Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI177210.15789/2220-7619-ROT-1772ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleRole of Toxoplasma gondii in thyroiditis in pregnant womenРоль Toxoplasma gondii при тиреоидите беременных женщинValizadehG.ВализадеГ.
Iran, Islamic Republic of

Master of Science in Medical Parasitology

магистр медицинской паразитологии

nimavalizadeh@ymail.comKhamsehM.-E.ХамсеМ.-Э.
Iran, Islamic Republic of

Endocrinology Professor

профессор эндокринологии

khamseh.m@iums.ac.irKashaniyanM.КашаниянМ.
Iran, Islamic Republic of

Gynaecology Professor

профессор гинекологии

rahelehsd@yahoo.comRafiei-SefiddashtiR.Рафии-СефиддаштиР.
Iran, Islamic Republic of

Assistant Professor

доцент

rafiei.r@iums.ac.irHadighiR.ХадигиР.
Iran, Islamic Republic of

Associate Professor

доцент

hadighi.r@iums.ac.irIran University of Medical SciencesИранский университет медицинских наук12042022161120221259479522407202122022022Copyright ©; 2022, Valizadeh G., Khamseh M., Kashaniyan M., Rafiei-Sefiddashti R., Hadighi R.Copyright ©; 2022, Вализаде Г., Хамсе М., Кашаниян М., Рафии-Сефиддашти Р., Хадиги Р.2022Valizadeh G., Khamseh M., Kashaniyan M., Rafiei-Sefiddashti R., Hadighi R.Вализаде Г., Хамсе М., Кашаниян М., Рафии-Сефиддашти Р., Хадиги Р.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/1772

Toxoplasmosis (acute and latent) is the most prevalent parasitic infection worldwide and can be associated with some problems in pregnant women. Thyroid diseases are the most common endocrine disorders secondary to diabetes among pregnant women. Previous studies proposed a relationship between latent еoxoplasmosis (LT) and autoimmune thyroiditis diseases (AITDs). This study intended to investigate the frequency and correlation between toxoplasmosis and AITD in pregnant women. In this cross-sectional study, the statistical population included 1248 pregnant women at the gestational age of 9–16 weeks and in Tehran. The Toxoplasma IgM and IgG tests were assessed with enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA). The diagnostic criteria for toxoplasmosis were abnormal IgG and IgM titers. In addition, FT4, TPO Ab, and TSH were evaluated using enzyme-linked fluorescence immunoassay (ELFA). TPO Ab was used to distinguish thyroid patients with autoimmune origin from those with other thyroiditis diseases. The analysis showed no significant relationship between keeping a house cat and acute toxoplasmosis. Acute and latent toxoplasmosis represented 3.4% and 29.6%, respectively. The frequency of thyroid diseases was 18.8% (hypothyroidism 15.8% versus hyperthyroidism 3%). The frequency of autoimmune thyroiditis diseases (AITDs) was 5.5%, and 27.9% of subjects with latent toxoplasmosis (LT) had a thyroiditis disease, but 13.8% of pregnant women with LT had only AITD with a significant correlation (p < 0.001). Results show that Toxoplasma IgG+ can increase the risk of AITD by 10.39-fold and a higher TPO Ab titer in people with LT. It seems Toxoplasma gondii may cause thyroiditis in pregnant women likely because antigenic similarity of Toxoplasma and thyroperoxidase leads to cross-reactivity in the immune system, potentially causing AITD. It might be said that the high prevalence of LT among pregnant women may have a potential role in the stimulation of the immune system to the development of autoimmune diseases, such as AITD. So future studies could be conducted with a focus on discovering molecular similarities between thyroperoxidase and Toxoplasma antigens.

Токсоплазмоз (острый и латентный) является наиболее распространенной паразитарной инфекцией во всем мире и может быть связан с некоторыми проблемами у беременных. Заболевания щитовидной железы являются наиболее частыми эндокринными нарушениями, вторичными по отношению к сахарному диабету, среди беременных женщин. Предыдущие исследования предполагали связь между латентным токсоплазмозом (ЛТ) и аутоиммунным тиреоидитом (АИТ). Целью данного исследования было изучить частоту и взаимосвязь токсоплазмоза с АИТ у беременных. В настоящем перекрестном исследовании статистическая популяция включала 1248 беременных женщин в гестационном возрасте 9–16 недель в Тегеране. Тесты на выявление IgM и IgG тел против Toxoplasma оценивали с помощью твердофазного иммуноферментного анализа (ELISA). Критериями диагностики токсоплазмоза были аномальные титры IgG и IgM. Кроме того, FT4, антитела к ТПО и ТТГ оценивали с помощью иммуноферментного флуоресцентного анализа (ELFA). Антитела к ТПО использовали для того, чтобы отличить пациентов с аутоиммунным заболеванием щитовидной железы от пациентов с другими формами тиреоидита. Анализ не обнаружил достоверной связи между содержанием домашней кошки и острым токсоплазмозом. У 3,4 и 29,6% женщин был острый и латентный токсоплазмоз, частота заболеваний щитовидной железы составила 18,8% (гипотиреоз — 15,8%, гипертиреоз — 3%). Частота заболеваний аутоиммунным тиреоидитом (АИТ) составила 5,5%, причем у 27,9% пациенток с латентным токсоплазмозом (ЛТ) обнаружен тиреоидит, а у 13,8% беременных с ЛТ имелось только АИТ с достоверной корреляцией (р < 0,001). Результаты показывают, что наличие Toxoplasma IgG+ может увеличить риск АИТ в 10,39 раза и обуславливать более высокий титр антител к ТРО у людей с ТП. По-видимому, Toxoplasma gondii может вызывать тиреоидит у беременных женщин, поскольку, вероятно, антигенное сходство токсоплазмы и тиреопероксидазы приводит к перекрестной реактивности иммунной системы и может вызывать АИТ. Можно сказать, что высокая распространенность ТП среди беременных может играть потенциальную роль в стимуляции иммунной системы к развитию аутоиммунных заболеваний, таких как АИТ. Таким образом, будущие исследования могут быть проведены с акцентом на обнаружение молекулярного сходства между тиреопероксидазой и антигенами токсоплазмы.

latent toxoplasmosisacute toxoplasmosisautoimmune thyroiditis diseasehypothyroidismhyperthyroidismлатентный токсоплазмозострый токсоплазмозаутоиммунный тиреоидитгипотиреозгипертиреозIran University of Medical SciencesBaker V.L., Rone H.M., Pasta D.J., Nelson H.P., Gvakharia M., Adamson G.D. Correlation of thyroid stimulating hormone (TSH) level with pregnancy outcome in women undergoing in vitro fertilization. Am. J. Obstet. Gynecol., 2006, vol. 194, no. 6, pp. 1668–1674; discussion 1674–1675. doi: 10.1016/j.ajog.2006.03.040Becks G.P., Burrow G.N. Thyroid disease and pregnancy. Med. Clin. North. Am., 1991, vol. 75, no. 1, pp. 121–150. doi: 10.1016/s0025-7125(16)30475-8Casey B.M., Dashe J.S., Wells C.E., McIntire D.D., Byrd W., Leveno K.J., Cunningham F.G. Subclinical hypothyroidism and pregnancy outcomes. Obstet. Gynecol., 2005, vol. 105, no. 2, pp. 239–245. doi: 10.1097/01.AOG.0000152345.99421.22Chukhlovin A.B., Zubarovskaya L.S., Bondarenko S.N., Eismont Yu.A., Semenov A.V., Vladovskaya M.D., Totolian Areg A., Afanasyev B.V. Activation of T. gondii infection after allogeneic transplantation of hematopoietic stem cells: dependence on time and serological status of the patients. Russian Journal of Infection and Immunity, 2014, vol. 4, no. 4, pp. 381–386. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-2014-4-381-386Gharib H., Cobin R.H., Dickey R.A. Subclinical hypothyroidism during pregnancy: position statement from the American Association of Clinical Endocrinologists. Endocr. Pract., 1999, vol. 5, pp. 367–368.Hunter C.A., Sibley L.D. Modulation of innate immunity by Toxoplasma gondii virulence effectors. Nat. Rev. Microbiol., 2012, vol. 10, no. 11, pp. 766–778. doi: 10.1038/nrmicro2858Kaňková Š., Procházková L., Flegr J., Calda P., Springer D., Potluková E. Effects of latent toxoplasmosis on autoimmune thyroid diseases in pregnancy. PLoS One, 2014, vol. 9, no. 10: e110878. doi: 10.1371/journal.pone.0110878Lazarus J. Thyroid Regulation and Dysfunction in the Pregnant Patient. [Updated 2016 Jul 21]. In: Endotext [Internet]. Eds: Feingold K.R., Anawalt B., Boyce A., et al. South Dartmouth (MA): MDText.com, Inc.; 2000. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK279059LeBeau S.O., Mandel S.J. Thyroid disorders during pregnancy. Endocrinol. Metab. Clin. North Am., 2006, vol. 35, no. 1, pp. 117–136. doi: 10.1016/j.ecl.2005.09.009Machumi I., Mirambo M.M., Ruganuza D., Rambau P., Massinde A.N., Kihunrwa A., Mshana S.E., Morona D. Factors associated with Toxoplasma gondii IgG and IgM antibodies, and placental histopathological changes among women with spontaneous abortion in Mwanza City, Tanzania. East Afr. Health Res. J., 2017, vol. 1, no. 2, pp. 86–94. doi: 10.24248/EAHRJ-D-16-00408Magnus M.C., Wilcox A.J., Morken N.H., Weinberg C.R., Håberg S.E. Role of maternal age and pregnancy history in risk of miscarriage: prospective register based study. BMJ, 2019, vol. 364: l869. doi: 10.1136/bmj.l869Mamede da Costa S., Sieiro Netto L., Coeli C.M., Buescu A., Vaisman M. Value of combined clinical information and thyroid peroxidase antibodies in pregnancy for the prediction of postpartum thyroid dysfunction. Am. J. Reprod. Immunol., 2007, vol. 58, no. 4, pp. 344–349. doi: 10.1111/j.1600-0897.2007.00508.xMorohoshi K., Takahashi Y., Mori K. Viral infection and innate pattern recognition receptors in induction of Hashimoto’s thyroiditis. Discov. Med., 2011, vol. 12, no. 67, pp. 505–511.Negro R., Formoso G., Mangieri T., Pezzarossa A., Dazzi D., Hassan H. Levothyroxine treatment in euthyroid pregnant women with autoimmune thyroid disease: effects on obstetrical complications. J. Clin. Endocrinol. Metab., 2006, vol. 91, no. 7, pp. 2587–2591. doi: 10.1210/jc.2005-1603Pop V.J., Kuijpens J.L., van Baar A.L., Verkerk G., van Son M.M., de Vijlder J.J., Vulsma T., Wiersinga W.M., Drexhage H.A., Vader H.L. Low maternal free thyroxine concentrations during early pregnancy are associated with impaired psychomotor development in infancy. Clin. Endocrinol. (Oxf.), 1999, vol. 50, no. 2, pp. 149–155. doi: 10.1046/j.1365-2265.1999.00639.xQublan H.S., Jumaian N., Abu-Salem A., Hamadelil F.Y., Mashagbeh M., Abdel-Ghani F. Toxoplasmosis and habitual abortion. J. Obstet. Gynaecol., 2002, vol. 22, no. 3, pp. 296–298. doi: 10.1080/01443610220130616Rehman F., Ahmad R., Jan S.S. Prevalence of abortion among toxoplasma gondii seropositive pregnant women in Community Hospital of Mardan. Journal of Saidu Medical College, 2018, vol. 8, no. 1, pp. 6–9.Reid S.M., Middleton P., Cossich M.C., Crowther C.A., Bain E. Interventions for clinical and subclinical hypothyroidism pre-pregnancy and during pregnancy. Cochrane Database Syst. Rev., 2013, vol. 5: CD007752. doi: 10.1002/14651858.CD007752.pub3Saki F., Dabbaghmanesh M.H., Ghaemi S.Z., Forouhari S., Ranjbar Omrani G., Bakhshayeshkaram M. Thyroid function in pregnancy and its influences on maternal and fetal outcomes. Int. J. Endocrinol. Metab., 2014, vol. 12, no. 4: e19378. doi: 10.5812/ijem.19378Shapira Y., Agmon-Levin N., Selmi C., Petríková J., Barzilai O., Ram M., Bizzaro N., Valentini G., Matucci-Cerinic M., Anaya J.M., Katz B.S., Shoenfeld Y. Prevalence of anti-Toxoplasma antibodies in patients with autoimmune diseases. J. Autoimmun., 2012, vol. 39, no. 1–2, pp. 112–116. doi: 10.1016/j.jaut.2012.01.001Soldin O.P., Soldin D., Sastoque M. Gestation-specific thyroxine and thyroid stimulating hormone levels in the United States and worldwide. Ther. Drug Monit., 2007, vol. 29, no. 5, pp. 553–559. doi: 10.1097/FTD.0b013e31815709acTozzoli R., Barzilai O., Ram M., Villalta D., Bizzaro N., Sherer Y., Shoenfeld Y. Infections and autoimmune thyroid diseases: parallel detection of antibodies against pathogens with proteomic technology. Autoimmun. Rev., 2008, vol. 8, no. 2, pp. 112–115. doi: 10.1016/j.autrev.2008.07.013Wang C., Crapo L.M. The epidemiology of thyroid disease and implications for screening. Endocrinol. Metab. Clin. North Am., 1997, vol. 26, no. 1, pp. 189–218. doi: 10.1016/s0889-8529(05)70240-1Wasserman E.E., Nelson K., Rose N.R., Rhode C., Pillion J.P., Seaberg E., Talor M.V., Burek L., Eaton W., Duggan A., Yolken R.H. Infection and thyroid autoimmunity: a seroepidemiologic study of TPOaAb. Autoimmunity, 2009, vol. 42, no. 5, pp. 439–446. doi: 10.1080/08916930902787716Williams obstetricia. Study guide. 23rd ed. Eds. Cunningham F.G., Williams J.W. Mexico: McGraw-Hill Interamericana, 2011. 1385 p.