Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI1759810.15789/2220-7619-LOI-17598ORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleLevel of influenza virus strain antibodies in healthy vaccinated people at the end of the COVID-19 pandemicУровень антител к штаммам вируса гриппа у здоровых вакцинированных на этапе завершения пандемии COVID-19IushkovaS. V.ЮшковаС. В.
Russian Federation

PhD Student, Department of Epidemiology and Modern Vaccination Technologies of Professional Education Institute

аспирант кафедры эпидемиологии и современных технологий вакцинации Института профессионального образования

sofia-b@bk.ruKostinovM. P.КостиновМ. П.
Russian Federation

Honored Scientist of the Russian Federation, RAS Corresponding Member, DSc (Medicine), Professor, Head of the Department of Epidemiology and Modern Vaccination Technologies, Head of the Laboratory for Vaccine Prevention and Immunotherapy of Allergic Diseases

заслуженный деятель науки Российской Федерации, член-корреспондент РАН, д.м.н., профессор, зав. кафедрой эпидемиологии и современных технологий вакцинации ИПО, зав. лабораторией вакцинопрофилактики и иммунотерапии аллергических заболеваний

sofia-b@bk.ruGladkovaL. S.ГладковаЛ. С.
Russian Federation

PhD (Medicine), Deputy Head Physician for Sanitary and Epidemiology, Associate Professor, Department of Epidemiology and Social Hygiene

к.м.н., зам. главного врача больницы по санитарно-эпидемиологическим вопросам, доцент кафедры эпидемиологии и социальной гигиены Института медико-социальных технологий

sofia-b@bk.ruKamelevaA. A.КамелеваА. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Allergist-Immunologist, Consultative and Diagnostic Department, Assistant Professor of the Department of Clinical Immunology, Allergy, and Adaptation of the Faculty of Continuous Medical Education of the Medical Institute

к.м.н., врач аллерголог-иммунолог, ассистент кафедры клинической иммунологии, аллергологии и адаптологии

sofia-b@bk.ruKachnovaA. S.КачноваА. С.
Russian Federation

Allergist-Immunologist, Consultative and Diagnostic Department

врач аллерголог-иммунолог

sofia-b@bk.ruKostinovaA. M.КостиноваА. М.
Russian Federation

Assistant Professor, Department of Epidemiology and Modern Vaccination Technologies, Allergist-Immunologist

ассистент кафедры эпидемиологии и современных технологий вакцинации ИПО, врач аллерголог-иммунолог

sofia-b@bk.ruSolovyevaI. L.СоловьеваИ. Л.
Russian Federation

DSc (Medicine), Professor, Head of the Department of Pediatrics, faculty of medicine named after T.Z. Biktimirov Institute of Medicine, Ecology and Physical Education

д.м.н., профессор, зав. кафедрой педиатрии медицинского факультета им. Т.З. Биктимирова Института медицины, экологии и физической культуры

sofia-b@bk.ruAndreevaN. P.АндрееваН. П.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Healthcare Organization and Information Technologies in Medicine

к.м.н., доцент кафедры организации здравоохранения и информационных технологий в медицине

sofia-b@bk.ruDagilYu. A.ДагильЮ. А.
Russian Federation

PhD (Biology), Researcher

к.б.н., научный сотрудник лаборатории клинической иммунологии

sofia-b@bk.ruNastaevaN. Yu.НастаеваН. Ю.
Russian Federation

Epidemiologist

врач-эпидемиолог

sofia-b@bk.ruKryukovaN. O.КрюковаН. О.
Russian Federation

Assistant Professor, Department of Hospital Therapy, Pediatrics Faculty

ассистент кафедры госпитальной терапии педиатрического факультета

sofia-b@bk.ruLoktionovaM. N.ЛоктионоваМ. Н.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Epidemiology and Modern Vaccination Technologies, Senior Researcher, Laboratory of Epidemiology, Senior Researcher, Laboratory of Epidemiology of Natural Focal Infections

к.м.н., доцент кафедры эпидемиологии и современных технологий вакцинации ИПО, старший научный сотрудник лаборатории эпидемиологии, старший научный сотрудник лаборатории эпидемиологии природно-очаговых инфекций

sofia-b@bk.ruI.M. Sechenov First State Medical University (Sechenov University)ФГАОУ ВО Первый Московский государственный медицинский университет имени им. И.М. Сеченова Минздрава РФ (Сеченовский Университет)I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and SeraФГБНУ Научно-исследовательский институт вакцин и сывороток им. И.И. МечниковаD.D. Pletnev City Clinical Hospital of the Moscow City Health DepartmentГБУЗ Городская клиническая больница им. Д.Д. Плетнева Департамента здравоохранения г. МосквыNational Research Center “Institute of Immunology” of the Federal Medical-Biological Agency of RussiaФГБУ Государственный научный центр «Институт иммунологии» Федерального медико-биологического агентстваRussian University of Peoples’ Friendship named after Patrice LumumbaФГАОУ ВО Российский университет дружбы народов имени Париса Лумумбы Минобрнауки РФUlyanovsk State UniversityФГБОУ ВПО Ульяновский государственный университетChuvash State UniversityФГБОУ ВО Чувашский государственный университет им. И.Н. УльяноваNovorossiysk Clinical Center of Federal Medical Biological AgencyФГБУЗ Новороссийский клинический центр Федерального медико-биологического агентства РФPirogov Russian National Research Medical University (Pirogov Medical University)ФГАОУ ВО Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова Минздрава РФCentral Research Institute of Epidemiology of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)ФБУН Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии Роспотребнадзора150320242802202414157651102202409032024Copyright ©; 2024, Iushkova S.V., Kostinov M.P., Gladkova L.S., Kameleva A.A., Kachnova A.S., Kostinova A.M., Solovyeva I.L., Andreeva N.P., Dagil Y.A., Nastaeva N.Y., Kryukova N.O., Loktionova M.N.Copyright ©; 2024, Юшкова С.В., Костинов М.П., Гладкова Л.С., Камелева А.А., Качнова А.С., Костинова А.М., Соловьева И.Л., Андреева Н.П., Дагиль Ю.А., Настаева Н.Ю., Крюкова Н.О., Локтионова М.Н.2024Iushkova S.V., Kostinov M.P., Gladkova L.S., Kameleva A.A., Kachnova A.S., Kostinova A.M., Solovyeva I.L., Andreeva N.P., Dagil Y.A., Nastaeva N.Y., Kryukova N.O., Loktionova M.N.Юшкова С.В., Костинов М.П., Гладкова Л.С., Камелева А.А., Качнова А.С., Костинова А.М., Соловьева И.Л., Андреева Н.П., Дагиль Ю.А., Настаева Н.Ю., Крюкова Н.О., Локтионова М.Н.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/17598

Introduction. Abnormally low global influenza detection rates were observed at the peak of ongoing COVID-19 infection. In the 2021–2022 season, influenza resumed circulation, and in December 2022 its incidence rate returned to the 2015–2016 season levels, which exceeded the highest value recorded in 2018 worldwide. There is a need to assess changes in pattern of population immunity after influenza vaccination during the global COVID-19 pandemic. The study was aimed at analyzing level of vaccine influenza virus strain antibodies in healthy people formed during the COVID-19 pandemic.

Materials and methods. A total of 123 healthy volunteers immunized with influenza quadrivalent inactivated subunit adjuvanted vaccine and 47 unimmunized volunteers were enrolled in the study. Influenza virus strains antibodies were assessed by performing a hemagglutination inhibition (HI) test one month after vaccination.

Results. A significantly increased seroprotection rate (SPR) (p < 0.05) was show in main group that reached 78.9% against the A/Victoria/2570/2019(H1N1)pdm09 strain, 94.3% — against A/H3N2/Darwin strain /9/2021, 69.1% — against B/Phuket/3073/13 strain and 48.8% — against B/Austria/1359417/2021 strain one month after vaccination. The GMT ratio to influenza A(H1N1), B (Victoria) and B (Yamagata) viruses exceeded the required minimum value (p < 0.05) and comprised 4.1 (CI 3.68–4.54), 3.80 (CI 3.33–4.33) and 4.76 (CI 3.87–5.47), respectively. The post-vaccination GMT ratio to influenza A(H3N2) virus was 2.45, which is lower than the required level of 2.50 (p < 0.05). The seroconversion rate (SCR) for strains A/Victoria/2570/2019(H1N1)pdm09, B/Phuket/3073/2013 and B/Austria/1359417/2021 was 56.1%, 50.4% and 51.2%, respectively. The SCR of the influenza A(H3N2) virus like GMT ratio was minimal among the four strains (p < 0.05) and comprised 38.2%.

Conclusion. The vaccine-related immunogenic activity met the requirements for inactivated seasonal influenza vaccines by at least one criterion.

Введение. На пик распространенности коронавирусной инфекции пришлись аномально низкие показатели выявляемости гриппа по всему миру. В сезоне 2021–2022 гг. грипп возобновил циркуляцию, а в декабре 2022 г. заболеваемость гриппом в РФ вновь достигла показателей сезона 2015–2016 г., по миру — превысила наибольшее значение, зарегистрированное в 2018 г. Существует необходимость исследования изменения картины формирования иммунитета у населения после вакцинации от гриппа в контексте влияния прошедшей пандемии COVID-19. Целью исследования было изучение уровня антител к штаммам вируса гриппа, входящим в состав вакцины, сформировавшегося на этапе завершения пандемии COVID-19 у здоровых людей.

Материалы и методы. Всего в исследовании приняли участие 123 здоровых добровольца, которые были иммунизированы гриппозной четырехвалентной инактивированной субъединичной адъювантной вакциной, и 47 добровольцев, не иммунизированных вакциной от гриппа. Антитела к штаммам вируса гриппа определяли методом постановки реакции торможения гемагглютинации (РТГА) через месяц после введения.

Результаты. Через 1 месяц после вакцинации отмечается значимый прирост уровня серопротекции (p < 0,05) в основной группе до 78,9% к штамму А/Виктория/2570/2019(H1N1)pdm09, 94,3% к штамму A/H3N2/Дарвин/9/2021, 69,1% к штамму В/Пхукет/3073/13 и 48,8% к штамму В/Австрия/1359417/2021. Фактор сероконверсии (ФСК) к вирусам гриппа А(H1N1), В (Виктория) и В (Ямагата) превысил необходимое минимальное значение (р < 0,05) и составил 4,1 (ДИ 3,68–4,54), 3,80 (ДИ 3,33–4,33) и 4,76 (ДИ 3,87–5,47) соответственно. ФСК к вирусу гриппа А(H3N2) после вакцинации составил 2,45, что ниже требуемого уровня в 2,50 (p < 0,05). Уровни сероконверсии по отношению к штаммам А/Виктория/2570/2019(H1N1)pdm09, В/Пхукет/3073/2013 и В/Австрия/1359417/2021 составили 56,1%, 50,4% и 51,2% соответственно. Уровень сероконверсии к вирусу гриппа А(H3N2), аналогично ФСК, был минимален среди четырех штаммов (p < 0,05) и равнялся 38,2%.

Выводы. Иммуногенная активность вакцины соответствовала требованиям, предъявляемым к инактивированным гриппозным сезонным вакцинам как минимум по одному критерию.

influenzaadjuvanted influenza vaccineimmunogenicityvaccine effectivenesssafetyCOVID-19гриппадъювантная гриппозная вакцинаиммуногенностьэффективность вакциныбезопасностьCOVID-19Бузицкая Ж.В., Попов А.Б., Романовская-Романько Е.А., Сергеева М.В., Варюшина Е.А., Ерофеева М.К., Стукова М.А., Лиознов Д.А. Оценка гуморального иммунного ответа у детей при иммунизации разными типами инактивированных гриппозных вакцин в сезон 2019–2020 года // Медицинская иммунология. 2023. Т. 25, № 4. С. 751–758. [Buzitskaya Zh.V., Popov A.B., Romanovskaya-Romanko E.A., Sergeeva M.V., Varyushina E.A., Erofeeva M.K., Stukova M.A., Lioznov D.A. Assessment of the humoral immune response in children after immunization with different types of inactivated influenza vaccines in the 2019–2020 season. Meditsinskaya immunologiya = Medical Immunology (Russia), 2023, vol. 25, no. 4, pp. 751–758. (In Russ.)] doi: 10.15789/1563-0625-AOT-2737Еженедельный бюллетень по гриппу. СПб.: ФГБУ «Научно-исследовательский институт гриппа имени А.А. Смородинцева» Министерства здравоохранения Российской Федерации. [Weekly flu bulletin. St. Petersburg: Smorodintsev Research Institute of Influenza. (In Russ.)] URL: https://www.influenza.spb.ru/system/epidemic_situation/laboratory_diagnostics (10.01.2024)Костинов М.П. Вакцинация взрослых — от стратегии к тактике. Руководство для врачей. М.: Группа МДВ, 2020. 248 c. [Kostinov M.P. Adult vaccination: from strategy to tactics. Guide for physicians. Moscow: MDV Group, 2020. 248 p. (In Russ.)]Кривицкая В.З., Кузнецова Е.В., Майорова В.Г., Петрова Е.Р., Соминина А.А., Даниленко Д.М. Влияние вакцинации против гриппа на уровень специфического гуморального иммунитета здоровых лиц // Инфекция и иммунитет. 2022. Т. 12, № 1. C. 127–141. [Krivitskaya V.Z., Kuznecova E.V., Maiorova V.G., Petrova E.R., Sominina A.A., Danilenko D.M. Influenza vaccination influencing level of specific humoral immunity in healthy individuals. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2022, vol. 12, no. 1, pp. 127–141. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-IVI-1750О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2022 году: Государственный доклад. М.: Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, 2023. 195 c. [On the state of sanitary and epidemiological welfare of the population in the Russian Federation in 2022: State report. Moscow: Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing, 2023. 195 p. (In Russ.)]Basu I., Agarwal M., Shah V., Shukla V., Naik S., Supe P.D., Srivastava M.K., Giriraja K.V., Pinjar P., Mishra P.K., Joshi S., Vijayakumar R., van de Witte S. Immunogenicity and safety of two quadrivalent influenza vaccines in healthy adult and elderly participants in India — a phase III, active-controlled, randomized clinical study. Hum. Vaccin. Immunother., 2022, vol. 18, no. 1, pp. 1–10. doi: 10.1080/21645515.2021.1885278Gomez G.B., Mahé C., Chaves S.S. Uncertain effects of the pandemic on respiratory viruses. Science, 2021, vol. 372, iss. 6546, pp. 1043–1044. doi: 10.1126/science.abh3986Olsen S.J., Azziz-Baumgartner E., Budd A.P., Brammer L., Sullivan S., Pineda R.F., Cohen C., Fry A.M. Decreased influenza activity during the COVID-19 pandemic-United States, Australia, Chile, and South Africa, 2020. Am. J. Transplant., 2020, vol. 20, no. 12, pp. 3681–3685. doi: 10.1111/ajt.16381Sullivan S.G., Carlson S., Cheng A.C., Chilver M.B., Dwyer D.E., Irwin M., Kok J., Macartney K., MacLachlan J., Minney-Smith C., Smith D., Stocks N., Taylor J., Barr I.G. Where has all the influenza gone? The impact of COVID-19 on the circulation of influenza and other respiratory viruses, Australia, March to September 2020. Euro Surveill., 2020, vol. 25, no. 47: pii 2001847. doi: 10.2807/1560-7917.ES.2020.25.47.2001847Quan C., Zhang Z., Ding G., Sun F., Zhao H., Liu Q., Ma C., Wang J., Wang L., Zhao W., He J., Wang Y., He Q., Carr M.J., Wang D., Xiao Q., Shi W. Seroprevalence of influenza viruses in Shandong, Northern China during the COVID-19 pandemic. Front. Med., 2022, vol. 16, no. 6, pp. 984–990. doi: 10.1007/s11684-022-0930-5WHO. Influenza laboratory surveillance information. Virus detections by subtype reported to FluNet. URL: https://app.powerbi.com/view?r=eyJrIjoiZTkyODcyOTEtZjA5YS00ZmI0LWFkZGUtODIxNGI5OTE3YjM0IiwidCI6ImY2MTBjMGI3LWJkMjQtNGIzOS04MTBiLTNkYzI4MGFmYjU5MCIsImMiOjh9 (10.01.2024)WHO. Statement on the fifteenth meeting of the IHR (2005) Emergency Committee on the COVID-19 pandemic. 2023. URL: https://www.who.int/news/item/05-05-2023-statement-on-the-fifteenth-meeting-of-the-international-health-regulations-(2005)-emergency-committee-regarding-the-coronavirus-disease-(covid-19)-pandemic (10.01.2024)