yakov D.A., Motlokhova E.A., Chernyshov N.A., Yamaletdinova D.M. Analysis of multiple infection in ixodic ticks Dermacentor reticulatus in a combined natural focus of vector-borne infections in the Tomsk Region. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2023, no. 2, pp. 106–111. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2023-2-106-111Дмитриева Г.М., Салямова Л.В., Кострыкина Т.В. Опыт практического применения системы эпидемиологического надзора за клещевым вирусным энцефалитом в Красноярском крае // Национальные приоритеты России. 2014. Т. 13, № 3. С. 63–65. [Dmitrieva G.M., Salyamova L.V., Kostrykina T.V. Experience of practical application of the epidemiological surveillance system for tick-borne viral encephalitis in Krasnoyarsk Krai. Natsional’nye prioritety Rossii = National Priorities of Russia, 2014, vol. 13, no. 3, pp. 63–65. (In Russ.)]Исаченко А.Г., Шляпников А.А. Ландшафты. М.: Мысль, 1989. 504 с. [Isachenko A.G., Shlyapnikov A.A. Landscapes. Moscow: Mysl, 1989. 504 p. (In Russ.)]Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р., Халилов Э.С., Гречишкина Д.И., Лызенко И.С., Шарова А.А., Лунина Г.А., Фрейлихман О.А., Соколова О.В., Бубнова Л.А., Сафонова О.С., Беспятова Л.А., Калинина Е.Л., Токаревич Н.К. Превалентность иксодовых клещей, собранных на территории северо-запада России, в отношении некоторых бактериальных и вирусных патогенов // Здоровье населения и среда обитания — ЗНиСО. 2024. Т. 32, № 11. С. 75–86. [Karmokov I.A., Ryabiko E.G., Baimova R.R., Khalilov E.S., Grechishkina D.I., Lyzenko I.S., Sharova A.A., Lunina G.A., Freilichman O.A., Sokolova O.V., Bubnova L.A., Safonova O.S., Bespyatova L.A., Kalinina E.L., Tokarevich N.K. Prevalence of ixodid ticks collected in the territory of north-west Russia in relation to some bacterial and viral pathogens. Zdorov’e naseleniya i sreda obitaniya — ZNiSO = Population Health and Environment — ZniSO, 2024, vol. 32, no. 11, pp. 75–86. (In Russ.)] doi: 10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Москвитина Н.С., Кривошеина Е.И., Кузнецов А.И., Романенко В.Н., Большакова Н.П., Терновой В.А., Локтев В.Б. Обнаружение и генотипирование Anaplasma phagocytophilum в клещах I. persulcatus и D. reticulatus, собранных в г. Томске в 2015–2016 гг. // Бюллетень сибирской медицины. 2019. Т. 18, № 2. С. 89–98. [Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Moskvitina N.S., Krivosheina E.I., Kuznetsov A.I., Romanenko V.N., Bol’shakova N.P., Ternovoi V.A., Loktev V.B. Detection and genotyping of Anaplasma phagocytophilum in I. persulcatus and D. reticulatus ticks collected in Tomsk (Western Siberia) in 2015–2016. Byulleten’ sibirskoi meditsiny = Bulletin of Siberian Medicine, 2019, vol. 18, no. 2, pp. 89–98. (In Russ.)] doi: 10.20538/1682-0363-2019-2-89-98Колясникова Н.М., Топоркова М.Г., Санчес-Пиментель Ж.П., Назаренко А.С., Стуколова О.А., Стародубова И.Г., Чеканова Т.А., Титков А.В., Тихомирова А.А., Кузнецова Е.А., Бейкин Я.Б., Наумов Ю.А., Пестов Н.Б., Мищенко В.А., Вялых И.В., Ишмухаметов А.А., Акимкин В.Г. Этиологическая структура и клинико-эпидемиологическая характеристика инфекций, передающихся иксодовыми клещами в Свердловской области на современном этапе // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2023. Т. 22, № 1. С. 38–58. [Kolyasnikova N.M., Toporkova M.G., Sanchez-Pimentel J.P., Nazarenko A.S., Stukolova O.A., Starodubova I.G., Chekanova T.A., Titkov A.V., Tichomirova A.A., Kuznetsova E.A., Beikin Y.B., Naumov Y.A., Pestov N.B., Mishchenko V.A., Vyalych I.V., Ishmukhametov A.A., Akimkin V.G. Etiological structure, clinical and epidemiological characteristics of infections transmitted by ixodic ticks in the Sverdlovsk Region at the present stage. Epidemiologiya i vaktsinoprofilaktika = Epidemiology and Vaccine Prevention, 2023, vol. 22, no. 1, pp. 38–58. (In Russ.)] doi: 10.31631/2073-3046-2023-22-1-38-58Коренберг Э.И. Пути совершенствования эпидемиологического надзора за природноочаговыми инфекциями // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2016. Т. 6, № 15. С. 18–29. [Korenberg E.I. Ways to improve epidemiological surveillance of natural focal infections. Epidemiologiya i vaktsinoprofilaktika = Epidemiology and Vaccine Prevention, 2016, vol. 6, no. 15, pp. 18–29. (In Russ.)]Малхазова С.М., Шартова Н.В., Зелихина С.В., Орлов Д.С. Анализ пространственной неоднородности в распространении клещевых инфекций на юге Дальнего Востока // Вестник Московского университета. Серия 5. География. 2023. Т. 78, № 2. С. 51–61. [Malkhazova S.M., Shartova N.V., Zelikhina S.V., Orlov D.S. Spatially heterogeneous distribution of tick-borne infections in the south of the Far East. Vestnik Moskovskogo universiteta. Seriya 5. Geografiya = Lomonosov Geography Journal, 2023, vol. 78, no. 2, pp. 51–61. (In Russ.)] doi: 10.55959/MSU0579-9414.5.78.2.5Панферова Ю.А., Ваганова А.Н., Фрейлихман О.А., Третьяков К.А., Медведев С.Г., Шапарь А.О., Токаревич Н.К. Распространенность генетических маркеров Borrelia burgdorferi sensu lato у кровососущих клещей в парковых зонах Санкт-Петербурга // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10, № 1. С. 175–179. [Panferova Y.A., Vaganova A.N., Freylikhman O.A., Tretyakov K.A., Medvedev S.G., Shapar’ A.O., Tokarevich N.K. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato genetic markers in blood-sucking ticks in suburban park zones in Saint Petersburg. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2020, vol. 10, no. 1, pp. 175–179. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-POB-806Степанова Т.Ф., Бакштановская И.В. Зараженность луговых клещей на урбанизированных территориях г. Тюмени // Национальные приоритеты России. 2024. Т. 55, № 4. С. 221–224. [Stepanova T.F., Bakshtanovskaya I.V. Infestation of meadow ticks in urbanized areas of Tyumen. Natsional’nye prioritety Rossii = National Priorities of Russia, 2024, vol. 55, no. 4, pp. 221–224. (In Russ.)]Толмачева М.И., Никитин А.Я., Андаев Е.И., Чумаченко И.Г. Динамика эпидемического процесса клещевого вирусного энцефалита на территории Иркутской области в 2001–2021 гг. // Проблемы особо опасных инфекций. 2023. № 3. С. 123–131. [Tolmacheva M.I., Nikitin A.Y., Andaev E.I., Chumachenko I.G. Dynamics of the epidemic process of tick-borne encephalitis in Irkutsk Region in 2001–2021. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2023, no. 3, pp. 123–131. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2023-3-123-131Филипова Н.А. Иксодовые клещи подсемейства Ixodinae // Фауна СССР. Паукообразные. Л.: Наука, 1977. Т. 4, вып. 4. 396 с. [Filippova N.A. Ixodid ticks of the subfamily Ixodinae. In: Fauna of the USSR. Arachnids. Leningrad: Nauka, 1977, vol. 4, iss. 4. 396 p. (In Russ.)]Шутикова А.Л., Лубова В.А., Леонова Г.Н. Верификация моно- и микст-инфицированности переносчиков клещевых инфекций // Клиническая лабораторная диагностика. 2020. Т. 65, № 10. С. 659–664. [Shutikova A.L., Lubova V.A., Leonova G.N. Verification of mono- and mixed infection of tick-borne infection carriers. Klinicheskaya laboratornaya diagnostika = Russian Clinical Laboratory Diagnostics, 2020, vol. 65, no. 10, pp. 659–664. (In Russ.)] doi: 10.18821/0869-2084-2020-65-10-659-664Audino T., Pautasso A., Bellavia V., Carta V., Ferrari A., Verna F., Grattarola C., Iulini B., Pintore M.D., Bardelli M., Cassina G., Tomassone L., Peletto S., Blanda V., Torina A., Caramelli M., Casalone C., Desiato R. Ticks infesting humans and associated pathogens: a cross-sectional study in a 3-year period (2017–2019) in northwest Italy. Parasit. Vectors, 2021, vol. 14, no. 1: 136. doi: 10.1186/s13071-021-04603-xBeltrame A., Laroche M., Degani M., Perandin F., Bisoffi Z., Raoult D., Parola P. Tick-borne pathogens in removed ticks Veneto, northeastern Italy: A cross-sectional investigation. Travel. Med. Infect. Dis., 2018, vol. 26, pp. 58–61. doi: 10.1016/j.tmaid.2018.08.008Janzén T., Choudhury F., Hammer M., Petersson M., Dinnétz P. Ticks — public health risks in urban green spaces. BMC Public Health, 2024, vol. 24, no. 1: 1031. doi: 10.1186/s12889-024-18540-8Kowalec M., Szewczyk T., Welc-Falęciak R., Siński E., Karbowiak G., Bajer A. Ticks and the city — are there any differences between city parks and natural forests in terms of tick abundance and prevalence of spirochaetes? Parasit. Vectors, 2017, vol. 10, no. 1: 573. doi: 10.1186/s13071-017-2391-2Lernout T., De Regge N., Tersago K., Fonville M., Suin V., Sprong H. Prevalence of pathogens in ticks collected from humans through citizen science in Belgium. Parasit. Vectors, 2019, vol. 12, no. 1: 550. doi: 10.1186/s13071-019-3806-zMargos G., Henningsson A.J., Markowicz M., Fingerle V. Borrelia Ecology and Evolution: Ticks and Hosts and the Environment. Microorganisms, 2022, vol. 10, no. 8: 1513. doi: 10.3390/microorganisms10081513Overzier E., Pfister K., Thiel C., Herb I., Mahling M., Silaghi C. Anaplasma phagocytophilum in questing Ixodes ricinus ticks: comparison of prevalences and partial 16S rRNA gene variants in urban, pasture, and natural habitats. Appl. Environ. Microbiol., 2013, vol. 79, no. 5, pp. 1730–1734. doi: 10.1128/AEM.03300-12Pawełczyk A., Bednarska M., Hamera A., Religa E., Poryszewska M., Mierzejewska E.J., Welc-Falęciak R. Long-term study of Borrelia and Babesia prevalence and co-infection in Ixodes ricinus and Dermacentor recticulatus ticks removed from humans in Poland, 2016-2019. Parasit. Vectors, 2021, vol. 14, no. 1: 348. doi: 10.1186/s13071-021-04849-5Rar V., Chicherina G., Igolkina Y., Fedorets V., Epikhina T., Tikunova N. Spectrum of Ixodidae ticks attacking humans in Novosibirsk province, Russian Siberia, and their association with tick-borne bacterial agents. Pathogens, 2025, vol. 14, no. 4: 315. doi: 10.3390/pathogens14040315Rubel F., Brugger K., Belova O.A., Kholodilov I.S., Didyk Y.M., Kurzrock L., García-Pérez A.L., Kahl O. Vectors of disease at the northern distribution limit of the genus Dermacentor in eurasia: D. reticulatus and D. silvarum. Experimental and Applied Acarology, 2020, vol. 182: 95. doi: 10.1007/s10493-020-00533-ySaleh M.N., Allen K.E., Lineberry M.W., Little S.E., Reichard M.V. Ticks infesting dogs and cats in North America: Biology, geographic distribution, and pathogen transmission. Vet. Parasitol., 2021, vol. 294: 109392. doi: 10.1016/j.vetpar.2021.109392Tappe J., Jordan D., Janecek E., Fingerle V., Strube C. Revisited: Borrelia burgdorferi sensu lato infections in hard ticks (Ixodes ricinus) in the city of Hanover (Germany). Parasit. Vectors, 2014, vol. 8, no. 7: 441. doi: 10.1186/1756-3305-7-441Wilhelmsson P., Fryland L., Börjesson S., Nordgren J., Bergström S., Ernerudh J., Forsberg P., Lindgren P.E. Prevalence and diversity of Borrelia species in ticks that have bitten humans in Sweden. J. Clin. Microbiol., 2010, vol. 48, no. 11, pp. 4169-4176. doi: 10.1128/JCM.01061-10Wilhelmsson P., Lindblom P., Fryland L., Nyman D., Jaenson T.G., Forsberg P., Lindgren P.E. Ixodes ricinus ticks removed from humans in Northern Europe: seasonal pattern of infestation, attachment sites and duration of feeding. Parasit. Vectors, 2013, vol. 6: 362. doi: 10.1186/1756-3305-6-362Zając Z., Obregon D., Foucault-Simonin A., Wu-Chuang A., Moutailler S., Galon C., Kulisz J., Woźniak A., Bartosik K., Cabezas-Cruz A. Disparate dynamics of pathogen prevalence in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus ticks occurring sympatrically in diverse habitats. Sci. Rep., 2023, vol. 13, no. 1: 10645. doi: 10.1038/s41598-023-37748-z