Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI1760110.15789/2220-7619-TPO-17601REVIEWSОБЗОРЫReview ArticleThe principle of ecological and molecular consensus in reconstructed plague microbe Yersinia pestis phylogenyПринцип эколого-молекулярного консенсуса в реконструкции филогении микроба чумы Yersinia pestisSuntsovViktor V.СунцовВиктор Васильевич
Russian Federation

DSc (Biology), Leading Researcher, Laboratory of Population Ecology

д.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории популяционной экологии

vvsuntsov@rambler.ruA.N. Severtsov Institute of Problems of Ecology and Evolution of Russian Academy of ScienceИнститут проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН12082024311020241446456541402202408082024Copyright ©; 2024, Suntsov V.V.Copyright ©; 2024, Сунцов В.В.2024Suntsov V.V.Сунцов В.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/17601

In the second half of the 20th century, through the efforts of scientists from many countries, a coherent theory of natural plague foci (sylvatic plague) was formulated, attempted to describe the history of the origin and evolution of the causative agent of plague infection, the microbe Yersinia pestis. But the accumulated knowledge in this regard remained extremely limited. Envisioned by the modern phylogenetics, the methods of phylogenetic constructions in the pregenomic time were rather primitive, “manual”, characteristic of early empirico-intuitive Haeckel phylogenetics. Since the beginning of the 21st century, the introduction of genomic methodologies in the study of the plague pathogen allowed to detail the intraspecific diversity (subspecies, genovariants) of this particularly dangerous pathogen at the level of geographical and local populations (individual natural foci) around the world and to bring the diagnostics and description of intraspecific diversity to a high degree of perfection. Two important discoveries were made. First, the direct ancestor of the plague microbe was reliably established, it turned out to be the causative agent of intestinal infection — Far Eastern scarlet-like fever (Y. pseudotuberculosis 0:1b). Secondly, the evolutionary youth of the plague pathogen was shown, the “molecular clock” showed the time of its divergence from the ancestral population no earlier than 30 thousand years ago. Thus, the root of the phylogenetic tree of Y. pestis was fully characterized. Nevertheless, molecular genetic (MG) achievements do not yet allow to reveal the secrets of its phylogeny, i.e. the origin and sequence of world expansion. The most important reason is the high dependence of the MG of phylogeny reconstructions on the choice of evolutionary model for the analyzed characters: the model of neutral evolution is traditionally accepted, but its adequacy in relation to Y. pestis phylogeny is questioned by many well-known ecological (in the broad sense) facts. At the same time, MG achievements contributed to the creation of an ecological (ECO) approach based on the provisions of the theory of natural plague foci in an updated version, according to which the plague pathogen is an evolutionarily young pathogen descended from a psychrophilic pseudotuberculous ancestor. The presumptive ECO scenario has no obvious natural-scientific and historical contradictions and can serve as a null hypothesis for improving the MG methodology of phylogenetic constructions for plague and other similar microbes. It is suggested that the creation of a real phylogeny of the plague microbe is possible only based on integration of MG and ECO approaches.

Во второй половине XX века усилиями ученых многих стран была сформулирована стройная теория природной очаговости чумы (ТПОЧ, sylvatic plague), в которой предпринималась попытка описать историю происхождения и эволюции возбудителя этой инфекции — микроба Yersinia pestis. Но накопленные знания в этом отношении оставались крайне ограниченными. Методы филогенетических построений в догеномное время с точки зрения современной филогенетики были достаточно примитивными, «ручными», свойственными ранней эмпирико-интуитивной геккелевской филогенетике. Внедрение с началом XXI века геномных методологий в изучение возбудителя чумы позволило детально описать внутривидовое разнообразие (подвидов, геновариантов) этого особо опасного патогена на уровне географических и местных популяций (отдельных природных очагов) по всему миру и довести диагностику и описание внутривидового разнообразия до высокой степени совершенства. Были сделаны два важных открытия. Во-первых, был надежно установлен прямой предок чумного микроба, им оказался возбудитель кишечной инфекции — дальневосточной скарлатиноподобной лихорадки (Y. pseudotuberculosis 0:1b). Во-вторых, была показана эволюционная молодость возбудителя чумы, «молекулярные часы» показали время его дивергенции от предковой популяции не ранее 30 тыс. лет назад. Таким образом, был полноценно охарактеризован корень филогенетического древа Y. pestis. Тем не менее молекулярно-генетические (МГ) достижения пока не позволяют раскрыть секреты его филогенеза — происхождения и последовательности мировой экспансии. В качестве важнейшей причины видится высокая зависимость МГ реконструкций филогенеза от выбора модели эволюции анализируемых признаков: традиционно принимают модель нейтральной эволюции, но ее адекватность в отношении филогении Y. pestis ставится под сомнение многими известными экологическими (в широком понимании) фактами. В то же время МГ достижения способствовали созданию экологического (ЭКО) подхода, опирающегося на положения теории природной очаговости чумы в обновленной версии, в соответствии с которой возбудитель чумы является эволюционно молодым патогенном, произошедшим от психрофильного псевдотуберкулезного предка. Презумптивный ЭКО сценарий не имеет очевидных естественно-научных и исторических противоречий и может служить нуль-гипотезой для совершенствования МГ методологии филогенетических построений чумного микроба и других подобных микроорганизмов. Высказывается мнение, что создание реальной филогении чумного микроба возможно только на основе интеграции МГ и ЭКО подходов.

Yersinia pseudotuberculosisYersinia pestisphylogenymolecular markersecological traitsintraspecific diversificationYersinia pseudotuberculosisYersinia pestisфилогениямолекулярные маркерыэкологические признакивнутривидовая диверсификацияВагайская А.С., Трунякова А.С., Дентовская С.В. Внутривидовая дифференциация Yersinia pestis: от фенотипа к полногеномному секвенированию // Бактериология. 2019. Т. 4, № 2. С. 42–54. [Vagayskaya A.S., Truniakova A.S., Dentovskaya S.V. Intraspecific differentiation of Yersinia pestis: from the phenotype to the full genome sequencing. Bakteriologiya = Bakteriologiya, 2019, vol. 4, no. 2, pp. 42–54. (In Russ.)] doi: 10.20953/2500-1027-2019-2-42-54Ерошенко Г.А., Куклева Л.М., Кутырев В.В. Исторические и современные классификации возбудителя чумы // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 4. С. 14–22. [Eroshenko G.A., Kukleva L.M., Kutyrev V.V. Historical and modern classifications of the plague agent. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022, no. 4, pp. 14–22. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-4-14-22Иофф И.Г., Наумов Н.П., Фолитарек С.С., Абрамов Ф.И. Природная очаговость трансмиссивных болезней в Казахстане // Алма-Ата: Изд-во КазССР, 1951. С. 173–324. [Ioff I.G., Naumov N.P., Folitarek S.S., Abramov F.I. High-altitude natural focus of plague in Kyrgyzstan. Alma-Ata: Publishing house KazSSR, 1951, pp. 173–324. (In Russ.)]Кисличкина А.А., Платонов М.Е., Вагайская А.С., Богун А.Г., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Рациональная таксономия Yersinia pestis // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2019. № 2. С. 76–82. [Kislichkina A.A., Platonov M.E., Vagaiskaya A.S., Bogun A.G., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. Rational taxonomy of Yersinia pestis. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya = Molecular Genetics, Microbiology and Virology, 2019, no. 2, pp. 76–82. (In Russ.)] doi: 10.17116/molgen20193702176Кучерук В.В. Вопросы палеогенезиса природных очагов чумы в связи с историей фауны грызунов // Фауна и экология грызунов. 1965. № 7. С. 5–86. [Kucheruk V.V. Issues of paleogenesis of natural foci of plague in connection with the history of the rodent fauna. Fauna i ekologiya gryzunov = Fauna and Ecology of Rodents, 1965, no. 7, pp. 5–86. (In Russ.)]Платонов М.Е., Евсеева В.В., Дентовская С.В., Анисимов А.П. Молекулярное типирование Yersinia pestis // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2013. № 2. С. 3–12. [Platonov M.E., Evseeva V.V., Dentovskaya S.V., Anisimov A.P. Molecular typing of Yersinia pestis. Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya = Molecular Genetics, Microbiology and Virology, 2013, no. 2, pp. 3–12. (In Russ.)]Ралль Ю.М. Природная очаговость и эпизоотология чумы. М.: Медицина, 1965. 363 с. [Rall’ Yu.M. Natural focility and epizootologe of plague. Moscow: Medicina, 1965. 363 p. (In Russ.)]Сомов Г.П., Покровский В.И., Беседнова Н.Н., Антоненко Ф.Ф. Псевдотуберкулез. М.: Медицина, 2001. 253 с. [Somov G.P., Pokrovski V.I., Besednova N.N., Antonenko F.F. Pseudotuberculosis. Moscow: Medicina, 2001. 253 p. (In Russ.)]Сунцов В.В. «Квантовое» видообразование микроба чумы Yersinia pestis в гетероиммунной среде – популяциях гибернирующих сурков-тарбаганов (Marmota sibirica) // Сибирский экологический журнал. 2018. № 4. С. 379–394. [Suntsov V.V. Quantum speciation of Yersinia pestis plague microbe in a heteroimmune environment: in the populations of hibernating tarbagan marmots (Marmota sibirica). Sibirskii ekologicheskii zhurnal, 2018, vol. 11, no. 4, pp. 379–394. (In Russ.)] doi: 10.15372/sej20180401Сунцов В.В. Происхождение чумы. Перспективы эколого-молекулярно-генетического синтеза // Вестник Российской Академии Наук. 2019. Т. 89, № 3. С. 260–269. [Suntsov V.V. Origin of the plague: prospects of ecological-molecular-genetic synthesis. Vestnik Rossiiskoi akademii nauk = Herald of the Russian Academy of Sciences, 2019, vol. 89, no. 3, pp. 260–269. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0869-5873893260-269Сунцов В.В. Гостальный аспект территориальной экспансии микроба чумы Yersinia pestis из популяций монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Зоологический журнал. 2020. Т. 99, № 11. С. 1307–1320. [Suntsov V.V. Host aspect of territorial expansion of the plague microbe Yersinia pestis from the populations of the tarbagan marmot (Marmota sibirica). Zoologicheskii zhurnal, 2021, vol. 48, no. 8, pp. 211–223. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0044513420090160Сунцов В.В. Политопное видообразование микроба чумы Yersinia pestis как причина филогенетической трихотомии в географических популяциях монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Журнал общей биологии. 2021. Т. 82, № 6. С. 431–444. [Suntsov V.V. Polytopic speciation of the plague microbe Yersinia pestis as a cause of phylogenetic trichotomy in geographical populations of the Mongolian marmot-tarbagan (Marmota sibirica). Zhurnal obshchei biologii = Biology Bulletin Reviews, 2021, vol. 82, no. 6, pp. 431–444. (In Russ.)] doi: 10.31857/S0044459621060075Сунцов В.В. Климатические изменения в Центральной Азии как предпосылки и триггер видообразования микроба чумы Yersinia pestis // Сибирский экологический журнал. 2022. Т. 15, № 4. С. 451–463. [Suntsov V.V. Climate Changes in Central Asia as a Prerequisite and Trigger of Plague Microbe (Yersinia pestis). Sibirskii ekologicheskii zhurnal, 2022, vol. 15, no. 4, pp. 451–463. (In Russ.)] doi: 10.15372/SEJ20220406Сунцов В.В. Филогенез микроба чумы Yersinia pestis: уникальность эволюционной модели // Вестник Российской Академии Наук. 2022. T. 92, № 9. С. 860–868. [Suntsov V.V. Phylogenesis of the plague microbe Yersinia pestis: the uniqueness of the evolutionary model. Vestnik Rossiiskoi akademii nauk = Herald of the Russian Academy of Sciences, 2022, vol. 92, no. 9, pp. 860–868. (In Russ.)] doi: 10.1134/S1019331622050057Сунцов В.В. Экологический сценарий видообразования микроба чумы Yersinia pestis как основа адекватной молекулярной эволюционной модели // Инфекция и иммунитет. 2022. Т. 12, № 5. C. 809–818. [Suntsov V.V. Ecological scenario of the plague microbe Yersinia pestis speciation underlying adequate molecular evolutionary model. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2022, vol. 12, no. 5, pp. 809–818. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-ESO-1955Сунцов В.В. Параллелизмы в видообразовании и внутривидовой диверсификации микроба чумы Yersinia pestis // Известия РАН. Серия Биологическая. 2023. № 2. C. 115–121. [Suntsov V.V. Parallelism in Speciation and Intraspecific Diversification of the Plague Microbe Yersinia pestis. Izvestiya RAN. Seriya Biologicheskaya, 2023, no. 2, pp. 115–121. (In Russ.)] doi: 10.31857/S1026347023010122Achtman M., Zurth K., Morelli G. Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. PNAS, 1999, vol. 96, no. 24, pp. 14043–14048. doi: 10.1073/pnas.96.24.14043Achtman M., Morelli G., Zhu P., Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A.J., Wagner D.M., Allender C.J., Easterday W.R., Chenal-Francisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L.E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis. PNAS, 2004, vol. 101, no. 51, pp. 17837–17842. doi: 10.1073pnas.0408026101Bramanti B., Wu Y., Yang R., Cui Y., Stenseth N.C. Assessing the origins of the European Plagues following the Black Death: a synthesis of genomic, historical, and ecological information. PNAS, 2021, vol. 118, no. 36: e2101940118. doi: 10.1073/pnas.2101940118Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., Jombart T., Weinert L.A., Wang Z., Guo Z., Xu L., Zhang Y., Zheng H., Qin N., Xiao X., Wu M., Wang X., Zhou D., Qi Z Du Z., Wu H., Yang X., Cao H., Wang H., Wang J., Yao S., Rakin A., Li Y., Falush D., Balloux F., Achtman M., Song Y., Wang J., Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. PNAS, 2013, vol. 110, no. 2, pp. 577–582. doi: 10.1073/pnas.1205750110Demeure C.E., Dussurget O., Fiol G.M., Le Guern A.-S., Savin C., Pizarro-Cerdá J. Yersinia pestis and plague: An updated view on evolution, virulence determinants, immune subversion, vaccination, and diagnostics. Genes. Immun., 2019, vol. 20, no. 5, pp. 357–370. doi: 10.1038/s41435-019-0065-0Devignat R. The persistence of plague from ancient times. Trop. Dis. Bull., 1965, vol. 62, no. 4, pp. 301–302.Eppinger M., Rosovitz M.J., Fricke W.F., Rasko D.A., Kokorina G., Fayolle C., Lindler L.E., Carniel E., Ravel J. The complete genome sequence of Yersinia pseudotuberculosis IP31758, the causative agent of Far East scarlet-like fever. PLoS Genet., 2007, vol. 3, no. 8: e142. doi: 10.1371/journal.pgen.0030142Eppinger M., Worsham P.L., Nikolich M.P., Riley D.R., Sebastian Y., Mou S., Achtman M., Lindler L.E., Ravel J. Genome Sequence of the Deep-Rooted Yersinia pestis Strain Angola Reveals New Insights into the Evolution and Pangenome of the Plague Bacterium. J. Bacteriol., 2010, vol. 192, no. 6, pp. 1685–1699. doi: 10.1128/JB.01518-09Fukushima H., Matsuda Y., Seki R.,Tsubokura M., Takeda N., Shubin F.N., Paik I.K., Zheng X.B. Geographical heterogeneity between Far Eastern and Western countries in prevalence of the virulence plasmid, the superantigen Yersinia pseudotuberculosis-derived mitogen, and the high-pathogenicity island among Yersinia pseudotuberculosis strains. J. Clin. Microbiol., 2001, vol. 39, no. 10, pp. 3541–3547. doi: 10.1128/JCM.39.10.3541–3547.2001Hinnebusch B.J., Chouikha I., Sun Y.-C. Ecological opportunity, evolution, and the emergence of flea-borne plague. Infect. Immun., 2016, vol. 84, no. 7, pp. 1932–1940. doi: 10.1128/IAI.00188-16Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al’kova Z.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol., 2018, vol. 9, art. 1106. doi: 10.3389/fmicb.2018.01106Morelli G., Song Y., Mazzoni C.J., Eppinger M., Roumagnac P., Wagner D.M., Feldkamp M., Kusecek B., Vogler A.J., Li Y., Cui Y., Thomson N.R., Jombart T., Leblois R., Lichtner P., Rahalison L., Petersen J.M., Balloux F., Keim P., Wirth T., Rave J., Yang R., Carniel E., Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nature Genetics, 2010, vol. 42, no. 12, pp. 1140–1145. doi: 10.1038/ng.705Pisarenko S.V., Evchenko A.Yu., Kovalev D.A., Evchenko Yu.M., Bobrysheva O.V., Shapakov N.A., Volynkina A.S., Kulichenko A.N. Yersinia pestis strains isolated in natural plague foci of Caucasus and Transcaucasia in the context of the global evolution of species. Genomics, 2021, vol. 113, no. 4, pp. 1952–1961. doi: 10.1016/j.ygeno. 2021.04.021Skurnik M., Peippo A., Ervela E. Characterization of the O-antigen gene cluster of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol., 2000, vol. 37, no. 2, pp. 316–330. doi: 10.1046/j.1365-2958.2000.01993.xStenseth N.C., Taoc Y., Zhang C., Bramanti B., Büntgen U., Cong X., Cui Y., Zhou H., Dawson L.A., Mooney S.J., Li D., Fell H.G., Cohn S., Sebbane F., Slavin P., Liang W., Tong H., Yang R., Xu L. No evidence for persistent natural plague reservoirs in historical and modern Europe. PNAS, 2022, vol. 119, no. 51: e2209816119. doi: 10.1073/pnas.2209816119Sun Y.-C., Jarrett C.O., Bosio C.F., Hinnebusch B.J. Retracing the evolutionary path that led to flea-borne transmission of Yersinia pestis. Cell Host & Microbe, 2014, vol. 15, no. 5, pp. 578–586. doi: 10.1016/j.chom.2014.04.003Vogler A.J., Keim P., Wagner D.M. A review of methods for subtyping Yersinia pestis: From phenotypes to whole genome sequencing. Infect. Genet. Evol., 2016, vol. 37, pp. 21–36. doi: 10.1016/j.meegid.2015.10.024Wren B.W. The Yersinia — a model genus to study the rapid evolution of bacterial pathogens. Nat. Rev. Microbiol., 2003, vol. 1, pp. 55–64. doi: 10.1038/nrmicro730Wu Lien-teh, Chun J.W.H., Pollitzer R., Wu C.Y. Plague: a manual for medical and public health workers. Shanghai: Mercury Press, 1936. 547 p.Wu Y., Hao T., Qian X., Zhang X., Song Y., Yang R., Cui Y. Small Insertions and deletions drive genomic plasticity during adaptive evolution of Yersinia pestis. Microbiology Spectr., 2022, vol. 10, no. 3: e0224221. doi: 10.1128/spectrum.02242-21Zhou D., Han Y., Song Y., Huang P., Yang R. Comparative and evolutionary genomics of Yersinia pestis. Microbes and Infection, 2004, vol. 6, no. 13, pp. 1226–234. doi: 10.1016/j.micinf.2004.08.002Zhou D., Yang R. Molecular darwinian evolution of virulence in Yersinia pestis. Inf. Immun., 2009, vol. 77, no. 6, pp. 2242–2250. doi: 10.1128/IAI.01477-08