Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI1764610.15789/2220-7619-AIT-17646ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleAlterations in T cell immunity over 6–12 months post-COVID-19 infection in convalescent individuals: a screening studyНарушения Т-клеточного звена иммунитета через 6–12 месяцев после острой фазы коронавирусной инфекции: скрининговое исследованиеZurochkaA. V.ЗурочкаА. В.
Russian Federation

DSc (Medicine), Professor, Honored Scientist of the Russian Federation, Leading Researcher, Laboratory of Immunopathophysiology; Leading Researcher, Laboratory of Transmissible Viral Diseases

д.м.н., профессор, заслуженный деятель науки РФ, ведущий научный сотрудник лаборатории иммунопатофизиологии; ведущий научный сотрудник лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruDobryninaM. А.ДобрынинаМ. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Researcher, Laboratory of Immunopathophysiology; Senior Researcher, Laboratory of Transmissible Viral Diseases; Associate Professor, Department of Internal Medicine, Medical and Biological University of Innovation and Continuing Education

к.м.н., доцент, научный сотрудник лаборатории иммунопатофизиологии; старший научный сотрудник лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций; доцент кафедры терапии Медико-биологического университета инноваций и непрерывного образования

igorek1981@yandex.ruSafronovaE. A.СафроноваЭ. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Associate Professor of the Department of Polyclinic Therapy and Clinical Pharmacology; Lecturer at the Department of Therapy

к.м.н., доцент, доцент кафедры поликлинической терапии и клинической фармакологии; преподаватель кафедры терапии

igorek1981@yandex.ruZurochkaV. A.ЗурочкаВ. А.
Russian Federation

DSc (Medicine), Senior Researcher; Senior Researcher, Biotechnology Laboratory, Russian-Chinese Center

д.м.н., старший научный сотрудник лаборатории иммунологии воспаления; старший научный сотрудник лаборатории биотехнологий Научно-образовательного Российско-Китайского Центра системной патологии

igorek1981@yandex.ruZuikovaA. A.ЗуйковаА. А.
Russian Federation

Intern of the Laboratory of Transmissible Viral Diseases

стажер лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruSarapultsevG. P.СарапульцевГ. П.
Russian Federation

Head of Endoscopy Department

зав. эндоскопическим отделением

igorek1981@yandex.ruZabkovO. I.ЗабковО. И.
Russian Federation

Researcher, Laboratory of Transmissible Viral Diseases

научный сотрудник лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruMosunovA. A.МосуновА. А.
Russian Federation

Student; Intern of the Laboratory of Transmissible Viral Diseases

студент; стажер лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruVerkhovskayaM. D.ВерховскаяМ. Д.
Russian Federation

Student; Intern of the Laboratory of Transmissible Viral Diseases

студент; стажер лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruDucardtV. V.ДукардтВ. В.
Russian Federation

Senior Researcher, Laboratory of Transmissible Viral Diseases

старший научный сотрудник лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruFominaL. O.ФоминаЛ. О.
Russian Federation

Researcher, Laboratory of Transmissible Viral Diseases

научный сотрудник лаборатории трансмиссивных вирусных инфекций

igorek1981@yandex.ruKostolomovaE. G.КостоломоваЕ. Г.
Russian Federation

PhD (Biology), Associate Professor, Department of Microbiology

к.б.н., доцент кафедры микробиологии

igorek1981@yandex.ruOstankovaYu. V.ОстанковаЮ. В.
Russian Federation

PhD (Biology), Head of the Laboratory of immunology and Virology HIV Infection, Senior Researcher of the Laboratory of Molecular Immunology

к.б.н., зав. лабораторией иммунологии и вирусологии ВИЧ-инфекции, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной иммунологии

igorek1981@yandex.ruKudryavtsevIgor V.КудрявцевИгорь Владимирович
Russian Federation

PhD (Biology), Head of the Cell Immunology Laboratory, Department of Immunology

к.б.н., зав. лабораторией клеточной иммунологии отдела иммунологии

igorek1981@yandex.ruTotolianA. A.ТотолянА. А.
Russian Federation

RAS Full Member, DSc (Medicine), Professor, Head of the Laboratory of Molecular Immunology, Director

академик РАН, д.м.н., профессор, зав. лабораторией молекулярной иммунологии, директор

igorek1981@yandex.ruInstitute of Immunology and Physiology, Ural Branch of the Russian Academy of SciencesФГБУН Институт иммунологии и физиологии Уральского отделения Российской академии наукFederal Research Institute of Viral Infections “Virom”ФБУН Федеральный научно-исследовательский институт вирусных инфекций «Виром» РоспотребнадзораState Research Center of the Russian Federation — Federal Medical Biophysical Center named after A.I. Burnazyan of the Federal Medical and Biological Agency of the Russian FederationФГБУ Государственный научный центр Российской Федерации — Федеральный медицинский биофизический центр им. А.И. Бурназяна Федерального медико-биологического агентства Российской ФедерацииSouth Ural State Medical UniversityФГБОУ ВО Южно-Уральский государственный медицинский университет Минздрава России354 Military Clinical Hospital of the Russian Ministry of DefenseФГКУ 354-й Военный клинический госпиталь ЦВОChelyabinsk State UniversityФГБОУ ВО Челябинский государственный университетTyumen State Medical UniversityФГБОУ ВО Тюменский государственный медицинский университет Минздрава РоссииSt. Petersburg Pasteur InstituteФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени ПастераInstitute of Experimental MedicineФГБНУ Институт экспериментальной медицины13082024311020241447567682604202409082024Copyright ©; 2024, Zurochka A.V., Dobrynina M.А., Safronova E.A., Zurochka V.A., Zuikova A.A., Sarapultsev G.P., Zabkov O.I., Mosunov A.A., Verkhovskaya M.D., Ducardt V.V., Fomina L.O., Kostolomova E.G., Ostankova Y.V., Kudryavtsev I.V., Totolian A.A.Copyright ©; 2024, Зурочка А.В., Добрынина М.А., Сафронова Э.А., Зурочка В.А., Зуйкова А.А., Сарапульцев Г.П., Забков О.И., Мосунов А.А., Верховская М.Д., Дукардт В.В., Фомина Л.О., Костоломова Е.Г., Останкова Ю.В., Кудрявцев И.В., Тотолян А.А.2024Zurochka A.V., Dobrynina M.А., Safronova E.A., Zurochka V.A., Zuikova A.A., Sarapultsev G.P., Zabkov O.I., Mosunov A.A., Verkhovskaya M.D., Ducardt V.V., Fomina L.O., Kostolomova E.G., Ostankova Y.V., Kudryavtsev I.V., Totolian A.A.Зурочка А.В., Добрынина М.А., Сафронова Э.А., Зурочка В.А., Зуйкова А.А., Сарапульцев Г.П., Забков О.И., Мосунов А.А., Верховская М.Д., Дукардт В.В., Фомина Л.О., Костоломова Е.Г., Останкова Ю.В., Кудрявцев И.В., Тотолян А.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/17646

Acute COVID-19 is a viral infection caused by a severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) that results in dramatically decreased peripheral blood CD3+ T cell count apparently due to alterations of thymic T cell maturation, that can persist long term afterwards. Therefore, we analyzed the levels of peripheral blood TRECs (T-cell receptor excision circles), and investigated the main alterations in peripheral blood T cell subsets in COVID-19 convalescents. We performed molecular quantification of TRECs with “TREC/KREC-AMP PS” kit and flow cytometric analysis of peripheral blood lymphocytes from three groups of patients. The first group contained 109 samples from COVID-19 convalescents (6–12 month post-acute COVID-19) with normal levels of TRECs (TRECn); the second was formed from COVID-19 convalescents (6–12 month post-acute COVID-19) with decreased levels of TRECs (TREClow, n = 29), and healthy control group (HC, n = 18). We noticed no significant differences between all three groups in CD3+ T cell relative and absolute numbers. However, CD4+ T cell frequencies were decreased in TREClow and TRECn groups compared to HC (40.8% (31.6; 50.1) and 46.4% (40.0; 53.0) vs 53.5% (47.36; 56.9), p < 0.001 and р = 0.004, respectively). Furthermore, Th cell levels were decreased in TREClow patients vs HC and TRECn groups (701 cell/1 µL (478; 807) vs 1005 cell/1 µL (700; 1419), р = 0.020, and 876 cell/ 1 µL (661; 1046), р = 0.008, respectively). Finally, both groups of COVID-19 convalescents had increased frequencies of circulating CD8+ T cells — 29.4% (20.7; 39.7) in TREClow group, 26.5% (21.1; 32.7) in TRECn group vs 21.3% (17.1; 26.0) in healthy controls (p = 0.024 and р = 0.026, respectively). In TRECn group, CD8+ T cell count was elevated vs control range (508 cell/1 µL (372; 622) vs 356 cell/1 µL (247; 531), р = 0.044). Thus, COVID-19 convalescents (6–12 month post-acute COVID-19) showed an imbalance in CD4+ and CD8+ T cell level even at 6–12 months post-acute SARS-CoV-2 infection, and the observed changes in peripheral blood T cells could be closely related to the alterations in thymic T cell maturation and differentiation. Such a long-term decline in TREC levels in the circulation may have a profound impact on immune system functions and requires immunocorrection therapy.

При острой вирусной инфекции, вызванной вирусом SARS-CoV-2, отмечается снижение уровня Т-лимфоцитов в периферической крови пациентов, что, по-видимому, тесно связано с нарушениями функционирования тимуса, которые могут сохраняться длительное время после перенесенного заболевания. Поэтому целями данного исследования явились изучение уровня Т-клеточных эксцизионных колец (TREC, от англ. «T-cell receptor excision circles»), а также оценка состояние иммунной системы пациентов на основе скрининга по основным субпопуляциям лимфоцитов периферической крови человека после перенесенного COVID-19. Были сформированы следующие группы пациентов: пациенты, которые были обследованы через 6–12 месяцев после перенесенного острого COVID-19 с нормальным содержанием TREC (TRECn, n = 109); пациенты, которые также были обследованы через 6–12 месяцев после перенесенного острого COVID-19, но обладавшие сниженным содержанием TREC в периферической крови (TREClow, n = 29); условно здоровые добровольцы (HC, n = 18). Для оценки уровней TREC применяли набор реагентов «TREC/KREC-AMP PS», для выявления основных субпопуляций лимфоцитов использовали многоцветную проточную цитометрию. Обследованные группы достоверно не различались по уровню CD3+ клеток. Однако в случае CD4+ Т-клеток было обнаружено, что обе группы пациентов TREClow и TRECn длительное время сохраняют сниженное относительное содержание этих клеток в циркулирующей крови по сравнению с контрольными значениями (40,8% (31,6; 50,1) и 46,4% (40,0; 53,0) против 53,5% (47,36; 56,9) при p < 0,001 и р = 0,004 соответственно). Абсолютное содержание CD4+ Т-лимфоцитов у TREClow пациентов было снижено как НС, так и TRECn (701 кл/1 мкл (478; 807) против 1005 кл/1 мкл (700; 1419) при р = 0,020 и 876 кл/1 мкл (661; 1046) при р = 0,008 соответственно). Содержания CD8+ Т-лимфоцитов было достоверное увеличено в обеих группах пациентов после острого COVID-19 — 29,4% (20,7; 39,7) в группе TREClow, 26,5% (21,1; 32,7) в группе TRECn против 21,3% (17,1; 26,0) в группе сравнения при p = 0,024 и р = 0,026 соответственно. Кроме того, в группе TRECn абсолютное содержание CD8+ Т-клеток достоверно превосходило значения контроля (508 кл/1 мкл (372; 622) против 356 кл/1 мкл (247; 531) при р = 0,044). Полученные нами результаты указывают факт нарушения функционирования Т-клеточного звена приобретенного иммунитета у пациентов после перенесенной коронавирусной инфекции, которые могут быть тесно связаны с процессами созревания и дифференцировки Т-клеток в тимусе. Длительное снижение уровня TREC в циркуляции может оказывать существенные влияния на состояние иммунной системы пациентов и нуждается в проведении иммунокорригирующей терапии.

flow cytometryTRECs levelT cellsTh cellsCD8+ T cellspost-COVID-19проточная цитометрияуровень ТРЕCТ-лимфоцитыТ-хелперыцитотоксические Т-лимфоцитыпост-COVID-19Гордукова М.А., Корсунский И.А., Чурсинова Ю.В., Бяхова М.М., Оскорбин И.П., Продеус А.П., Филипенко М.Л. Определение референсных интервалов TREC и KREC для скрининга новорожденных с иммунодефицитными состояниями в РФ // Медицинская иммунология. 2019. Т. 21, № 3. С. 527–538. [Gordukova M.A., Korsunsky I.A., Chursinova Yu.V., Byakhova M.M., Oscorbin I.P., Prodeus A.P., Filipenko M.L. Determining reference ranges for TREC and KREC assays in immune deficiency screening of newborns in Russian Federation. Meditsinskaya immunologiya = Medical Immunology (Russia), 2019, vol. 21, no. 3, pp. 527–538. (In Russ.)] doi: 10.15789/1563-0625-2019-3-527-538Добрынина М.А., Зурочка А.В., Зурочка В.А., Рябова Л.В., Сарапульцев А.П. Формирование подходов к иммунокоррекции нарушений иммунной системы у постковидных пациентов // Российский иммунологический журнал. 2023. Т. 26, № 4. С. 641–646. [Dobrynina M.A., Zurochka A.V., Zurochka V.A., Ryabova L.V., Sarapultsev A.P. Approaches to correction of immune system disturbances in post-COVID patients. Rossiiskii immunologicheskii zhurnal = Russian Journal of Immunology, 2023, vol. 26, no. 4, pp. 641–646. (In Russ.)] doi: 10.46235/1028-7221-13492-ATCДобрынина М.А., Ибрагимов Р.В., Крицкий И.С., Верховская М.Д., Мосунов А.А., Сарапульцев Г.П., Зурочка А.В., Зурочка В.А., Сарапульцев А.П., Комелькова М.В., Рябова Л.В., Праскурничий Е.А. Постковидный синдром иммунопатологии. Характеристика фенотипических изменений иммунной системы у постковидных пациентов // Медицинская иммунология. 2023. Т. 25, № 4. С. 791–796. [Dobrynina M.A., Ibragimov R.V., Kritsky I.S., Verkhovskaya M.D., Mosunov A.A., Sarapultsev G.P., Zurochka A.V., Zurochka V.A., Sarapultsev A.P., Komelkova M.V., Ryabova L.V., Praskurnichiy E.A. Post-COVID immunopatology syndrome: characteristics of phenotypical changes in the immune system in post-COVID patients. Meditsinskaya immunologiya = Medical Immunology (Russia), 2023, vol. 25, no. 4, pp. 791–796. (In Russ.)] doi: 10.15789/1563-0625-PCI-2707Сайтгалина М.А., Любимова Н.Е., Останкова Ю.В., Кузнецова Р.Н., Тотолян Арег А. Определение референтных интервалов циркулирующих в крови эксцизионных колец TREC и KREC у лиц старше 18 лет // Медицинская иммунология. 2022. Т. 24, № 6. С. 1227–1236. [Saitgalina M.A., Liubimova N.E., Ostankova Yu.V., Kuznetzova R.N., Totolian A.A. Determination of reference values for TREC and KREC in circulating blood of the persons over 18 years. Meditsinskaya immunologiya = Medical Immunology (Russia), 2022, vol. 24, no. 6, pp. 1227–1236. (In Russ.)] doi: 10.15789/1563-0625-DOR-2587Сайтгалина М.А., Останкова Ю.В., Арсентьева Н.А., Коробова З.Р., Любимова Н.Е., Кащенко В.А., Куликов А.Н., Певцов Д.Э., Станевич О.В., Черных Е.И., Тотолян А.А. Оценка уровней молекул TREC и KREC у больных COVID-19 с разной степенью тяжести течения заболевания // Инфекция и иммунитет. 2023. Т. 13, № 5. C. 873–884. [Saitgalina M.A., Ostankova Y.V., Arsentieva N.A., Korobova Z.R., Liubimova N.E., Kashchenko V.A., Kulikov A.N., Pevtsov D.E., Stanevich O.V., Chernykh E.I., Totolian A.A. Assessment of trec and krec levels in COVID-19 patients with varying disease severity. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2023, vol. 13, no. 5, pp. 873–884. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-AOT-16937Сайтгалина М.А., Останкова Ю.В., Арсентьева Н.А., Коробова З.Р., Любимова Н.Е., Кащенко В.А., Куликов А.Н., Певцов Д.Э., Станевич О.В., Черных Е.И., Тотолян А.А. Значимость определения уровней молекул TREC и KREC в периферической крови для прогноза исхода заболевания COVID-19 в острый период // Российский иммунологический журнал. 2023. Т. 26, № 4. С. 611–618. [Saitgalina M.A., Ostankova Y.V., Arsentieva N.A., Korobova Z.R., Liubimova N.E., Kashchenko V.A., Kulikov A.N., Pevtsov D.E., Stanevich O.V., Chernykh E.I., Totolian A.A. Levels of TREC and KREC molecules significance determining in peripheral blood for predicting the outcome of COVID-19 disease in the acute period. Rossiiskii immunologicheskii zhurnal = Russian Journal of Immunology, 2023, vol. 26, no. 4, pp. 611–618 (In Russ.)] doi: 10.46235/1028-7221-14714-LOTСайтгалина М.А., Останкова Ю.В., Любимова Н.Е., Семенов А.В., Кузнецова Р.Н., Тотолян А.А. Модифицированный метод количественного определения уровней TREC и KREC в периферической крови у больных с иммунодефицитными состояниями // Инфекция и иммунитет. 2022. Т. 12, № 5. C. 981–996 [Saitgalina M.A., Ostankova Y.V., Liubimova N.E., Semenov A.V., Kuznetsova R.N., Totolian A.A. Modified quantitative approach for assessing peripheral blood TREC and KREC levels in immunodeficient patients. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2022, vol. 12, no. 5, pp. 981–996. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-MMF-2039Ahmed S., Zimba O., Gasparyan A.Y. COVID-19 and the clinical course of rheumatic manifestations. Clin. Rheumatol., 2021, vol. 40, no. 7, pp. 2611–2619. doi: 10.1007/s10067-021-05691-xDe Biasi S., Meschiari M., Gibellini L., Bellinazzi C., Borella R., Fidanza L., Gozzi L., Iannone A., Lo Tartaro D., Mattioli M., Paolini A., Menozzi M., Milić J., Franceschi G., Fantini R., Tonelli R., Sita M., Sarti M., Trenti T., Brugioni L., Cicchetti L., Facchinetti F., Pietrangelo A., Clini E., Girardis M., Guaraldi G., Mussini C., Cossarizza A. Marked T cell activation, senescence, exhaustion and skewing towards TH17 in patients with COVID-19 pneumonia. Nat. Commun., 2020, vol. 11, no. 1: 3434. doi: 10.1038/s41467-020-17292-4De Bruyn A., Verellen S., Bruckers L., Geebelen L., Callebaut I., De Pauw I., Stessel B., Dubois J. Secondary infection in COVID-19 critically ill patients: a retrospective single-center evaluation. BMC Infect. Dis., 2022, vol. 22, no. 1: 207. doi: 10.1186/s12879-022-07192-xDiao B., Wang C., Tan Y., Chen X., Liu Y., Ning L., Chen L., Li M., Liu Y., Wang G., Yuan Z., Feng Z., Zhang Y., Wu Y., Chen Y. Reduction and Functional Exhaustion of T Cells in Patients With Coronavirus Disease 2019 (COVID-19). Front. Immunol., 2020, vol. 11: 827. doi: 10.3389/fimmu.2020.00827Essien F., Chastant L., McNulty C., Hubbard M., Lynette L., Carroll M. COVID-19-induced psoriatic arthritis: a case repor. Ther. Adv. Chronic Dis., 2022, vol. 13: 20406223221099333. doi: 10.1177/20406223221099333Ferrando-Martinez S., De Pablo-Bernal R.S., De Luna-Romero M., De Ory S.J., Genebat M., Pacheco Y.M., Parras F.J., Montero M., Blanco J.R., Gutierrez F., Santos J., Vidal F., Koup R.A., Muñoz-Fernández M.Á., Leal M., Ruiz-Mateos E. Thymic function failure is associated with human immunodeficiency virus disease progression. Clin. Infect. Dis., 2017, vol. 64, no. 9, pp. 1191–1197. doi: 10.1093/cid/cix095.Gold J.E., Okyay R.A., Licht W.E., Hurley D.J. Investigation of long COVID prevalence and its relationship to Epstein–Barr virus reactivation. Pathogens, 2021, vol. 10, no. 6: 763. doi: 10.3390/pathogens10060763Gong F., Dai Y., Zheng T., Cheng L., Zhao D., Wang H., Liu M., Pei H., Jin T., Yu D., Zhou P. Peripheral CD4+ T cell subsets and antibody response in COVID-19 convalescent individuals. J. Clin. Invest., 2020, vol. 130, no. 12, pp. 6588–6599. doi: 10.1172/JCI141054Hartling H.J., Gaardbo J.C., Ronit A., Salem M., Laye M., Clausen M.R., Skogstrand K., Gerstoft J., Ullum H., Nielsen S.D. Impaired thymic output in patients with chronic hepatitis C virus infection. Scand. J. Immunol., 2013, vol. 78, no. 4, pp. 378–386. doi: 10.1111/sji.12096Khadzhieva M.B., Kalinina E.V., Larin S.S., Sviridova D.A., Gracheva A.S., Chursinova J.V., Stepanov V.A., Redkin I.V., Avdeikina L.S., Rumyantsev A.G., Kuzovlev A.N., Salnikova L.E. TREC/KREC Levels in Young COVID-19 Patients. Diagnostics (Basel), 2021, vol. 11, no. 8: 1486. doi: 10.3390/diagnostics11081486Kohler S., Thiel A. Life after the thymus: CD31+ and CD31– human naive CD4+ T-cell subsets. Blood, 2009, vol. 113, no. 4, pp. 769–774. doi: 10.1182/blood-2008-02-139154Kudryavtsev I., Rubinstein A., Golovkin A., Kalinina O., Vasilyev K., Rudenko L., Isakova-Sivak I. Dysregulated immune responses in SARS-CoV-2-infected patients: a comprehensive overview. Viruses, 2022, vol. 14, no. 5: 1082. doi: 10.3390/v14051082Kudryavtsev I.V., Arsentieva N.A., Korobova Z.R., Isakov D.V., Rubinstein A.A., Batsunov O.K., Khamitova I.V., Kuznetsova R.N., Savin T.V., Akisheva T.V., Stanevich O.V., Lebedeva A.A., Vorobyov E.A., Vorobyova S.V., Kulikov A.N., Sharapova M.A., Pevtsov D.E., Totolian A.A. Heterogenous CD8+ T cell maturation and ‘polarization’ in acute and convalescent COVID-19 patients. Viruses, 2022, vol. 14, no. 9: 1906. doi: 10.3390/v14091906Kuri-Cervantes L., Pampena M.B., Meng W., Rosenfeld A.M., Ittner C.A.G., Weisman A.R., Agyekum R.S., Mathew D., Baxter A.E., Vella L.A., Kuthuru O., Apostolidis S.A., Bershaw L., Dougherty J., Greenplate A.R., Pattekar A., Kim J., Han N., Gouma S., Weirick M.E., Arevalo C.P., Bolton M.J., Goodwin E.C., Anderson E.M., Hensley S.E., Jones T.K., Mangalmurti N.S., Luning Prak E.T., Wherry E.J., Meyer N.J., Betts M.R. Comprehensive mapping of immune perturbations associated with severe COVID-19. Sci. Immunol., 2020, vol. 5, no. 49: eabd7114 doi:10.1126/sciimmunol.abd7114Liu J., Li S., Liu J., Liang B., Wang X., Wang H., Li W., Tong Q., Yi J., Zhao L., Xiong L., Guo C., Tian J., Luo J., Yao J., Pang R., Shen H., Peng C., Liu T., Zhang Q., Wu J., Xu L., Lu S., Wang B., Weng Z., Han C., Zhu H., Zhou R., Zhou H., Chen X., Ye P., Zhu B., Wang L., Zhou W., He S., He Y., Jie S., Wei P., Zhang J., Lu Y., Wang W., Zhang L., Li L., Zhou F., Wang J., Dittmer U., Lu M., Hu Y., Yang D., Zheng X. Longitudinal characteristics of lymphocyte responses and cytokine profiles in the peripheral blood of SARS-CoV-2 infected patients. EBioMedicine, 2020, vol. 55: 102763. doi:10.1016/j.ebiom.2020.102763.Mann E.R., Menon M., Knight S.B., Konkel J.E., Jagger C., Shaw T.N., Krishnan S., Rattray M., Ustianowski A., Bakerly N.D., Dark P., Lord G., Simpson A., Felton T., Ho L.P., NIHR Respiratory TRC, Feldmann M., CIRCO, Grainger J.R., Hussell T. Longitudinal immune profiling reveals key myeloid signatures associated with COVID-19. Sci. Immunol., 2020, vol. 5, no. 51: eabd6197. doi: 10.1126/sciimmunol.abd6197Martín-Sánchez E., Garcés J.J., Maia C., Inogés S., López-Díaz de Cerio A., Carmona-Torre F., Marin-Oto M., Alegre F., Molano E., Fernandez-Alonso M., Perez C., Botta C., Zabaleta A., Alcaide A.B., Landecho M.F., Rua M., Pérez-Warnisher T., Blanco L., Sarvide S., Vilas-Zornoza A., Alignani D., Moreno C., Pineda I., Sogbe M., Argemi J., Paiva B., Yuste J.R. Immunological biomarkers of fatal COVID-19: a study of 868 patients. Front. Immunol., 2021, vol. 12: 659018. doi: 10.3389/fimmu.2021.659018Mathew D., Giles J.R., Baxter A.E., Oldridge D.A., Greenplate A.R., Wu J.E., Alanio C., Kuri-Cervantes L., Pampena M.B., D’Andrea K., Manne S., Chen Z., Huang Y.J., Reilly J.P., Weisman A.R., Ittner C.A.G., Kuthuru O., Dougherty J., Nzingha K., Han N., Kim J., Pattekar A., Goodwin E.C., Anderson E.M., Weirick M.E., Gouma S., Arevalo C.P., Bolton M.J., Chen F., Lacey S.F., Ramage H., Cherry S., Hensley S.E., Apostolidis S.A., Huang A.C., Vella L.A., UPenn COVID Processing Unit, Betts M.R., Meyer N.J., Wherry E.J. Deep immune profiling of COVID-19 patients reveals distinct immunotypes with therapeutic implications. Science, 2020, vol. 369, no. 6508: eabc8511. doi: 10.1126/science.abc8511Mok C.C., Chu C.S., Tse S.M. De novo lupus nephritis after SARS-CoV-2 infection. Lupus, 2023: 9612033231175280. doi: 10.1177/09612033231175280Novelli L., Motta F., Ceribelli A., Guidelli G.M., Luciano N., Isailovic N., Vecellio M., Caprioli M., Clementi N., Clementi M., Mancini N., Selmi C., De Santis M. A case of psoriatic arthritis triggered by SARS-CoV-2 infection. Rheumatology (Oxford), 2021, vol. 60, no. 1, pp. e21–e23. doi: 10.1093/rheumatology/keaa691Orologas-Stavrou N., Politou M., Rousakis P., Kostopoulos I.V., Ntanasis-Stathopoulos I., Jahaj E., Tsiligkeridou E., Gavriatopoulou M., Kastritis E., Kotanidou A., Dimopoulos M.A., Tsitsilonis O.E., Terpos E. Peripheral blood immune profiling of convalescent plasma donors reveals alterations in specific immune subpopulations even at 2 months post SARS-CoV-2 infection. Viruses, 2020, vol. 13, no. 1: 26. doi: 10.3390/v13010026Ramachandran L., Dontaraju V.S., Troyer J., Sahota J. New onset systemic lupus erythematosus after COVID-19 infection: a case report. AME Case Rep., 2022, vol. 6: 14. doi: 10.21037/acr-21-55Ramos-Casals M., Brito-Zerón P., Mariette X. Systemic and organ-specific immune-related manifestations of COVID-19. Nat. Rev. Rheumatol., 2021, vol. 17, no. 6, pp. 315–332. doi: 10.1038/s41584-021-00608-zRosichini M., Bordoni V., Silvestris D.A., Mariotti D., Matusali G., Cardinale A., Zambruno G., Condorelli A.G., Flamini S., Genah S., Catanoso M., Del Nonno F., Trezzi M., Galletti L., De Stefanis C., Cicolani N., Petrini S., Quintarelli C., Agrati C., Locatelli F., Velardi E. SARS-CoV-2 infection of thymus induces loss of function that correlates with disease severity. J. Allergy Clin. Immunol., 2023, vol. 151, pp. 911–921. doi: 10.1016/j.jaci.2023.01.022Rubinstein A., Kudryavtsev I., Malkova A., Mammedova J., Isakov D., Isakova-Sivak I., Kudlay D., Starshinova A. Sarcoidosis-related autoimmune inflammation in COVID-19 convalescent patients. Front. Med., 2023, vol. 10: 1271198. doi: 10.3389/fmed.2023.1271198Savchenko A.A., Tikhonova E., Kudryavtsev I., Kudlay D., Korsunsky I., Beleniuk V., Borisov A. TREC/KREC Levels and T and B Lymphocyte Subpopulations in COVID-19 Patients at Different Stages of the Disease. Viruses, 2022, vol. 14, no. 3: 646. doi: 10.3390/v14030646Sette A., Crotty S. Adaptive immunity to SARS-CoV-2 and COVID-19. Cell, 2021, vol. 184, no. 4, pp. 861–880. doi: 10.1016/j.cell.2021.01.007Shuwa H.A., Shaw T.N., Knight S.B., Wemyss K., McClure F.A., Pearmain L., Prise I., Jagger C., Morgan D.J., Khan S., Brand O., Mann E.R., Ustianowski A., Bakerly N.D., Dark P., Brightling C.E., Brij S., CIRCO, Felton T., Simpson A., Grainger J.R., Hussell T., Konkel J.E., Menon M. Alterations in T and B cell function persist in convalescent COVID-19 patients. Med (N Y)., 2021, vol. 2, no. 6, pp. 720–735.e4. doi: 10.1016/j.medj.2021.03.013Smatti M.K., Cyprian F.S., Nasrallah G.K., Al Thani A.A., Almishal R.O., Yassine H.M. Viruses and autoimmunity: a review on the potential interaction and molecular mechanisms. Viruses, 2019, vol. 11, no. 8, pp. 762 doi: 10.3390/v11080762Sundaresan B., Shirafkan F., Ripperger K., Rattay K. The role of viral infections in the onset of autoimmune diseases. Viruses, 2023, vol. 15, no. 3: 782. doi: 10.3390/v15030782Yuki K., Fujiogi M., Koutsogiannaki S. COVID-19 pathophysiology: a review. Clin. Immunol., 2020, vol. 215: 108427. doi: 10.1016/j.clim.2020.108427Zhao B., Zhong M., Yang Q., Hong K., Xia J., Li X., Liu Y., Chen Y.Q., Yang J., Huang C., Yan H. Alterations in phenotypes and responses of T cells within 6 months of recovery from COVID-19: a cohort study. Virol. Sin., 2021, vol. 9, pp. 1–10. doi: 10.1007/s12250-021-00348-0