Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI1785910.15789/2220-7619-BPA-17859ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleBiological properties and pathogenetic potential of Weeksellaceae family bacteriaБиологические свойства и патогенетический потенциал бактерий семейства WeeksellaceaeZubovaKsenia V.ЗубоваКсения Валерьевна
Russian Federation

Assistant Professor, Department of Microbiology and Plant Physiology

ассистент кафедры микробиологии и физиологии растений биологического факультета

zubovaksushechka@mail.ruKuznetsovaVictoria A.КузнецоваВиктория Александровна
Russian Federation

Specialist of the Laboratory for the Collection and Storage of Biomaterials

специалист лаборатории по сбору и хранению биоматериалов

kuznecovaviktoria803@yandex.ruKanevskyMatvey V.КаневскийМатвей Владимирович
Russian Federation

PhD (Biology), Associate Professor of the Department of Biochemistry and Biophysics, Head of the Educational and Scientific Laboratory of Molecular Biology

к.б.н., доцент кафедры биохимии и биофизики, зав. учебно-научной лабораторией молекулярной биологии

matvejkanev@mail.ruKondratenkoOlga V.КондратенкоОльга Владимировна
Russian Federation

DSc (Medicine), Associate Professor, Acting Head of the Department of Medical Microbiology and Immunology

д.м.н., доцент, и.о. зав. кафедрой медицинской микробиологии и иммунологии

helga1983@yandex.ruGlinskayaElena V.ГлинскаяЕлена Владимировна
Russian Federation

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Microbiology and Plant Physiology, Biological Faculty

к.б.н., доцент, доцент кафедры микробиологии и физиологии растений биологического факультета

elenavg-2007@yandex.ruNechaevaOlga V.НечаеваОльга Викторовна
Russian Federation

DSc (Biology), Associate Professor, Leading Researcher, Laboratory of Molecular Microbiology, Department of Molecular Microbiology and Bioinformatics, Institute of Microbiology, Antimicrobial Therapy and Epidemiology, Professor of the Department of Medical Microbiology named after Academician Z.V. Ermolyeva

д.б.н., доцент, ведущий научный сотрудник лаборатории молекулярной микробиологии отдела молекулярной микробиологии и биоинформатики Института микробиологии, антимикробной терапии и эпидемиологии, профессор кафедры медицинской микробиологии им. акад. З.В. Ермольевой

olgav.nechaeva@rambler.ruAfinogenovaAnna G.АфиногеноваАнна Геннадьевна
Russian Federation

DSc (Biology), Leading Researcher, Head of Laboratory Testing Centre

д.б.н., ведущий научный сотрудник, руководитель испытательного лабораторного центра

spbtestcenter@mail.ruSaratov State UniversityФГБОУ ВО Саратовский национальный исследовательский государственный университет им. Н.Г. Чернышевского Минобрнауки РФNational Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology named after Academician V.I.KulakovФГБУ НМИЦ акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова Минздрава РоссииSamara State Medical University of Ministry of Healthсare of Russian FederationФГБОУ ВО Самарский государственный медицинский университет Минздрава РоссииRussian Medical Academy of Continuous Professional EducationФГБОУ ДПО Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования МЗ РФSt. Petersburg Pasteur InstituteФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера09062025150920251535055160402202518052025Copyright ©; 2025, Zubova K.V., Kuznetsova V.A., Kanevsky M.V., Kondratenko O.V., Glinskaya E.V., Nechaeva O.V., Afinogenova A.G.Copyright ©; 2025, Зубова К.В., Кузнецова В.А., Каневский М.В., Кондратенко О.В., Глинская Е.В., Нечаева О.В., Афиногенова А.Г.2025Zubova K.V., Kuznetsova V.A., Kanevsky M.V., Kondratenko O.V., Glinskaya E.V., Nechaeva O.V., Afinogenova A.G.Зубова К.В., Кузнецова В.А., Каневский М.В., Кондратенко О.В., Глинская Е.В., Нечаева О.В., Афиногенова А.Г.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/17859

In recent years, the role of former saprophyte bacteria in the etiology of human infectious diseases has become an increasingly pressing issue. Of particular interest are non-fermenting gram-negative bacteria, many of which are members of the rhizobiome in some plants, soil and water microbiome. Increasingly, scientific literature covers cases of infections caused by members of the order Flavobacteriales, namely the genus Chryseobacterium, Elizabethkingia and Empedobacter of the Weeksellaceae family. Microorganisms of the latter are causative agents in several human diseases, including urinary tract and respiratory tract infections. The aim of our study was to investigate the biological properties of bacteria of the genus Chryseobacterium, Elizabethkingia and Empedobacter of the Weeksellaceae family isolated from patients with cystic fibrosis and to assess their pathogenetic potential. To analyze the biological properties and pathogenetic potential, 32 clinical strains of bacteria belonging to the Weeksellaceae family, isolated from biological material samples of the respiratory tract from cystic fibrosis patients, were selected for the study. Differential diagnostic media and plate test systems were used. DNA was isolated using 5X ScreenMix (ZAO Evrogen) and PCR with gel electrophoresis was performed. Bacteria of the Weeksellaceae family are characterized by a wide range of enzymes, especially C. arthrosphaerae and E. meningoseptica. It was found that strains of the Chryseobacterium, Elizabethkingia and Empedobacter genus are carriers of virulence genes, exhibit pathogenicity and participate in chronic respiratory infections in patients with cystic fibrosis. Phenotypic methods for studying enzymatic activity showed that all the examined strains of bacteria of the Weeksellaceae family are characterized by gelatinase activity, and representatives of the genus Chryseobacterium spp. — also by the ability to synthesize plasma coagulase. The potential to produce other enzymes of aggression is less pronounced and was strain specific. Analysis of the genetic profile of virulence factors in the studied bacteria showed that in their genome, genes encoding the enzymes lecithinase, hyaluronidase, elastase and hemolysin were most often found, and in bacteria of the genus Chryseobacterium spp. and Empedobacter spp. — neuroaminidase, which contribute to overcoming tissue barriers, pathogen invasion and spread throughout host tissues. The obtained results and scientific literature data indicate a special clinical role for bacteria of the Weeksellaceae family, which determines the importance of a deep study of the biological properties and virulence factors in members of the genus Chryseobacterium spp., Elizabethkingia spp. and Empedobacter spp.

В последние годы вопрос о роли бактерий, ранее являвшихся сапрофитами, в этиологии инфекционных заболеваний человека стоит крайне остро. Особый интерес вызывают неферментирующие грамотрицательные бактерии, многие из которых являются представителями ризобиома ряда растений, почвенного и водного микробиома. Все чаще в научной литературе освещают случаи инфекций, которые вызваны представителями порядка Flavobacteriales, а именно родов Chryseobacterium, Elizabethkingia и Empedobacter семейства Weeksellaceae. Микроорганизмы этого семейства являются возбудителями ряда заболеваний человека, в том числе инфекций мочевыводящих и дыхательных путей. Целью нашего исследования являлось изучение биологических свойств бактерий родов Chryseobacterium, Elizabethkingia и Empedobacter семейства Weeksellaceae, выделенных от пациентов с муковисцидозом, и оценка их патогенетического потенциала. Для оценки биологических свойств и патогенетического потенциала в исследование отобраны 32 клинических штамма бактерий, относящихся к семейству Weeksellaceae, выделенных из образцов биологического материала респираторного тракта пациентов с муковисцидозом. Использовали дифференциально-диагностические среды и планшетные тест-системы. ДНК выделяли с 5X ScreenMix (ЗАО «Евроген») и проводили ПЦР с гель-электрофорезом. Бактерии семейства Weeksellaceae характеризуются широким набором ферментов, особенно C. arthrosphaerae и E. meningoseptica. Установлено, что штаммы родов Chryseobacterium, Elizabethkingia, и Empedobacter являются носителями генов вирулентности, проявляют патогенность и участвуют в хронических респираторных инфекциях у больных муковисцидозом. Фенотипические методы исследования ферментативной активности показали, что все исследуемые штаммы бактерий семейства Weeksellaceae характеризуются желатиназной активностью, а представители рода Chryseobacterium spp. — еще и способностью к синтезу плазмокоагулазы. Способность к продукции других ферментов агрессии менее выражена и носила штаммовую специфичность. Анализ генетического профиля факторов вирулентности исследуемых бактерий показал, что в составе генома исследуемых штаммов чаще всего обнаруживали гены, кодирующие ферменты лецитиназу, гиалуронидазу, эластазу и гемолизин, а у бактерий родоа Chryseobacterium spp. и Empedobacter spp. — нейроаминидазу, которые способствуют преодолению тканевых барьеров, инвазии и распространению возбудителя по макроорганизму. Полученные результаты и научные литературные данные указывают на особую клиническую роль бактерий семейства Weeksellaceae, что определяет значимость глубокого изучения биологических свойств и факторов вирулентности представителей родов Chryseobacterium spp., Elizabethkingia spp. и Empedobacter spp.

saprophytic bacteriacystic fibrosisvirulence genesenzymatic activity of bacteriaWeeksellaceaeFlavobacterialesсапрофитные бактериимуковисцидозгены вирулентностиферментативная активность бактерийWeeksellaceaeFlavobacterialesБоронина Л.Г., Кукушкина М.П., Крутова К.В., Блинова С.М. Род Chryseobacterium (Flavobacterium): клиническое значение, идентификация, чувствительность к антибиотикам // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2003. Т. 5, № 3. С. 243–250. [Boronina L.G., Kukushkina M.P., Krutova K.V., Blinova S.M. Chryseobacterium (Flavobacterium): Clinical Significance, Identification, Antimicrobial Susceptibility. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya khimioterapiya = Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy, 2003, vol. 5, no. 3, pp. 243–250. (In Russ.)]Канашенко М.Е., Карцев Н.Н., Мицевич И.П., Храмов М.В., Светоч Е.А. Elizabethkingia meningoseptica как значимый клинический патоген // Бактериология. 2019. Т. 4, № 1. С. 58–63. [Kanashenko M.E., Kartsev N.N., Mitsevich I.P., Khramov М.V., Svetoch E.A. Elizabethkingia meningoseptica as a significant clinical pathogene. Bakteriologiya = Bacteriology, 2019, vol. 4, no. 1, pp. 58–63. (In Russ.)] doi: 10.20953/2500-1027-2019-1-58-63Кондратенко О.В., Зубова К.В., Бочкарева П.В., Исматуллин Д.Д. Распространенность представителей порядка Flavobacteriales у пациентов с муковисцидозом в Российской Федерации // Проблемы медицинской микологии. 2023. № 1. С. 55–59. [Kondratenko O.V., Zubova K.V., Bochkareva P.V., Ismatullin D.D. Prevalence of representatives of the order Flavobacterales in patients with cysistic fibriosis in the Russian Federation. Problemy meditsinskoi mikologii = Problems of Medical Mycology, 2023, vol. 25, no. 1, pp. 55–59. (In Russ.)] doi: 10.24412/1999-6780-2023-1-55-59Лабинская А.С., Блинкова Л.П., Ещина А.С. Общая и санитарная микробиология с техникой микробиологических исследований: Учебное пособие. М.: Медицина, 2004. 576 с. [Labinskaya A.S., Blinkova L.P, Yeshina A.S. General and Sanitary Microbiology with Microbiological Research Techniques: A Textbook. Moscow: Meditsina, 2004. 576 p. (In Russ.)]Петерсон А.М., Чиров П.А. Практические рекомендации для идентификации сапрофитных и условно-патогенных бактерий по фенотипическим признакам. Саратов: Изд-во Саратовского университета, 2005. 23 с. [Peterson A.M., Chirov P.A. Practical recommendations for the identification of saprophytic and opportunistic bacteria by phenotypic characteristics. Saratov: Izdatel’stvo Saratovskogo universiteta, 2005. 23 p. (In Russ.)]Abdalhamid B., Elhadi N., Alsamman K., Aljindan R. Chryseobacterium gleum pneumonia in an infant with nephritic syndrome. ID Case, 2016, vol. 5, pp. 34–36. doi: 10.1016/j.idcr.2016.06.004Ahsan M.J., Ahmad S., Latif A., Reddy J.T. Chryseobacterium spp-associated bacteraemia in a haemodialysis patient: a diagnostic challenge. BMJ Case Rep., 2019, vol. 12: e232000. doi: 10.1136/bcr-2019-232000Alon D., Karniel E., Zohar I., Stein G.Y. Chryseobacterium indologenes bacteremia: clinical and microbiological characteristics of an emerging infection. Int. J. Clin. Med., 2018, vol. 9, pp. 520–527. doi: 10.4236/ijcm.2018.96045Andriyanov P.A., Zhurilov P.A., Kashina D.D., Tutrina A.I., Liskova E.A., Razheva I.V., Kolbasov D.V., Ermolaeva S.V. Antimicrobial resistance and comparative genomic analysis of Elizabethkingia anophelis subsp. Endophytica isolated from raw milk. Antibiot. (Basel), 2022, vol. 11, no. 5: 648. doi: 10.3390/antibiotics11050648Bernardet J.F. Order I. Flavobacteriales ord. nov. Bergey’s Manual Syst. Bacteriol., 2010, vol. 2, no. 4, pp. 105–106. doi: 10.1002/9781118960608.obm00033Bernardet J.F., Nakagawa Y. An introduction to the family Flavobacteriaceae. New York: Springer, 2006, pp. 455–480. doi: 10.1007/0-387-30747-8_16Chiang M.H., Chang F.J., Kesavan D.K., Vasudevan A., Xu H., Lan K.L., Huang S.W., Shang H.S., Chuang Y.P., Yang Y.S., Chen T.L. Proteomic network of antibiotic-induced outer membrane vesicles released by extensively drug-resistant Elizabethkingia anopheles. Microbiol. Spectr., 2022: e0026222. doi: 10.1128/spectrum.00262-22Choi M.H., Kim M., Jeong S.J., Choi J.Y., Lee I.Y., Yong T.S., Yong D., Jeong S.H., Lee K. Risk factors for Elizabethkingia acquisition and clinical characteristics of patients, South Korea. Emerg. Infect. Dis., 2019, vol. 25, no. 1, pp. 42–51. doi: 10.3201/eid2501.171985Corbella M., Brandolini M., Cambieri P., Decambrino N., Pagani M., Bottazzi A., Muzzi A., Zecca M., Mariani B., Marone P. A catheter-related bloodstream infection caused by Chryseobacterium indologenes successfully treated with antibiotic-lock rescue therapy. New Microbiol., 2017, vol. 40, pp. 223–225.Damas M.S.F., Ferreira R.L., Campanini E.B., Soares G.G., Campos L.C., Laprega P.M., Soares da Costa A., Freire C.C.M., Pitondo-Silva A., Cerdeira L.T., da Cunha A.F., da Silva Pranchevicius M.C. Whole genome sequencing of the multidrug-resistant Chryseobacterium indologenes isolated from a patient in Brazil. Front. Med., 2022, vol. 9: 931379. doi: 10.3389/fmed.2022.931379Izaguirre-Anariba D.E., Sivapalan V. Chryseobacterium indologenes, an emerging bacteria: a case report and review of literature. Cureus, 2020, vol. 12, no. 1: e6720. doi: 10.7759/cureus.6720Lim H.G., Seo S.W., Jung G.Y. Engineered Escherichia coli for simultaneous utilization of galactose and glucose. Bioresour. Technol., 2013, vol. 135, pp. 564–567. doi: 10.1016/j.biortech.2012.10.124Maaroufi R., Dziri O., Hadjadj L., Diene S.M., Rolain J.M., Chouchani C. Detection by whole-genome sequencing of a novel metallo-β-lactamase produced by Wautersiella falsenii causing urinary tract infection in Tunisia. Pol. J. Microbiol., 2022, vol. 71, no. 1, pp. 73–81. doi: 10.33073/pjm-2022-010Martinez V., Matabang M.A., Miller D., Aggarwal R., LaFortune A. First case report on Empedobacter falsenii bacteremia. IDCases, 2023, vol. 33: e01814. doi: 10.1016/j.idcr.2023.e01814McBride M.J. The Family Flavobacteriaceae. The Prokaryotes, 2014, pp. 643–667. doi: 10.1007/978-3-642-38954-2_130Mirza H.C., Tuncer Ö., Ölmez S., Şener B., Tuğcu G.D., Özçelik U., Gürsoy N.C., Otlu B., Büyükçam A., Kara A., Sancak B. Clinical strains of Chryseobacterium and Elizabethkingia spp. isolated from pediatric patients in a university hospital: Performance of MALDI-TOF MS-based identification, antimicrobial susceptibilities, and baseline patient characteristics. Microb. Drug Resist., 2018, vol. 24, no. 6, pp. 816–821. doi: 10.1089/mdr.2017.0206Mwanza E.P., Hugo A., Charimba G., Hugo C.J. Pathogenic potential and control of Chryseobacterium species from clinical, fish, food and environmental sources. Microorganisms, 2022, vol. 25, no. 5: 895. doi: 10.3390/microorganisms10050895Olowo-Okere A., Ibrahim Y.K.E., Olayinka B.O., Mohammed Y., Nabti L.Z., Lupande-Mwenebitu D., Rolain J.M., Diene S.M. Genomic features of an isolate of Empedobacter falsenii harbouring a novel variant of metallo-β-lactamase, blaEBR-4 gene. Infect. Genet. Evol., 2022, vol. 98: 105234. doi: 10.1016/j.meegid.2022.105234Pickett M.J. Methods for identification of Flavobacteria. J. Clin. Microbiol., 1989, vol. 27, pp. 2309–2315. doi: 10.1128/jcm.27.10.2309-2315.1989Reed T.A.N., Watson G., Kheng C., Tan P., Roberts T., Ling C.L., Miliya T., Turner P. Elizabethkingia anophelis infection in infants, Cambodia, 2012–2018. Emerg. Infect. Dis., 2020, vol. 26, no. 2, pp. 320–322. doi: 10.3201/eid2602.190345Snesrud E., McGann P., Walsh E. Clinical and genomic features of the first cases of Elizabethkingia anophelis infection in New York, including the first case in a healthy infant without previous nosocomial exposure. J. Pediatr. Infect. Dis. Soc., 2019, vol. 8, no. 3, pp. 269–271. doi: 10.1093/jpids/piy071Sud A., Chaudhary M., Baveja C.P., Pandey P.N. Rare case of meningitis due to an emerging pathogen Chryseobacterium indologenes. SAGE Open Med. Case Rep., 2020, vol. 8, pp. 1–4. doi: 10.1177/2050313X20936098Swami M., Mude P., Kar S., Sarathi S., Mohapatra A., Devi U., Mohanty P.K., Som T.K., Bijayini B., Sahoo T. Elizabethkingia meningoseptica Outbreak in NICU: An Observational Study on a Debilitating Neuroinfection in Neonates. Pediatr. Infect. Dis. J., 2024, vol. 43, no. 1, pp. 63–68. doi: 10.1097/INF.0000000000004117Tang H.J., Lin Y.T., Chen C.C., Chen C.W., Lu Y.C., Ko W.C., Chen H.J., Su B.A., Chang P.C., Chuang Y.C., Lai C.C. Molecular characteristics and in vitro effects of antimicrobial combinations on planktonic and biofilm forms of Elizabethkingia anophelis. J. Antimicrob. Chemother., 2021, vol. 76, no. 5, pp. 1205–1214. doi: 10.1093/jac/dkab018Wu C., Xiong L., Liao Q., Zhang W., Xiao Y., Xie Y. Clinical manifestations, antimicrobial resistance and genomic feature analysis of multidrug-resistant Elizabethkingia strains. Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob., 2024, vol. 23, no. 32, pp. 23–32. doi: 10.1186/s12941-024-00691-6Zeng Y., Dong N., Zhang R., Liu C., Sun Q., Lu J., Shu L., Cheng Q., Chan E.W., Chen S. Emergence of an Empedobacter falsenii strain harbouring a tet(X)-variant-bearing novel plasmid conferring resistance to tigecycline. J. Antimicrob. Chemother., 2020, vol. 75, no. 3, pp. 531–536. doi: 10.1093/jac/dkz489Zhang Y., Li D., Yang Y., Su J., Xu X., Wang M., Chen Y., Li Y. Clinical and molecular characteristics of Chryseobacterium indologenes isolates at a teaching hospital in Shanghai, China. Ann. Transl. Med., 2021, vol. 9: 668. doi: 10.21037/atm-21-933