Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI159310.15789/2220-7619-ASS-1593SHORT COMMUNICATIONSКРАТКИЕ СООБЩЕНИЯAssessing Serratia spp. pathogenic potential from cryogenic habitatsОценка патогенного потенциала серраций из криогенных местообитанийhttps://orcid.org/0000-0002-5206-6656GoncharovA. E.ГончаровА. Е.
Russian Federation

Artemiy E. Goncharov - PhD, MD (Medicine), Associate Professor, Head of the Laboratory of Functional Genomics and Proteomics of Microorganisms, Institute of Experimental Medicine; Professor of the Department of Epidemiology, Parasitology and Disinfectology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov; Associate Professor of the Department of Fundamental Problems of Medicine and Medical Technologies.

197376, St. Petersburg, Academic Pavlov str., 12.

Phone: +7 (812) 234-05-42

Гончаров Артемий Евгеньевич – доктор медицинских наук доцент, заведующий лабораторией функциональной геномики и протеомики микроорганизмов ИЭМ; профессор кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии СЗГМУ им. И.И. Мечникова; доцент кафедры фундаментальных проблем медицины и медицинских технологий СПбГУ.

197376, Санкт-Петербург, ул. Академика Павлова, 12.

Тел.: 8 (812) 234-05-42

SPIN-код 7909-5446

phage1@yandex.ruhttps://iemspb.ru/department/microbiology/func-genomics-lab/SolomennyA. P.СоломенныйА. П.
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Water Microbiology, Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms of the Russian Academy of Sciences Ural Branch.

Perm.

Кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории водной микробиологии.

Пермь.

solomen@iegm.ruPaninA. L.ПанинА. Л.
Russian Federation

Researcher, Laboratory of Medical Bacteriology, St. Petersburg Pasteur Institute; Senior Researcher of the All-Russian Research Veterinary Institute of Poultry Science.

St. Petersburg.

Научный сотрудник лаборатории медицинской бактериологии.

Санкт-Петербург.

alp.1952@mail.ruGrigorievS. E.ГригорьевС. Е.
Russian Federation

PhD (Biology), Head of the Laboratory “P.A. Lazarev Mammoth Museum”, M.K. Ammosov North-Eastern Federal University.

Yakutsk.

Кандидат биологических наук, заведующий лабораторией «Музей мамонта им. П.А. Лазарева».

Якутск.

g_semen@mail.ruCheprasovM. Yu.ЧепрасовМ. Ю.
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher, Laboratory “P.A. Lazarev Mammoth Museum”, M.K. Ammosov North-Eastern Federal University.

Yakutsk.

Кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории «Музей мамонта им. П.А. Лазарева».

Якутск.

nohsho@mail.ruAhremenkoYa. A.АхременкоЯ. А.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Histology and Microbiology of the Medical Institute, M.K. Ammosov North-Eastern Federal University.

Yakutsk.

Кандидат медицинских наук, доцент кафедры гистологии и микробиологии Медицинского института.

Якутск.

yanalex2007@yandex.ruKolodzievaV. V.КолоджиеваВ. В.
Russian Federation

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Epidemiology, Parasitology and Disinfectology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov,.

St. Petersburg.

Кандидат медицинских наук, доцент кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии.

Санкт-Петербург.

vika-el@yandex.ruGoncharovN. E.ГончаровН. Е.
Russian Federation

Specialist of the 1st Category, Laboratory of Medical Bacteriology, St. Petersburg Pasteur Institute; Head Technician of the Department of Epidemiology, Parasitology and Disinfectology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov.

St. Petersburg.

Специалист I категории лаборатории медицинской бактериологии НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера; старший лаборант кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии СЗГМУ им. И.И. Мечникова.

Санкт-Петербург.

n.goncharov@yahoo.comKraevaL. A.КраеваЛ. А.
Russian Federation

PhD, MD (Medicine), Head of the Laboratory of Medical Bacteriology, St. Petersburg Pasteur Institute; Professor of the Department of Microbiology, Military Medical Academy named after S.M. Kirov.

St. Petersburg.

Доктор медицинских наук, заведующий лабораторией медицинской бактериологии НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера; профессор кафедры микробиологии ВМЕДА им. С.М. Кирова.

Санкт-Петербург.

lykraeva@yandex.ruInstitute of Experimental MedicineИнститут экспериментальной медициныNorth-Western State Medical University named after I.I. MechnikovСеверо-Западный государственный медицинский университет имени И.И. МечниковаSt. Petersburg State UniversityСанкт-Петербургский государственный университетInstitute of Ecology and Genetics of Microorganisms of the Russian Academy of Sciences Ural BranchИнститут экологии и генетики микроорганизмов УрО РАНSt. Petersburg Pasteur InstituteНИИ эпидемиологии и микробиологии имени ПастераAll-Russian Research Veterinary Institute of Poultry ScienceФНЦ Всероссийский научно-исследовательский ветеринарный институт птицеводстваM.K. Ammosov North-Eastern Federal UniversityСеверо-Восточный федеральный университет имени М.К. АммосоваMilitary Medical Academy named after S.M. KirovВоенно-медицинская академия имени С.М. Кирова230620211135855900509202020042021Copyright ©; 2021, Goncharov A.E., Solomenny A.P., Panin A.L., Grigoriev S.E., Cheprasov M.Y., Ahremenko Y.A., Kolodzieva V.V., Goncharov N.E., Kraeva L.A.Copyright ©; 2021, Гончаров А.Е., Соломенный А.П., Панин А.Л., Григорьев С.Е., Чепрасов М.Ю., Ахременко Я.А., Колоджиева В.В., Гончаров Н.Е., Краева Л.А.2021Goncharov A.E., Solomenny A.P., Panin A.L., Grigoriev S.E., Cheprasov M.Y., Ahremenko Y.A., Kolodzieva V.V., Goncharov N.E., Kraeva L.A.Гончаров А.Е., Соломенный А.П., Панин А.Л., Григорьев С.Е., Чепрасов М.Ю., Ахременко Я.А., Колоджиева В.В., Гончаров Н.Е., Краева Л.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/1593

The genus Serratia are opportunistic bacteria widely spread in natural environment. At the same time, this bacterial genus consists of the species associated with outbreaks of nosocomial infections. Serratia species are found in extreme habitats, but pathogenic potential of polyextremophilic strains in this genus remains unexplored. The aim of this study was to compare the genomes of two Serratia strains isolated in polar regions, primarily examining genetic factors of virulence and adaptation to cryogenic environment. During the 56th Russian Antarctic Expedition the Serratia liquefaciens 72 strain was isolated from a guano sample of the Adelie Penguin (Pygoscelis adeliae) colony on Tokarev Island (Haswell Archipelago, East Antarctica). The Serratia fonticola 5l strain was isolated from the frozen carcass of moose (Alces alces) fossils found on the Buor-Khaya Peninsula near the Laptev Sea coast (Yakutia Region, Russia). The whole-genome sequencing of such strains allowed to reveal genetic structures evidencing about their successful adaptation to low temperatures. Thus, it was found that both genomes contain genes encoding the main cold shock proteins, phylogenetically close to the corresponding genes in the hypobarotolerant Serratia liquefaciens strain ATCC 27592. Furthermore, both strains bear a cluster of tc-fABCD genes determining the bacterial adhesion to epithelial tissues, and the genes for RTX toxins — adhesins, crucial factors of biofilm formation in pathogenic Gram-negative bacteria. Experimental studies confirmed the ability of Serratia liquefaciens 72 and Serratia fonticola 5l to actively form biofilms in a wide temperature range (from 6°C to 37°C). The results obtained indicate that the examined genus Serratia strains isolated in Arctica and Antarctica exert overall similar adaptation strategies to polar climate, including the ability to produce pili, show active adhesion, and biofilm formation under low temperatures. Genetic adaptive factors may also act as pathogenicity factors allowing extremotolerant Serratia strains to exert traits of opportunistic and nosocomial pathogens and spread via chilled food-borne transmission. The wide use of food technologies, such as cooling and vacuum sealing, can potentially create a new ecological niche favourable for selection of psychrotolerant and hypobarotolerant pathogens. The data obtained allow to raise a question about necessity of further studies to monitor genetic diversity among psychrophilic hypobarotolerant microbial populations possessing pathogenic and epidemic potential.

Условно-патогенные бактерии рода Serratia широко распространены в природе, однако данный род также включает в себя виды, связанные со вспышками внутрибольничных инфекций. Серрации обнаруживают в экстремальных местообитаниях, однако патогенный потенциал полиэкстремофильных представителей рода Serratia практически не изучен. Задачей настоящего исследования являлся сравнительный анализ геномов двух штаммов серраций из полярных регионов, сфокусированный на изучении генетических факторов вирулентности и адаптации к криогенным условиям существования. Штамм Serratia liquefaciens 72 выделен в ходе 56-й Российской Антарктической экспедиции из образца гуано колонии пингвинов Адели (Pygoscelis adeliae) на острове Токарева (архипелаг Хасуэлл, Восточная Антарктида). Штамм Serratia fonticola 5l выделен при микробиологическом исследовании материала ископаемого лося (Alces alces), мерзлая туша которого обнаружена на полуострове Буор-Хая вблизи побережья моря Лаптевых (Республика Саха (Якутия), РФ). Проведенное полногеномное секвенирование позволило выявить в геномах изучаемых штаммов структуры, свидетельствующие об их успешной адаптации к низким температурам. Установлено, что в обоих геномах присутствуют гены, кодирующие основные белки-шапероны холодового шока, филогенетически близкие соответствующим генам гипобаротолерантного штамма Serratia liquefaciens ATCC 27592. Кроме того, оба штамма имеют кластеры генов tcfABCD, определяющих способность к адгезии бактериальных клеток к эпителиальным тканям, и генами RTX-токсинов — адгезинов, продукты которых являются важнейшими факторами биопленкообразования у патогенных грамотрицательных бактерий. Экспериментальные исследования подтвердили способность Serratia liquefaciens 72 и Serratia fonticola 5l к активному биопленкообразованию в широком диапазоне температур (от 6° до 37°С). Полученные результаты свидетельствуют о том, что изученные представители рода Serratia, выделенные в Арктике и Антарктике, в целом обладают сходными чертами адаптации к условиям полярного климата, включая способность к продукции фимбрий, активной адгезии и биопленкообразованию при низких температурах. Выявленные генетические факторы адаптации могут также выполнять функции факторов патогенности, что позволяет экстремотолерантным штаммам серраций проявлять черты возбудителей оппортунистических и нозокомиальных инфекций, а также передаваться с охлажденными продуктами питания. Широкое применение пищевых технологий, включающих охлаждение и вакуумирование пищевой продукции, потенциально способно создать новую экологическую нишу, благоприятную для селекции психро- и гипобаротолерантных возбудителей пищевых токсикоинфекций. Полученные результаты позволяют поставить вопрос о необходимости дальнейших исследований по мониторингу генетического разнообразия популяций психрофильных гипобаротолерантных микроорганизмов, обладающих патогенным и эпидемическим потенциалом.

Serratia, biofilms, extreme environment, psychrotolerant bacteria, cold adaptation, virulence, microbiological monitoringсеррациибиопленкиэкстремальные местообитанияпсихротолерантные бактериихолодовые адаптациивирулентностьмикробиологический мониторингИсследование выполнено в рамках тем государственного задания: НИОКТР АААА-А18-118052990083-4; НИОКТР АААА-А19-119112290008-4. Авторы признательны руководству Российской Антарктической экспедиции за помощь в организации полевого этапа исследований.1. Григорьев С.Е., Чепрасов М.Ю., Савинов Г.Н., Тихонов А.Н., Новгородов Г.П., Федоров С.Е., Боескоров Г.Г., Протопопов А.В., Плотников В.В., Боголюбский И.Н., Протодьяконов К.Е., ван дер Плихт Й. Палеонтологические и археозоологические исследования в бассейне р. Яна // Вестник Северо-Восточного федерального университета им. М.К. Аммосова. 2017. Т. 1, № 57. С. 20-35.2. Панин А.Л., Сбойчаков В.Б., Белов А.Б., Краева Л.А., Власов Д.Ю., Гончаров А.Е. Природно-техногенная очаговость инфекционных болезней на территории антарктических поселений // Успехи современной биологии. 2016. Т. 136, № 1. С. 53-67. doi: 10.1134/S20790864160400343. Azriel S., Goren A., Shomer I., Aviv G., Rahav G., Gal-Mor O. The Typhi colonization factor (Tcf) is encoded by multiple non-typhoidal Salmonella serovars but exhibits a varying expression profile and interchanging contribution to intestinal colonization. Virulence, 2017, vol. 8, no. 8, pp. 1791-1807. doi: 10.1080/21505594.2017.13807664. Bateman S.L., Stapleton A.E., Stamm W.E., Hooton T.M., Seed P.C. The type 1 pili regulator gene fimX and pathogenicity island PAI-X as molecular markers of uropathogenic Escherichia coli. Microbiology, 2013, vol. 159, рр. 1606-1617. doi: 10.1099/mic.0.066472-05. Bhutani N., Muraleedharan C., Talreja D., Rana S.W., Walia S., Kumar A., Walia S.K. Occurrence of multidrug resistant extended spectrum beta-lactamase-producing bacteria on iceberg lettuce retailed for human consumption. Biomed. Res. Int., 2015, vol. 515: 547547. doi: 10.1155/2015/5475476. Bravo V., Puhar A., Sansonetti P., Parsot C., Toro C.S. Distinct mutations led to inactivation of type 1 fimbriae expression in Shigella spp. PLoS One, 2015, vol. 10, no. 3: e0121785. doi: 10.1371/journal.pone.01217857. Casolari C., Pecorari M., Della Casa E., Cattani S., Venturelli C., Fabio G., Tagliazucchi S., Serpini G.F., Migaldi M., Marchegiano P., Rumpianesi F., Ferrari F. Serratia marcescens in a neonatal intensive care unit: two long-term multiclone outbreaks in a 10-year observational study. New Microbiol., 2013, vol. 36, no. 4, pp. 373-383.8. Dufrene Y.F., Persat A. Mechanomicrobiology: how bacteria sense and respond to forces. Nat. Rev. Microbiol., 2020, vol. 18, pp. 227-240. doi: 10.1038/s41579-019-0314-29. Filippidou S., Junier T., Wunderlin T., Kooli W.M., Palmieri I., Al-Dourobi A., Molina V., Lienhard R., Spangenberg J.E., Johnson Sh.L., Chain P.G., Dorador C., Junier P. Adaptive strategies in a poly-extreme environment: differentiation of vegetative cells in Serratia ureilytica and resistance to extreme conditions. Front. Microbiol., vol. 10: 102. doi: 10.3389/fmicb.2019.0010210. Guo S., Stevens C.A., Vance T.D.R., Olijve L.L.C., Graham L.A., Campbell R.L., Yazdi S.R., Escobedo C., Bar-Dolev M., Yashunsky V., Braslavsky I., Langelaan D.N., Smith S.P., Allingham J.S., Voets I.K., Davies P.L. Structure of a 1.5-MDa adhesin that binds its Antarctic bacterium to diatoms and ice. Sci. Adv., 2017, vol. 3: e1701440. doi: 10.1126/sciadv.170144011. Nicholson W.L., Leonard M.T., Fajardo-Cavazos P., Panayotova N., Farmerie W.G., Triplett E.W., Schuerger A.C. Complete genome sequence of Serratia liquefaciens strain ATCC 27592. Genome Announc., 2013, vol. 1, no. 4: e00548-13. doi: 10.1128/genomeA. 00548-1312. Saralov A.I. Adaptivity of archaeal and bacterial extremophiles. Microbiology, 2019, vol. 88, pp. 379-401. doi: 10.1134/S002626171904010613. Satchell K.J. Structure and function of MARTX toxins and other large repetitive RTX proteins. Ann. Rev. Microbiol., 2011, vol. 65, pp. 71—90. doi: 10.1146/annurev-micro-090110-10294314. Su L.H., Ou J.T., Leu H.S., Chiang P.-Ch., Chiu Yu.-Pi, Chia J.-H., Kuo A.-J., Chiu Ch.-H., Chu Ch., Wu T.-L., Sun Ch.-F., Riley T.V., Chang B.J.; The Infection Control Group. Extended epidemic of nosocomial urinary tract infections caused by Serratia marcescens. J. Clin. Microbiol., 2003, vol. 41, no. 10, pp. 4726—4732. doi: 10.1128/jcm.41.10.4726-4732.2003