Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI150610.15789/2220-7619-DOI-1506SHORT COMMUNICATIONSКРАТКИЕ СООБЩЕНИЯDetection of international high-risk clones of food-borne pathogens Salmonella and Escherichia coli in the Russian FederationДетекция международных клонов высокого риска Salmonella и Escherichia coli — возбудителей заболеваний, передающихся с пищевыми продуктами, в Российской Федерацииhttps://orcid.org/0000-0003-0989-1404KaftyrevaL. A.КафтыреваЛ. А.
Russian Federation

Kaftyreva Lidiia A., PhD, MD (Medicine), Professor, Head of the Laboratory of Enteric Infections, St. Petersburg Pasteur Institute; Professor of the Department of Medical Microbiology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, Ministry of Health of the Russian Federation

197101, St. Petersburg, Mira str., 14

Scopus Author ID: 6602939287

Кафтырева Лидия Алексеевна, доктор медицинских наук, заведующий лабораторией кишечных инфекций ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера; профессор кафедры медицинской микробиологии ФГБОУ ВО Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова МЗ РФ

197101, Санкт-Петербург, ул. Мира, 14

Scopus Author ID: 6602939287

kaflidia@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7589-0234EgorovaS. A.ЕгороваС. А.
Russian Federation

Egorova Svetlana A., PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections

St. Petersburg

SPIN-code: 4000-4122

Scopus Author ID: 36937138200 

Егорова Светлана Александровна, кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

Санкт-Петербург

SPIN 4000-4122

Scopus Author ID: 36937138200

egorova72@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3600-2377MakarovaM. A.МакароваМ. А.
Russian Federation

Makarova Maria A., PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Pathogen Identification, St. Petersburg Pasteur Institute; Assistant Professor of the Department of Medical Microbiology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, Ministry of Health of the Russian Federation

St. Petersburg

SPIN-code: 7915-1758

Scopus Author ID: 38761767300

Макарова Мария Александровна, кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник лаборатории идентификации патогенов ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера; ассистент кафедры медицинской микробиологии ФГБОУ ВО Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова МЗ РФ

Санкт-Петербург

SPIN-код автора: 7915-1758

Scopus Author ID: 38761767300

 

 7915-1758

makmaria@mail.ruSaint-Petersburg Pasteur InstituteФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-ПетербургNorth-Western State Medical University named after I.I. MechnikovФГБОУ ВО Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова МЗ РФ070820201035655691006202004072020Copyright ©; 2020, Kaftyreva L.A., Egorova S.A., Makarova M.A.Copyright ©; 2020, Кафтырева Л.А., Егорова С.А., Макарова М.А.2020Kaftyreva L.A., Egorova S.A., Makarova M.A.Кафтырева Л.А., Егорова С.А., Макарова М.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/1506

The use of whole genome sequencing, standard analyze methods and international databases allows to detect international high-risk clones of food-borne pathogens, to assess their evolution and geographical distribution due to international trade of animal food products and farm animals. In Saint-Petersburg, Russian Federation, Salmonella Newport, Salmonella Kentucky and Escherichia coli O26:H11 of well-known international high-risk clones were first identified from patients with diarrhea. Two S. Kentucky strains isolated in 2015 and 2019 were identical to the international clone ST198 widely distributed in European countries: had multidrug resistance, high-level fluoroquinolone resistance (MIC of ciprofloxacin  >  32,0 mg/l) due to three single-nucleotide substitutions in the gyrA (Ser83Phe and Asp87Asn) and parC (Ser80Ile). In 2008, a multidrug resistant S. Newport strain resistant to extended-spectrum cephalosporins due to AmpC-cephalosporinase CMY-2 was isolated, belonging to the international clone of S. Newport MDR-AmpC/CMY-2  which caused sporadic cases and outbreaks in the USA and Europe in the 2000s. The plasmid containing the blaCMY-2 had a PstI-restriction profile, one of the most prevalent in the international clone. E. coli O26:H11 strains, isolated in Saint-Petersburg,  produced the shiga-like toxin STX1 (stx1a), had additional virulence genes: ehxA (enterohemolysin), katP (catalase peroxidase), espP (serine protease), as well as cba (colicin B), gad (glutamate decarboxylase), cif (type III secreted effector), iss (increased serum survival), belonged to the phylogenetic group B1 and the international high-risk clone  E. coli O26:H11 ST21 widely distributed in Europe and the USA. 25% of the strains had multidrug resistance and produced CTX-M extended spectrum beta-lactamases. In the Russian Federation E. coli O26 is consider as the pathogen of diarrheal diseases and registered as Enteropathogenic E. coli in routine bacteriological laboratories without detecting of H-antigen and shiga-like toxins.

Использование полногеномного секвенирования, стандартизованных методов анализа и международных баз данных позволяет проводить детекцию международных клонов высокого риска возбудителей заболеваний, передающихся с пищевыми продуктами, оценивать их эволюцию, географическое распространение вследствие международной торговли продуктами и сельскохозяйственными животными. В Санкт-Петербурге (Российская Федерация), от пациентов с диарейным синдромом впервые выявлены штаммы Salmonella Newport, Salmonella Kentucky и Escherichia coli O26:H11, принадлежащие к известным международным клонам высокого риска. Два штамма S. Kentucky, выделенные в 2015 и 2019 г., были идентичны международному клону ST198, широко распространенному в европейских странах: имели множественную резистентность к антибиотикам, устойчивость высокого уровня к фторхинолонам (МПК ципрофлоксацина более 32,0 мг/л) вследствие трех однонуклеотидных замен в генах gyrA (Ser83Phe и Asp87Asn) и parC (Ser80Ile). В 2008 г. выделен полирезистентный штамм S. Newport, относящийся к международному клону S. Newport MDR-AmpC/CMY-2, вызывавшему спорадические случаи и вспышки сальмонеллезов в США и Европе в 2000-е гг. Устойчивость штамма к цефалоспоринам расширенного спектра обусловлена продукцией AmpC-цефалоспориназы CMY-2. Плазмида, содержащая ген blaCMY-2, имела PstI-рестрикционный профиль, описанный у штаммов международного клона. Штаммы E. coli О26:Н11, выделенные в Санкт-Петербурге, продуцировали шигаподобный токсин STX1 (ген stx1a), имели дополнительные гены, кодирующие факторы вирулентности: ehxA (энтерогемолизин), katP (каталаза-пероксидаза), espP (сериновая протеаза), а также cba (колицин В), gad (глутамат декарбоксилаза), cif (эффектор секреции III типа), iss (устойчивость к бактерицидному действию сыворотки крови), принадлежали к филогенетической группе В1 и международному клону E. coli О26:Н11 ST21, широко распространенному в Европе и США. 25% штаммов характеризовались множественной устойчивостью к антибиотикам, продуцировали бета-лактамазы расширенного спектра CTX-М. В Российской Федерации E. coli O26 входит в перечень возбудителей диарейных заболеваний, которые в рутинной практике диагностических лабораторий без определения Н-антигена и продукции шигаподобного токсина, регистрируют как энтеропатогенные эшерихии.

S. NewportMDR-AmpCS. KentuckyST198E. coliEHECO26:H11ST21international high-risk cloneS. NewportMDR-AmpCS. KentuckyST198E. coliEHECO26:H11ST21международный клон высокого риска1. Макарова М.А., Дмитриев А.В., Матвеева З.Н., Кафтырева Л.А. Молекулярно-генетическая характеристика штаммов Escherichia coli серогруппы О26, вызывающих диарейные заболевания у детей // Медицинский академический журнал. 2018. Т. 18, № 3. С. 85–90. doi: 10.17816/MAJ18385-902. Bielaszewska M., Mellmann A., Bletz S., Zhang W., Köck R., Kossow A., Prager R., Fruth A., Orth-Höller D., Marejková M., Morabito S., Caprioli A., Piérard D., Smith G., Jenkins C., Curová K., Karch H. Enterohemorrhagic Escherichia coli O26:H11/H-: a new virulent clone emerges in Europe. Clin. Infect. Dis., 2013, vol. 56, no. 10, pp. 1373–1381. doi: 10.1093/cid/cit0553. Brooks J.T., Sowers E.G., Wells J.G., Greene K.D., Griffin P.M., Hoekstra R.M., Strockbine N.A. Non-O157 Shiga toxinproducing Escherichia coli infections in the United States, 1983–2002. J. Infect. Dis., 2005, vol. 192, no. 8, pp. 1422–1429. doi: 10.1086/4665364. Crim S., Chai S., Karp B., Judd M., Reynolds J., Swanson K., Nisler A., McCullough A., Gould H. Salmonella enterica serotype Newport infections in the US, 2004–2013: increased incidence investigated through four surveillance systems. Foodborne Pathog. Dis., 2018, vol. 15, no. 10, pp. 612–620. doi: 10.1089/fpd.2018.24505. Dallenne C., Da Costa A., Decré D., Favier C., Arlet G. Development of a set of multiplex PCR assays for the detection of genes encoding important beta-lactamases in Enterobacteriaceae. J. Antimicrob. Chemother., 2010, vol. 65, no. 3, pp. 490–495. doi: 10.1093/jac/dkp4986. Egorova S., Timinouni M., Demartin M., Granier S.A., Whichard J.M., Sangal V., Fabre L., Delaune A., Pardos M., Millemann Y., Espie E., Achtman M., Grimont P.A.D., Weill F.-X. Ceftriaxone-resistant Salmonella enterica serotype Newport, France. Emerg. Infect. Dis., 2008, vol. 14, no. 6, pp. 954–957. doi: 10.3201/eid1406.0711687. European food safety authority and european centre for disease prevention and control the European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2015. EFSA J., 2016, vol. 14, no. 12: e04634. doi: 10.2903/j.efsa.2016.46348. Gonzalez-Escalona N., Toro M., Rump L.V., Cao G., Nagaraja T.G., Meng J. Virulence gene profiles and clonal relationships of Escherichia coli O26:H11 isolates from feedlot cattle as determined by whole-genome sequencing. Appl. Environ. Microbiol., 2016, vol. 82, no. 13, pp. 3900–3912. doi: 10.1128/AEM.00498-169. Hawkey J., Le Hello S., Doublet B., Granier S.A., Hendriksen R.S., Fricke W.F., Ceyssens P.J., Gomart C., Billman-Jacobe H., Holt K.E., Weill F.X. Global phylogenomics of multidrug-resistant Salmonella enterica serotype Kentucky ST198. Microb. Genetics, 2019, vol. 5, no. 7: e000269. doi: 10.1099/mgen.0.00026910. Nakaya H., Yasuhara A., Yoshimura K., Oshihoi Y., Izumiya H., Watanabe H. Life-threatening infantile diarrhea from fluoroquinolone-resistant Salmonella enterica Typhimurium with mutations in both gyrA and parC. Emerg. Infect. Dis., 2003, vol. 9, no. 2, pp. 255–257. doi: 10.3201/eid0902.02018511. Ogura Y., Gotoh Y., Itoh T., Sato M.P., Seto K., Yoshino S., Isobe J., Etoh Y., Kurogi M., Kimata K., Maeda E., Piérard D., Kusumoto M., Akiba M., Tominaga K., Kirino Y., Kato Y., Shirahige K., Ooka T., Ishijima N., Lee K.I., Iyoda S., Mainil J.G., Hayashi T. Population structure of Escherichia coli O26 : H11 with recent and repeated stx2 acquisition in multiple lineages. Microb. Genomics, 2017, vol. 3, no. 11: e000141. doi: 10.1099/mgen.0.00014112. The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2017. EFSA J., 2019, vol. 17, no. 2: e05598. doi: 10.2903/j.efsa.2019.559813. Tobias J., Vutukuru S.R. Simple and rapid multiplex PCR for identification of the main human diarrheagenic Escherichia coli. Microbiol. Res., 2012, vol. 167, no. 9, pp. 564–570. doi: 10.1016/j.micres.2011.11.00614. Varma J.K., Marcus R., Stenzel S.A., Hanna S.S., Gettner S., Anderson B.J., Hayes T., Shiferaw B., Crume T.L., Joyce K., Fullerton K.E., Voetsch A.C., Angulo F.J. Highly resistant Salmonella Newport-MDR AmpC transmitted through the domestic US food supply: a FoodNet case-control study of sporadic Salmonella Newport infections, 2002–2003. J. Infect. Dis., 2006, vol. 194, no. 2, pp. 222–230. doi: 10.1086/505084