Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI1763210.15789/2220-7619-AHP-17632ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleAre HIV-infected people at risk group for COVID-19 morbidity and severe course?Являются ли ВИЧ-инфицированные группой риска заболеваемости и тяжелого течения COVID-19?SergevninV. I.СергевнинВ. И.
Russian Federation

DSc (Medicine), Professor, Department of Epidemiology and Hygiene

д.м.н., профессор кафедры эпидемиологии и гигиены

rozhkovamary@yandex.ruRozhkovaMarina V.РожковаМарина Владимировна
Russian Federation

Head of the Organizational and Methodological Department

зав. организационно-методическим отделом

rozhkovamary@yandex.ruPerm State Medical University named after Academician E.A. Wagner of the Ministry of Health of the Russian FederationФГБОУ ВО Пермский государственный медицинский университет имени академика Е.А. Вагнера Минздрава РоссииPerm Regional Center for the Prevention and Control of AIDS and Infectious DiseasesГБУЗ ПК Пермский краевой центр по профилактике и борьбе со СПИД и инфекционными болезнями1810202425122024146113111380404202413082024Copyright ©; 2024, Sergevnin V.I., Rozhkova M.V.Copyright ©; 2024, Сергевнин В.И., Рожкова М.В.2024Sergevnin V.I., Rozhkova M.V.Сергевнин В.И., Рожкова М.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/17632

Opinions regarding the frequency and severity of COVID-19 clinical course in HIV-infected vs. HIV-negative people are controversial. The study was aimed to assess the incidence and severity of COVID-19 clinical course in HIV-infected people in comparison with the general population in the years 2020–2023. The information resource COVID-19 accounting of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing in Perm Region and Regional information and analytical medical system “Unified Health Care Informational System in Perm Region” over 2020–2023 has been studied. The degree of immunodeficiency and viral load (VL) in HIV-infected patients (2459 and 2364 patients, respectively) were taken into account on the based on the data from medical examinations conducted during 6 months before COVID-19 diagnosis. The incidence rate among HIV-infected people was calculated per 100 thousand of people living with HIV (PLHIV), among the general population — per 100 thousand of residents. The comparison of morbidity rates was carried out using the Student’s t-test. The significance of differences in COVID-19 incidence rate depending on the level of immunodeficiency and VL according to data from limited sample studies was assessed using the distribution-free test χ2 and Fischer’s exact test. The results showed that COVID-19 incidence among different age and social groups of PLHIV is 1.3–2.6 times lower than among similar groups in HIV-negative cohort. The reduced COVID-19 incidence is recorded mainly in patients with relatively minor immune disorders and low VL. COVID-19 incidence increases in HIV-infected people with low CD4 lymphocyte count and high VL. At the same time, COVID-19 in HIV-infected as well as in HIV-negative people occurs mainly in a mild form. With severe immunodeficiency and high VL in HIV-infected people, the proportion of moderate and severe clinical forms of COVID-19 increases.

Мнения относительно частоты и тяжести клинического течения COVID-19 у ВИЧ-инфицированных по сравнению с ВИЧ-негативными противоречивы. Цель работы — оценить заболеваемость и тяжесть клинического течения COVID-19 у ВИЧ-инфицированных в сравнении с общей популяцией населения за 2020–2023 гг. Изучен информационный ресурс учета COVID-19 Управления Роспотребнадзора Пермского края и региональной информационно-аналитической медицинской системы «Единая информационная система здравоохранения Пермского края» за 2020–2023 гг. Степень иммунодефицита и вирусной нагрузки (ВН) у ВИЧ-инфицированных (2459 и 2364 больных соответственно) учитывали по результатам обследований, проведенных в течение 6 мес. до постановки диагноза COVID-19 на базе лаборатории Пермского краевого центра по профилактике и борьбе со СПИД и инфекционными заболеваниями. Показатели заболеваемости среди ВИЧ-инфицированных рассчитывали на 100 тыс. ЛЖВ, среди населения — на 100 тыс. жителей. Сравнение показателей заболеваемости осуществляли с использованием критерия Стьюдента. Оценку значимости различий частоты возникновения COVID-19 в зависимости от уровня иммунодефицита и ВН по данным ограниченных по объему выборочных исследований проводили с помощью непараметрического критерия согласия χ2 и точного критерия Фишера. Результаты показали, что заболеваемость COVID-19 среди разных возрастных и социальных групп ЛЖВ в 1,3–2,6 раз ниже, чем среди аналогичных групп ВИЧ-негативного населения. Пониженный уровень заболеваемости COVID-19 регистрируется преимущественно в группе больных с относительно незначительными нарушениями иммунитета и невысокими показателями ВН. В группе ВИЧ-инфицированных с низким уровнем CD4-лимфоцитов и высокой ВН заболеваемость COVID-19 увеличивается. При этом COVID-19 у ВИЧ-инфицированных, как и у ВИЧ-негативных, протекает преимущественно в легкой форме. При выраженном иммунодефиците и высокой ВН у ВИЧ-инфицированных доля среднетяжелых и тяжелых форм COVID-19 увеличивается.

COVID-19HIV-infectedHIV-negativemorbidityseverity of clinical courseviral loadCD4 lymphocytesCOVID-19ВИЧ-инфицированныеВИЧ-негативныезаболеваемостьтяжесть клинического течениявирусная нагрузкаCD4-лимфоцитыБеляков Н.А., Боева Е.В., Симакина О.Е., Светличная Ю.С., Огурцова С.В., Серебрякова С.Л., Эсауленко Е.В., Загдын З.М., Язенок А.В., Лиознов Д.А., Стома И.О. Пандемия COVID-19 и ее влияние на течение других инфекций на Северо-Западе России // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2022. Т. 14, № 1. С. 7–24. [Belyakov N.A., Boeva E.V., Simakina O.E., Svetlichnaya Yu.S., Ogurtsova S.V., Serebryakova S.L., Esaulenko E.V., Zagdyn Z.M., Yazenok A.V., Lioznov D.A., Stoma I.O. COVID-19 pandemic and its impact on other infections in Northwest Russia. VICh-infektsiya i immunosupressii = HIV Infection and Immunosuppressive Disorders, 2022, vol. 14, no. 1, pp. 7–24. (In Russ.)] doi: 10.22328/2077-9828-2022-14-1-7-24Сергевнин В.И., Сармометов Е.В., Рожкова М.В. Распространенность и тяжесть клинического течения новой коронавирусной инфекции среди ВИЧ-инфицированных в сравнении с общей популяцией // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2021 Т. 20, № 3. С. 30–36. [Sergevnin V.I., Sarmometov E.V., Rozhkova M.V. Prevalence and severity of new coronavirus disease' clinical course among HIV-infected people in comparison with general population. Epidemiologiya i vaktsinoprofilaktika = Epidemiology and Vaccinal Prevention, 2021, vol. 20, no. 3, pp. 30–36. (In Russ.)] doi: 10.31631/2073-3046-2021-20-3-30Ambrosioni J., Blanco J.L., Reyes-Urueña J. M., Davies M.A., Sued O., Marcos M.A., Martínez E., Bertagnolio S., Alcamí J., Miro J.M. Overview of SARS-CoV-2 infection in adults living with HIV. Lancet HIV, 2021, vol. 8, no. 5, pp. 294–305. doi: 10.1016/S2352-3018(21)00070-94.Augello М., Bono V., Rovito R., Tincati C., Marchetti G. Immunologic interplay between HIV/AIDS and COVID-19: adding fuel to the flames? Curr. HIV/AIDS Rep., 2023, vol. 20, no. 2, pp. 51–75. doi: 10.1007/s11904-023-00647-zBachelard A., Sautereau A., Digumber M., Isernia V., Phung B., Lehur A.C., Gac S.L., Landman R., Yazdanpanah Y., Ghosn J. Risk factors associated with severe/critical COVID-19 in people living with HIV-1. Int. J. Infect. Dis., 2022, vol. 122, pp. 152–154. doi: 10.1016/j.ijid.2022.05.055Batu T.D., Obsu L.L., Deressa C.T. Co-infection dynamics of COVID-19 and HIV/AIDS. Sci. Rep., 2023, vol. 13, no. 1: 18437. doi: 10.1038/s41598-023-45520-6Cao B., Wang Y., Wen D., Liu W., Wang J., Fan G., Ruan L., Song B., Cai Y., Wei M., Li X., Xia J., Chen N., Xiang J., Yu T., Bai T., Xie X., Zhang L., Li C., Yuan Y., Chen H., Li H., Huang H., Tu S., Gong F., Liu Y., Wei Y., Dong C., Zhou F., Gu X., Xu J., Liu Z., Zhang Y., Li H., Shang L., Wang K., Li K., Zhou X., Dong X., Qu Z., Lu S., Hu X., Ruan S., Luo S., Wu J., Peng L., Cheng F., Pan L., Zou J., Jia C., Wang J., Liu X., Wang S., Wu X., Ge Q., He J., Zhan H., Qiu F., Guo L., Huang C., Jaki T., Hayden F.G., Horby P.W., Zhang D., Wang C. A Trial of lopinavir-ritonavir in adults hospitalized with severe COVID-19. N. Engl. J. Med., 2020, vol. 382, no. 19, pp. 1787–1799 doi: 10.1056/NEJMoa2001282Clososki G., Soldi R., Silva R.D. Guaratin T., Lopes J., Pereira Р., Lopes J. Tenofovir disoproxil fumarate: new chemical developments and encouraging in vitro biological results for SARS-CoV- 2. J. Braz. Chem. Soc., vol. 31, no. 8, pp. 1552–1556. doi: 21577/0103-5053.20200106Del Amo J., Polo R., Moreno S., Díaz A., Martínez E., Arribas J.R., Jarrín I., Hernán M.A. Antiretrovirals and risk of COVID-19 diagnosis and hospitalization in HIV-positive persons. Epidemiology, 2020, vol. 31, no. 6, pp. 49–51. doi: 10.1097/EDE.0000000000001235Elfiky A.A. Ribavirin, remdesivir, sofosbuvir, galidesivir, and tenofovir against SARS-CoV-2 RNA dependent RNA polymerase (RdRp): a molecular docking study. Life Sci., 2020, vol. 253: 117592. doi: 10.1016/j.lfs.2020.117592Farroni C., Aiello A., Picchianti-Diamanti A., Laganà B., Petruccioli E., Agrati C., Garbuglia A.R., Meschi S., Lapa D., Cuzzi G., Petrone L., Vanini V., Salmi A., Altera A.M.G., Repele F., Grassi G., Bettini A., Vita S., Mariano A., Damiani A., Infantino M., Grossi V., Manfredi M., Niccoli L., Puro V., Rosa R.D., Salemi S., Sesti G., Scolieri P., Bruzzese V., Benucci M., Cantini F., Nicastri E. Goletti D. Booster dose of SARS-CoV-2 messenger RNA vaccines strengthens the specific immune response of patients with rheumatoid arthritis: a prospective multicenter longitudinal study. Int. J. Infect. Dis., 2022, vol. 125, pp. 195–208. doi: 10.1016/j.ijid.10.035Favara G., Barchitta М., Maugeri А. Andrea Maugeri, Faro G., Agodi А. HIV infection does not affect the risk of death of COVID-19 patients: a systematic review and meta-analysis of epidemiological studies. J. Glob. Health., 2022, no. 12: 05036. doi: 10.7189/jogh.12.05036Fleischer B., Olum R., Nakwagala F.N., Nassozi D.R., Pitua I., Paintsil E., Baluku J.B., Bongomin F.J. Higher intensive care unit consultations for COVID-19 patients living with HIV compared to those without HIV coinfection in Uganda. J. Med. Virol., 2022, vol. 94, no. 9, pp. 4294–4300. doi: 10.1002/jmv.27887Gesesew H.A., Koye D.N., Fetene D.M., Woldegiorgis M., Kinfu Y., Geleto A.B., Melaku Y.A., Mohammed H., Alene K.A., Awoke M.A., Birhanu M.M., Gebremedhin A.T., Gelaw Y.A., Shifti D.M., Muluneh M.D., Tegegne T.K., Abrha S., Aregay A.F., Ayalew M.B., Gebre A.K., Gebremariam K.T., Gebremedhin T., Gebremichael L., Leshargie C.T., Kibret G.D., Meazaw M.W., Mekonnen A.B., Tekle D.Y., Tesema A.G., Tesfay F.H., Tesfaye W., Wubishet B.L., Dachew B.A., Adane A.A. Risk factors for COVID-19 infection, disease severity and related deaths in Africa: a systematic review. BMJ Open, 2021, vol. 11, no. 2: e044618. doi: 10.1136/bmjopen-2020-044618Guo W., Ming F., Dong Yu, Zhang Q., Liu L., Gao М. Driving force of COVID-19 among people living with HIV in Wuhan, China. AIDS Care, 2022, vol. 34, no. 11, pp. 1364–1371. doi: 10.21203/rs.3.rs-53351/v1Härter G., Spinner C., Roider J., Bickel M., Krznaric I., Grunwald S., Schabaz F., Gillor D., Postel N., MuellerМ.С., Müller М., Römer K., Schewe K., Hoffmann C. COVID-19 in people living with human immunodeficiency virus: a case series of 33 patients. Infection, 2020, vol. 48, no. 5, pp. 681–686. doi: 10.1007/s15010-020-01438-zHo H., Peluso M.J., Margus C., Lopes J.P. M., He С., Osorio G., Aberg J.A., Mullen M.P. Clinical outcomes and immunologic characteristics of Coronavirus Disease 2019 in people with human immunodeficiency virus. J. Infect. Dis., 2021, vol. 223, no. 3, pp. 403–408. doi: 10.1093/infdis/jiaa380Inciarte A., Gonzalez-Cordon A., Rojas J., Berta Torres, de Lazzari E., de la Mora L., Martinez-Rebollar М., Laguno М., Callau P., Gonzalez-Navarro А., Leal L., Garcia F., Mallolas J., Mosquera М., Marcos M.A., Ambrosioni J., Miro J.M., Martinez E., Blanco J.L. Clinical characteristics, risk factors, and incidence of symptomatic coronavirus disease 2019 in a large cohort of adults living with HIV: a single-center, prospective observational study. AIDS, 2020, vol. 34, no. 12, pp. 1775–1780. doi: 10.1097/QAD.0000000000002643Li G., Park L.S., Lesley S.C., Lodi S., Logan R.W., Roger W., Cartwright E.J., Lydia A.B., Casas J.P., Dickerman B.A., Rentsch C.T., Justice A.C., Hernán M.A. Tenofovir disoproxil fumarate and coronavirus disease 2019 outcomes in men with HIV. AIDS, 2022, vol. 36, no. 12, pp. 1689–1696. doi: 10.1097/QAD.0000000000003314Mateos-Muñoz B., Buti M., Vázquez I.F., Conde M.H., Bernal-Monterde V., Díaz-Fontenla F., Morillas R.M., García-Buey L., Badía E., Miquel M., Amador-Navarrete A., Rodríguez-Tajes S., Ramos-Merino L., Madejón A., García-Retortillo M., Arenas J.I., Cabezas J., Santiago J.M.G., Fernández-Rodríguez C., Cordero P., Diago M., Mancebo A., Pardo A., Rodríguez M., Hoyas E., Moreno J.J., Turnes J., Simón M.Á., Marcos-Fosch C., Calleja J.L., Bañares R., Lens S., Garcia-Samaniego J., Crespo J., Romero-Gomez M., Gea F., de Santiago E.R., Moreno S., Albillos A. Tenofovir disoproxil fumarate reduces the severity of COVID-19 in patients with chronic hepatitis B. Dig. Dis. Sci., 2023, vol. 68, no. 6, pp. 2731–2737. doi: 10.1007/s10620-022-07817-wMirzaei H., McFarland W., Karamouzian M., Sharifi H. COVID-19 among people living with HIV: a systematic review. AIDS Behav., 2020, pp. 1–8. doi: 10.1007/s10461-020-02983-2.Moreno-Torres V., Mendoza C., Martínez-Urbistondo M., Mills P., de la Fuente S., de Santiago A. D., Calderón-Parra J., Pintos-Pascua l., Corpas M., Soriano V. Predictors of in-hospital mortality in HIV-infected patients with COVID-19. QJM, 2023, vol. 116, no. 1, pp. 57–62. doi: 10.1093/qjmed/hcac215Park S.Y., Lee J.S., Son J.S., Ko J.H., Peck K.R., Jung Y., Woo H.J., Joo Y.S., Eom J.S., Shi H. Post-exposure prophylaxis for Middle East respiratory syndrome in healthcare workers. J. Hosp. Infect., 2019, vol. 101, pp. 42–46. doi: 10.1016/j.jhin.2018.09.005Rombini M.F., Cecchini D., Menendez S.D., Calanni L., Cuini R., Obieta E., Greco M. M, Morales F., Morganti L., Migazzi C., Kozah Y.El., Parenti P., Cassetti I. Tenofovir-containing antiretroviral therapy and clinical outcomes of SARS-CoV-2 infection in people living with HIV. Viruses, 2023, vol. 15, no. 5: 1127. doi: 10.3390/v15051127Ssentongo P., Heilbrunn E.S., Ssentongo A.E., Advani S., Chinchilli V.M., Nunez J.J., Du P. Prevalence of HIV in patients hospitalized for COVID-19 and associated mortality outcomes: a systematic review and meta-analysis. Presented at: IDWeek 2020; October 21-25, 2020. Poster 393. doi: 10.1101/2020.07.03.20143628Vizcarra P., Pérez-Elías M., Quereda C., Moreno A., Vivancos M.J., Dronda F., Casado J.L. Description of COVID-19 in HIV-infected individuals: a single-centre, prospective cohort. Lancet HIV, 2020, vol. 7, no. 8, pp. 554–564. doi: 10.1016/S2352-3018(20)30164Wang Z., Chen X., Lu Y., Chen F., Zhang W. Clinical characteristics and therapeutic procedure for four cases with 2019 novel coronavirus pneumonia receiving combined Chinese and Western medicine treatment. Biosci. Trends, 2020, vol. 14, pp. 64–68. doi: 10.5582/bst.2020.01030