Russian Journal of Infection and ImmunityRussian Journal of Infection and ImmunityИнфекция и иммунитет2220-76192313-7398SPb RAACI138010.15789/2220-7619-TTW-1380REVIEWSОБЗОРЫTularemia in the worldТуляремия в миреKudryavtsevaT. Yu.КудрявцеваТ. Ю.
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher, Department of Especially Dangerous Infections, State Research Center for Applied Microbiology and Biotechnology.

142279, Moscow Region, Serpukhov District, Obolensk.

Кандидат биологических наук, старший научный сотрудник отдела особо опасных инфекций.

142279, Московская область, Серпуховский р-н, п. Оболенск.

tomakud@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3675-8780MokrievichA. N.МокриевичА. Н.
Russian Federation

Alexander N. Mokrievich - PhD, MD (Medicine), Head of the Department of Especially Dangerous Infections, State Research Center for Applied Microbiology and Biotechnology.

142279, Moscow Region, Serpukhov District, Obolensk.

Phone: +7 (496) 736-01-17 (office); +7 (905) 780-61-61 (mobile)

Мокриевич Александр Николаевич - доктор медицинских наук, заведующий отделом особо опасных инфекций.

142279, Московская область, Серпуховский р-н, п. Оболенск.

Тел.: 8 (496) 736-01-17 (служебн.); 8 (905) 780-61-61 (моб.)

mokrievich@obolensk.orgState Research Center for Applied Microbiology and BiotechnologyГосударственный научный центр прикладной микробиологии и биотехнологии Роспотребнадзора240320211122492641202202017052020Copyright ©; 2020, Kudryavtseva T.Y., Mokrievich A.N.Copyright ©; 2020, Кудрявцева Т.Ю., Мокриевич А.Н.2020Kudryavtseva T.Y., Mokrievich A.N.Кудрявцева Т.Ю., Мокриевич А.Н.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://iimmun.ru/iimm/article/view/1380

Here we review the data on the global spread of tularemia — a natural focal, especially dangerous human and animal infection caused by the bacterium Francisella tularensis. Strains of the most virulent F. tularensis subspecies tularensis circulate solely in the North America, whereas less virulent F. tularensis subspecies holarctica is found in Europe, Asia (Japan), North America, Australia (especially Tasmania). Isolates of this subspecies are isolated in territories of various climatic zones — from subarctic to subtropical, featured with diverse biocenoses in natural foci — from water to desert, with their unique hosts and carriers. Compared with the remaining subspecies of the tularemia causative agent, subspecies holarctica has a wide spread due to its ability to live in aquatic environment that markedly expands its distribution areas and shows higher ecological plasticity and stability. Infection of people by such causative agents occurs due to infected blood-sucking arthropods biting (mosquitoes, horseflies, ticks), intake of rodent-contaminated food and water, inhalation of air-dust aerosol bearing tularemia pathogen transmitted from sick rodents, as well as after direct contact with infected animals (hunting, pet care, carcass cutting). Different routes of the pathogen transmission in various countries are discussed. The peak prevalence of tularemia is observed in the North America (USA) and Europe (Sweden and Finland), as well as in Asia (Turkey). Since the mid-20th century, incidence rate of tularemia has been profoundly decreased in the Russian Federation and Kazakhstan due to preventing populations in tularemia-enzootic territories as well as those at risk of contact. In the last years, 31 European countries as well as Turkey and Japan have begun to conduct mandatory registration of tularemia cases due to an opportunity of using the pathogen for bioterrorism. The geographical distribution of the main tularemia microbe phylogenetic populations and subpopulations is demonstrated. The peak diversity of F. tularensis subsp. holarctica strains in a single country was registered in China. The major ecology- and epidemiology-related features of the tularemia causative agent are noted.

В обзоре представлены данные о распространении в мире туляремии — природноочаговой особо опасной инфекции человека и животных, которая вызывается бактерией Francisella tularensis. Штаммы наиболее вирулентного для человека и животных подвида F. tularensis subsp. tularensis циркулируют только в Северной Америке. Гораздо шире распространены штаммы менее вирулентного подвида F. tularensis subsp. holarctica: кроме Северной Америки, они встречаются в Европе, Азии (Япония), Австралии (включая Тасманию). Изоляты данного подвида выделяются на территориях различных климатических зон — от субарктических до субтропических, биоценозы природных очагов самые разные — от водных до пустынных, со своими хозяевами и переносчиками. Широкое распространение в мире штаммов подвида F. tularensis subsp. holarctica, в сравнении с другими подвидами возбудителя туляремии, связано со способностью существовать в водной среде, что значительно расширяет ареалы распространения подвида и показывает его более высокую экологическую пластичность и стабильность. Заражение человека возбудителем инфекции происходит в результате укусов инфицированными кровососущими членистоногими (комарами, слепнями, клещами), употребления инфицированной грызунами пищи и воды, при вдыхании воздушно-пылевого аэрозоля, контаминированного возбудителем туляремии от больных грызунов, а также после прямого контакта с инфицированными животными (охота, уход за домашними животными, разделка туш). В данной статье описаны различия путей передачи возбудителя в разных странах. Наибольшее количество случаев заболевания людей туляремией наблюдается в Северной Америке — в США, в Европе — в Швеции и Финляндии, а в Азии — в Турции. На территории Российской Федерации и Казахстана отмечено значительное снижение заболеваемости в результате проводимой с середины прошлого века иммунопрофилактики населения, проживающего на энзоотичных по туляремии территориях, а также лиц, подвергающихся профессиональному риску заражения этой инфекцией. В последнее время в 31 стране Европы, а также в Турции и Японии проводится обязательная регистрация случаев заболевания туляремией в связи с возможностью использования возбудителя в качестве агента биотерроризма. В обзоре показано географическое распределение основных филогенетических популяций и субпопуляций штаммов туляремийного микроба. Самый высокий уровень разнообразия штаммов F. tularensis subsp. holarctica в одной стране зарегистрирован на территории Китая. Также отмечены главные особенности экологии и эпидемиологии возбудителя туляремии.

tularemiaFrancisella tularensisnatural fociepidemic situationepizootic situationincidence of tularemiaтуляремияFrancisella tularensisприродные очагиэпидемическая ситуацияэпизоотическая ситуациязаболеваемость туляремиейРабота выполнена в рамках отраслевой программы Роспотребнадзора.1. В Латвии несколько детей заболели опасной болезнью — туляремией // Наш город: новости Даугавпилса. 2012. URL: https://gorod.lv/novosti/166079-v-latvii-neskolko-detei-zaboleli-opasnoi-infektsiei-tulyaremiei (11.11.2020).2. Данчинова Г.А., Хаснатинов М.А., Злобин В.И., Козлова И.В., Верхозина М.М., Сунцова О.В., Шулунов С.С., Абмэд Д., Батаа Ж., Бат-Очир Д., Цэнд Н., Бадуева Л.Б., Лисак О.В., Горина М.О. Иксодовые клещи юга Восточной Сибири и Монголии и их спонтанная зараженность возбудителями природно-очаговых трансмиссивных инфекций // Бюллетень сибирской медицины. 2006. Т. 5, № S1. С. 137—143. doi: 10.20538/1682-03632006-137-1433. Куница Т.Н., Избанова У.А., Ерубаев Т.К., Аязбаев Т.З., Мека-Меченко В.Г., Абдел З.Ж., Мека-Меченко Т.В., Садовская В.П. Природная очаговость туляремии в Казахстане. Алматы: КНЦКЗИ, 2019. 97 с.4. Куница Т.Н., Избанова У.А., Мека-Меченко В.Г., Майканов Н.С., Садовская В.П. Эпизоотическая активность природных очагов туляремии Казахстана на приграничной с Россией территории // Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2014. № 25. С. 63—65.5. Мещерякова И.С., Коренберг Э.И., Tserennorov D., Михайлова Т.В., Кормилицына М.И., Batjav D., Dagvadorj Y., Демидова Т.Н., Otgonbaatar D., Enkhbold N., Mendamar L. Выявление природных очагов туляремии на территории Монголии // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2011. № 5. С. 31—36. , Epidemiology and Immunobiology, 2011, no. 5, pp. 31—36. (In Russ.)]6. Мокриевич А.Н., Тимофеев В.С., Кудрявцева Т.Ю., Уланова Г.И., Карбышева С.Б., Миронова Р.И., Вахрамеева Г.М., Губарева Т.И., Павлов В.М., Дятлов И.А. Выделение среднеазиатского подвида туляремийного микроба на территории Алтайского края // Проблемы особо опасных инфекций. 2013. № 1. С. 66—69.7. Небогаткин И., Новохатний Ю., Выдайко Н., Билоник О., Свита В. Туляремия в Украине, современное ландшафтно-географичесское деление очагов, трансграничный аспект // Ветеринарная медицина. 2017. № 103. С. 56—57.8. Попов В.П., Мезенцев В.М., Бирковская Ю.А., Безсмертный В.Е., Таджидинов В.О., Тараканов Т.А., Фольмер А.Я., Юрченко Ю.А., Мищенко А.И., Лопатин А.А. Трансграничные природные очаги туляремии Российской Федерации и Республики Казахстан // Карантинные и зоонозные инфекции в Казахстане. 2019. Т. 38, № 1. С. 95—105.9. Почебут М.И. О профилактике туляремии. Городская поликлиника № 1 г. Гродно. URL: http://gp1.by/pages/o-profilaktike-tulyaremii.html (11.11.2020)10. Прилуцкий А.С., Роговая Ю.Д., Зубко В.Г. Туляремия, этиология, эпидемиология, вакцинопрофилактика // Университетская клиника. 2017. Т. 13, № 2. С. 231—240.11. Цвирко Л.С., Селькина Е.С., Сенковец Т.А., Козлов А.М. Туляремия в белорусском Полесье. Часть II. Период 2001— 2015 гг. // Вестник Полесского гос. ун-та. Сер. природоведч. наук. 2016. № 2. С. 34—40.12. Afset J.E., Larssen K.W., Bergh K., Larkeryd A., Sjodin A., Johansson A., Forsman M. Phylogeographical pattern of Francisella tularensis in a nationwide outbreak of tularaemia in Norway, 2011. Euro Surveill., 2015, 20 (19): 21125. doi: 10.2807/1560-7917.ES2015.20.19.2112513. Akhvlediani N., Burjanadze I., Baliashvili D., Tushishvili T., Broladze M., Navdarashvili A., Dolbadze S., Chitadze N., Topuridze M., Imnadze P., Kazakhashvili N., Tsertsvadze T., Kuchuloria T., Akhvlediani T., McNutt L.A., Chanturia G. Tularemia transmission to humans: a multifaceted surveillance approach. Epidemiol. Infect., 2018, vol. 146, no. 16, pp. 2139-2145. doi: 10.1017/S095026881800249214. Ariza-Miguel J., Johansson A., Fernandez-Natal M.I., Martinez-Nistal C., Orduna A., Rodriguez-Ferri E.F., Hernandez M., Rodriguez-Lazaro D. Molecular Investigation of tularemia outbreaks, Spain, 1997—2008. Emerg. Infect. Dis., 2014, vol. 20, no. 5, pp. 754-761. doi: 10.3201/eid2005.13065415. Bielawska-Drozd A., Cieslik P., Zakowska D., Glowacka P., Wlizlo-Skowronek B., Zi^ba P., Zdun A. Detection of Coxiella burnetii and Francisella tularensis in tissues of wild-living animals and in ticks of North-West Poland. Pol. J. Microbiol., 2018, vol. 67, no. 4, pp. 529-534. doi: 10.21307/pjm-2018-05916. Bundesamt fur Gesundheit BAG. BAG-Bulletin 2016, 2017, 2018. Das Portal der Schweizer Regierung. URL: https://www.bag.admin.ch/bag/de/home/das-bag/publikationen/periodika/bag-bulletin.html (11.11.2020)17. Chanturia G., Birdsell D.N., Kekelidze M., Zhgenti E., Babuadze G., Tsertsvadze N., Tsanava S., Imnadze P., Beckstrom-Sternberg S.M., Beckstrom-Sternberg J.S., Champion M.D., Sinari S., Gyuranecz M., Farlow J., Pettus A.H., Kaufman E.L., Busch J.D., Pearson T., Foster J.T., Vogler A.J., Wagner D.M., Keim P. Phylogeography of Francisella tularensis subspecies hol-arctica from the country of Georgia. BMC Microbiol., 2011, vol. 11, no. 1: 139. doi: 10.1186/1471-2180-11-13918. Clark D.V., Ismailov A., Seyidova E., Hajiyeva A., Bakhishova S., Hajiyev H., Nuriyev T., Piraliyev S., Bagirov S., Aslanova A., Debes A.K., Qasimov M., Hepburn M.J. Seroprevalence of tularemia in rural Azerbaijan. Vector Borne Zoonotic Dis., 2012, vol. 12, no. 7, pp. 558-563. doi: 10.1089/vbz.2010.008119. Decors A., Lesage C., Jourdain E., Giraud P., Houbron P., Vanhem P., Madani N. Outbreak of tularaemia in brown hares (Lepus europaeus) in France, January to March 2011. Euro Surveill., 2011, vol. 16, no. 28: 19913.20. Desvars A., Furberg M., Hjertqvist M., Vidman L., Sjostedt A., Ryden P., Johansson A. Epidemiology and ecology of tularemia in Sweden, 1984—2012. Emerg. Infect. Dis, 2015, vol. 21, no. 1, pp. 32-39. doi: 10.3201/eid2101.14091621. Desvars-Larrive A., Liu X., Hjertqvist M., Sjostedt A., Johansson A., Ryden P. High-risk regions and outbreak modelling of tularemia in humans. Epidemiol. Infect., 2017, vol. 145, no. 3, pp. 482-490. doi: 10.1017/S095026881600247822. Dryselius R., Hjertqvist M., Makitalo S., Lindblom A., Lilja T., Eklof D., Lindstrom A. Large outbreak of tularaemia, central Sweden, July to September 2019. Euro Surveill., 2019, vol. 24, no. 42: 1900603. doi: 10.2807/1560-7917.ES.2019.24.42.190060323. Duzlu O., Yildirim A., Inci A., Gumussoy K.S., Ciloglu A., Onder Z. Molecular investigation of Francisella-like endosymbiont in ticks and Francisella tularensis in Ixodid ticks and mosquitoes in Turkey. Vector Borne Zoonotic Dis., 2016, vol. 16, no. 1, pp. 26-32. doi: 10.1089/vbz.2015.181824. Eden J.S., Rose K., Ng J., Shi M., Wang Q., Sintchenko V., Holmes E.C. Francisella tularensis ssp. holarctica in Ringtail Possums, Australia. Emerg. Infect. Dis., 2017, vol. 23, no. 7, pp. 1198-1201. doi: 10.3201/eid2307.16186325. Elashvili E., Kracalik I., Burjanadze I., Datukishvili S., Chanturia G., Tsertsvadze N., Beridze L., Shavishvili M., Dzneladze А., Grdzelidze M., Imnadze P., Pearson A., Blackburn J.K. Environmental monitoring and surveillance of rodents and vectors for Francisella tularensis following outbreaks of human tularemia in Georgia. Vector Borne Zoonotic Dis., 2015, vol. 15, no. 10, pp. 633-636. doi: 10.1089/vbz.2015.178126. Eliasson H., Back E. Tularaemia in an emergent area in Sweden: an analysis of 234 cases in five years. Scand. J. Infect. Dis., 2007, vol. 39, no. 10, pp. 880-889. doi: 10.1080/0036554070140297027. Erdem H., Ozturk-Engin D., Yesilyurt M., Karabay O., Elaldi N., Celebi G., Korkmaz N., Guven T., Sumer S., Tulek N., Ural O., Yilmaz G., Erdinc S., Nayman-Alpat S., Sehmen E., Kader C., Sari N., Engin A., Cicek-Senturk G., Ertem-Tuncer G., Gulen G., Duygu F., Ogutlu A., Ayaslioglu E., Karadenizli A., Meric M., Ulug M., Ataman-Hatipoglu C., Sirmatel F., Cesur S., Comoglu S., Kadanali A., Karakas A., Asan A., Gonen I., Kurtoglu-Gul Y., Altin N., Ozkanli S., Yilmaz-Karadag F., Cabalak M., Gencer S., Umut Pekok A., Yildirim D., Seyman D., Teker B., Yilmaz H., Yasar K., Inanc Balkan I., Turan H., Uguz M., Kilic S., Akkoyunlu Y., Kaya S., Erdem A., Inan A., Cag Y., Bolukcu S., Ulu-Kilic A., Ozgunes N., Gorenek L., Batirel A., Agalar C. Evaluation of tularaemia courses: a multicentre study from Turkey. Clin. Microbiol. Infect., 2014, vol. 20, no. 12, pp. O1042-O1051. doi: 10.1111/1469-0691.1274128. Faber M., Heuner K., Jacob D., Grunow R. Tularemia in Germany — a re-emerging zoonosis. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2018, vol. 8, no. 40. doi: 10.3389/fcimb.2018.0004029. Farlow J., Wagner D.M., Dukerich M., Stanley M., Chu M., Kubota K., Petersen J., Keim P. Francisella tularensis in the United States. Emerg. Infect. Dis., 2005, vol. 11, no. 12, pp. 1835-1841. doi: 10.3201/eid1112.05072830. Forminska K., Zasada A.A., Rastawicki W., Smietanska K., Bander D., Wawrzynowicz-Syczewska M., Yanushevych M., Niscigorska-Olsen J., Wawszczak M. Increasing role of arthropod bites in tularaemia transmission in Poland — case reports and diagnostic methods. Ann. Agric. Environ. Med., 2015, vol. 22, no. 3, pp. 443-446. doi: 10.5604/12321966.1167731. Forsman M., Henningson E.W., Larsson E., Johansson T., Sandstrom G. Francisella tularensis does not manifest virulence in viable but non-culturable state. FEMS Microbiol. Ecol., 2000, vol. 31, no. 3, pp. 217-224. doi: 10.1111/j.1574-6941.2000.tb00686.x32. Fujita O., Uda A., Hotta A., Okutani A., Inoue S., Tanabayashi K., Yamada A. Genetic diversity of Francisella tularensis subspecies holarctica strains isolated in Japan. Microbiol. Immunol., 2008, vol. 52, no. 5, pp. 270-276. doi: 10.1111/j.1348-0421.2008.00036.x33. Genchi M., Prati P., Vicari N., Manfredini A., Sacchi L., Clementi E., Bandi C., Epis S., Fabbi M. Francisella tularensis: no evidence for transovarial transmission in the tularemia tick vectors Dermacentor reticulatus and Ixodes ricinus. PLoS One, 2015, vol. 10, no. 8: e0133593. doi: 10.1371/journal.pone.013359334. Gerhart J.G., Auguste Dutcher H., Brenner A.E., Moses A.S., Grubhoffer L., Raghavan R. Multiple acquisitions of pathogen-derived Francisella endosymbionts in soft ticks. Genome Biol. Evol., 2018, vol. 10, no. 2, pp. 607-615. doi: 10.1093/gbe/evy02135. Grunow R., Kalaveshi A., Kuhn A., Mulliqi-Osmani G., Ramadani N. Surveillance of tularaemia in Kosovo, 2001 to 2010. Euro Surveill., 2012, vol. 17, no. 28: 20217. doi: 10.2807/ese.17.28.20217-en36. Gurcan S. Epidemiology of tularemia. Balkan. Med. J., 2014, vol. 31, no. 1, pp. 3-10. doi: 10.5152/balkanmedj.2014.1311737. Gurycova D., Tinakova K., Vyrostekova V., Gacikova E. The incidence of tularemia in Slovakia in 1997—2008. Epidemiol. Mikrobiol. Imunol., 2010, vol. 59, no. 1, pp. 39-44.38. Gyuranecz M., Szeredi L., Makrai L., Fodor L., Meszaros A.R., Szepe B., Fuleki M., Erdelyi K. Tularemia of European brown hare (Lepus europaeus): a pathological, histopathological, and immunohistochemical study. Vet. Pathol., 2010, vol. 47, no. 5, pp. 958-963. doi: 10.1177/030098581036990239. Gyuranecz M., Reiczigel J., Krisztalovics K., Monse L., Szabone G.K., Szilagyi A., Szepe B., Makrai L., Magyar T., Bhide M., Erdelyi K. Factors influencing emergence of tularemia, Hungary, 1984—2010. Emerg. Infect. Dis., 2012, vol. 18, no. 8, pp. 13791381. doi: 10.3201/eid1808.11182640. Hennebique A., Boisset S., Maurin M. Tularemia as a waterborne disease: a review. Emerg. Microbes Infect., 2019, vol. 8, pp. 10271042. doi: 10.1080/22221751.2019.163873441. Hestvik G., Warns-Petit E., Smith L.A., Fox N.J., Uhlhorn H., Artois M., Hannant D., Hutchings M.R., Mattsson R., Yon L., Gavier-Widen D. The status of tularemia in Europe in a one-health context: a review. Epidemiol. Infect., 2015, vol. 143, no. 10, pp. 2137-2160. doi: 10.1017/S095026881400239842. Hightower J., Kracalik I.T., Vydayko N., Goodin D., Glass G., Blackburn J.K. Historical distribution and host-vector diversity of Francisella tularensis, the causative agent of tularemia, in Ukraine. Parasit. Vectors, 2014, vol. 7, no. 453. doi: 10.1186/s13071-014-0453-243. Huber B., Escudero R., Busse H.J., Seibold E., Scholz H.C., Anda P., Kampfer P., Splettstoesser W.D. Description of Francisella hispaniensis sp. nov., isolated from human blood, reclassification of Francisella novicida (Larson et al. 1955) Olsufiev et al. 1959. as Francisella tularensis subsp. novicida comb. nov. and emended description of the genus Francisella. Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 2010, vol. 60, no. 8, pp. 1887-1896. doi: 10.1099/ijs.0.015941-044. Janse I., van der Plaats R.Q.J., de Roda Husman A.M., van Passel M.W.J. Environmental surveillance of zoonotic Francisella tularensis in the Netherlands. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2018, vol. 8, no. 140. doi: 10.3389/fcimb.2018.0014045. Johansson A., Larkeryd A., Widerstrom M., Mortberg S., Myrtannas K., Ohrman C., Birdsell D., Keim P., Wagner D.M., Forsman M., Larsson P. An outbreak of respiratory tularemia caused by diverse clones of Francisella tularensis. Clin. Infect. Dis., 2014, vol. 59, no. 11, pp. 1546-1553. doi: 10.1093/cid/ciu62146. Jones B.D., Faron M., Rasmussen J.A., Fletcher J.R. Uncovering the components of the Francisella tularensis virulence stealth strategy. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2014, vol. 4, no. 32. doi: 10.3389/fcimb.2014.0003247. Kang C., Wang Z., Han W. An epidemiological investigation on the first epidemic ofhuman tularemia in China. Chin. J. Epidemiol., 1980, vol. 1, pp. 248-251.48. Kantardjiev T., Ivanov I., Velinov T., Padeshki P., Popov B., Nenova R., Mincheff M. Tularemia outbreak, Bulgaria, 1997-2005. Emerg. Infect. Dis., 2006, vol. 12, no. 4, pp. 678-680. doi: 10.3201/eid1204.05070949. Karadenizli A., Forsman M., §im§ek H., Taner M., Ohrman C., Myrtennas K., Larkeryd A., Johansson A., Ozdemir L., Sjodin A. Genomic analyses of Francisella tularensis strains confirm disease transmission from drinking water sources, Turkey, 2008, 2009 and 2012. Euro Surveill., 2015, vol. 20, no. 21: 21136. doi: 10.2807/1560-7917.es2015.20.21.2113650. Karlsson E., Golovliov I., Larkeryd A., Granberg M., Larsson E., Ohrman C., Niemcewicz M., Birdsell D., Wagner D.M., Forsman M., Johansson A. Clonality of erythromycin resistance in Francisella tularensis. J. Antimicrob. Chemother., 2016, vol. 71, pp. 2815-2823. doi: 10.1093/jac/dkw23551. Kaysser P., Seibold E., Matz-Rensing K., Pfeffer M., Essbauer S., Splettstoesser W.D. Re-emergence of tularemia in Germany: presence of Francisella tularensis in different rodent species in endemic areas. BMC Infect. Dis., 2008, vol. 8: 157. doi: 10.1186/14712334-8-15752. Kili? S., Birdsell D.N., Karagoz A., £elebi B., Bakkaloglu Z., Arikan M., Sahl J.W., Mitchell C., Rivera A., Maltinsky S., Keim P., Ustek D., Durmaz R., Wagner D.M. Water as source of Francisella tularensis infection in humans. Turkey. Emerg. Infect. Dis., 2015, vol. 21, no. 12, pp. 2213-2216. doi: 10.3201/eid2112.15063453. Kill? S., £elebi B., Acar B., Ata§ M. In vitro susceptibility of isolates of Francisella tularensis from Turkey. Scand. J. Infect. Dis., 2013, vol. 45, pp. 337-341. doi: 10.3109/00365548.2012.75112554. Koene M., Rijks J., Maas M., Ruuls R., Engelsma M., van Tulden P., Kik M., IJzer J., Notermans D., de Vries M., Fanoy E., Pijnacker R., Spierenburg M., Bavelaar H., Berkhout H., Sankatsing S., Diepersloot R., Myrtennas K., Granberg M., Forsman M., Roest H-J., Grone A. Phylogeographic distribution of human and hare Francisella tularensis subsp. holarctica strains in the Netherlandsand and its pathology in European brown hares (Lepus europaeus). Front. Cell. Infect. Microbiol., 2019, vol. 9: 11. doi: 10.3389/fcimb.2019.0001155. Kugeler K.J., Mead P.S., Janusz A.M., Staples J.E., Kubota K.A., Chalcraft L.G., Petersen J.M. Molecular epidemiology of Francisella tularensis in the United States. Clin. Infect. Dis., 2009, vol. 48, no. 7, pp. 863-870. doi: 10.1086/59726156. Lu Y., Yu Y., Feng L., Li Y., He J., Zhu H., Duan Q., Song L. Phylogeography of Francisella tularensis from Tibet, China: evidence for an asian origin and radiation of holarctica-type tularemia. Ticks Tick Borne Dis., 2016, vol. 7, no. 5, pp. 865-868. doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.04.00157. Lundstrom J.O., Andersson A.C., Backman S., Schafer M.L., Forsman M., Thelaus J. Transstadial transmission of Francisella tularensis holarctica in mosquitoes, Sweden. Emerg. Infect. Dis., 2011, vol. 17, no. 5, pp. 794-799. doi: 10.3201/eid1705.10042658. Macela A., Stulik J., Krocova Z., Kroca M., Kubelkova K. Francisella tularensis — 100 years: tularemia research in former Czechoslovakia and Czech Republic. Mil. Med. Sci. Lett. (Voj. Zdrav. Listy), 2012, vol. 81, no. 2, pp. 46-55. doi: 10.31482/mmsl.2012.00659. Mailles A., Vaillant V. 10 years of surveillance of human tularaemia in France. Euro Surveill., 2014, vol. 19, no. 45: 20956. doi: 10.2807/1560-7917.es2014.19.45.2095660. Mani R.J., Metcalf J.A., Clinkenbeard K.D. Amblyomma americanum as a bridging vector for human infection with Francisella tularensis. PLoS One, 2015, vol. 10, no. 6: e0130513. doi: 10.1371/journal.pone.013051361. Mani R.J., Morton R.J., Clinkenbeard K.D. Ecology of tularemia in Central US Endemic Region. Curr. Trop. Med. Rep., 2016, vol. 3, no. 3, pp. 75-79. doi: 10.1007/s40475-016-0075-162. Maurin M., Pelloux I., Brion J.P., Del Bano J.N., Picard A. Human tularemia in France, 2006—2010. Clin. Infect. Dis., 2011, vol. 53, vol. 10: e133-41. doi: 10.1093/cid/cir61263. Maurin M., Gyuranecz M. Tularaemia: clinical aspects in Europe. Lancet Infect. Dis., 2016, vol. 16, no. 1, pp. 113-124. doi: 10.1016/S1473-3099(15)00355-264. Melikjanyan S., Palayan K., Vanyan A., Avetisyan L., Bakunts N., Kotanyan M., Guerra M. Human cases of tularemia in Armenia, 1996-2012. Am. J. Trop. Med. Hyg, 2017, vol. 97, no. 3,pp. 819-825. doi: 10.4269/ajtmh.16-060565. Origgi F.C., Frey J., Pilo P. Characterisation of a new group of Francisella tularensis subsp. holarctica in Switzerland with altered antimicrobial susceptibilities, 1996 to 2013. Euro Surveill., 2014, vol. 19, no. 29: 20858. doi: 10.2807/1560-7917.es2014.19.29.2085866. Ozsurekci Y., Birdsell D.N., £elik M., Karadag-Oncel E., Johansson A., Forsman M., Vogler A.J., Keim P., Ceyhan M., Wagner D.M. Diverse Francisella tularensis strains and oropharyngeal tularemia, Turkey. Emerg. Infect. Dis., 2015, vol. 21, no. 1, pp. 173-175. doi: 10.3201/eid2101.14108767. Pang Z., Geng Y., Xiao Y. Investigation of the first outbreak of tularemia in Shandong Peninsula. Chin. J. Epidemiol., 1987, vol. 5, pp. 261-263.68. Park C.H., Nakanishi A., Hatai H., Kojima D., Oyamada T., Sato H., Kudo N., Shindo J., Fujita O., Hotta A., Inoue S., Tanabayashi K. Pathological and microbiological studies of Japanese Hare (Lepus brachyurus angustidens) naturally infected with Francisella tularensis subsp. holarctica. J. Vet. Med. Sci., 2009, vol. 71, no. 12, pp. 1629-1635. doi: 10.1292/jvms.00162969. Pikula J., Beklova M., Holesovska Z., Treml F. Prediction of possible distribution of tularemia in the Czech Republic. Vet. Med. — Czech, 2004, vol. 49, no. 2, pp. 61-64.70. Pikula J., Treml F., Beklova M., Holesovska Z., Pikulova J. Ecological conditions of natural foci of tularaemia in the Czech Republic. Eur. J. Epidemiol., 2003, vol. 18, no. 11, pp. 1091-1095. doi: 10.1023/a:102614161981071. Pilo P. Phylogenetic lineages of Francisella tularensis in animals. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2018, vol. 8: 258. doi: 10.3389/fcimb.2018.0025872. Puente-Redondo V.A. de la, Blanco N.G. del, Gutierrez-Martin C.B., Garcia-Pena F.J., Rodriguez Ferri E.F. Comparison of different PCR approaches for typing of Francisella tularensis strains. J. Clin. Microbiol., 2000, vol. 38, no. 3, pp. 1016-1022.73. Qu P.H., Li Y., Salam N., Chen S.Y., Liu L., Gu Q., Fang B.Z., Xiao M., Li M., Chen C., Li W.J. Allofrancisella inopinata gen. nov. sp nov. and Allofrancisella frigidaquae sp nov., isolated from water-cooling systems, and transfer of Francisella guangzhouensis Qu et al 2013 to the new genus as Allofrancisella guangzhouensis comb. nov. Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 2016, vol. 66, no. 11, pp. 4832-4838. doi: 10.1099/ijsem.0.00143774. Reintjes R., Dedushaj I., Gjini A., Jorgensen T.R., Cotter B., Lieftucht A., D'Ancona F., Dennis D.T., Kosoy M.A., Mulliqi-Osmani G., Grunow R., Kalaveshi A., Gashi L., Humolli I. Tularemia outbreak investigation in Kosovo: case control and environmental studies. Emerg. Infect. Dis., 2002, vol. 8, no. 1, pp. 69-73.75. Rodriguez-Pastor R., Escudero R., Vidal D., Mougeot F., Arroyo B., Lambin X., Vila-Coro A.M., Rodriguez-Moreno I., Anda P., Luque-Larena J.J. Density-dependent prevalence of Francisella tularensis in fluctuating vole populations, Northwestern Spain. Emerg. Infect. Dis., 2017, vol. 23, no. 8, pp. 1377-1379. doi: 10.3201/eid2308.16119476. Rossow H., Ollgren J., Hytonen J., Rissanen H., Huitu O., Henttonen H., Kuusi M., Vapalahti O. Incidence and seroprevalence of tularaemia in Finland, 1995 to 2013: regional epidemics with cyclic pattern. Euro Surveill., 2015, vol. 20, no. 33: 21209. doi: 10.2807/1560-7917.es2015.20.33.2120977. Rossow H., Ollgren J., Klemets P., Pietarinen I., Saikku J., Pekkanen E., Nikkari S., Syrjala H., Kuusi M., Nuorti J.P. Risk factors for pneumonic and ulceroglandular tularaemia in Finland: a population-based case-control study. Epidemiol. Infect., 2014, vol. 142, no. 10, pp. 2207-2216. doi: 10.1017/S095026881300299978. Schulze C., Heuner K., Myrtennas K., Karlsson E., Jacob D., Kutzer P., GroBe K., Forsman M., Grunow R. High and novel genetic diversity of Francisella tularensis in Germany and indication of environmental persistence. Epidemiol. Infect., 2016, vol. 144, no. 14, pp. 3025-3036. doi: 10.1017/S095026881600117579. Se elevan a 23 las personas afectadas por tularemia en provincia de Palencia. La Vanguardia. 2019. URL: https://www.lavan-guardia.com/vida/20190812/464008536428/se-elevan-a-23-las-personas-afectadas-por-tularemia-en-provincia-de-palencia.html (11.11.2020).80. Svensson K., Back E., Eliasson H., Berglund L., Granberg M., Karlsson L., Larsson P., Forsman M., Johansson A. Landscape epidemiology of tularemia outbreaks in Sweden. Emerg. Infect. Dis., 2009, vol. 15, no. 12, pp. 1937-1947. doi: 10.3201/eid1512.09048781. Tezer H., Ozkaya-Parlakay A., Aykan H., Erkocoglu M., Gulhan B., Demir A., Kanik-Yuksek S., Tapisiz A., Polat M., Kara S., Devrim I., Kilic S. Tularemia in children, Turkey, September 2009 — November 2012. Emerg. Infect. Dis., 2015, vol. 21, no. 1, pp. 1-7. doi: 10.3201/eid2101.13112782. Thelaus J., Andersson A., Broman T., Backman S., Granberg M., Karlsson L., Kuoppa K., Larsson E., Lundmark E., Lundstrom J.O., Mathisen P., Naslund J., Schafer M., Wahab T., Forsman M. Francisella tularensis subspecies holarctica occurs in swedish mosquitoes, persists through the developmental stages of laboratory-infected mosquitoes and is transmissible during blood feeding. Microb. Ecol., 2014, vol. 67, no. 1, pp. 96-107. doi: 10.1007/s00248-013-0285-183. Timofeev V., Bakhteeva I., Titareva G., Kopylov P., Christiany D., Mokrievich A., Dyatlov I., Vergnaud G. Russian isolates enlarge the known geographic diversity of Francisella subsp. mediasiatica. PLoS One, 2017, vol. 12, no. 9:e0183714. doi: 10.1371/journal.pone.018371484. Tularaemia. In: European Centre for Disease Prevention and Control. Annual Epidemiological Report for 2014. Stockholm: ECDC, 2016. URL: https://www.ecdc.europa.eu/sites/portal/files/documents/Tularaemia%20AER_0.pdf (11.11.2020).85. Tularaemia. In: European Centre for Disease Prevention and Control. Annual Epidemiological Report for 2017. Stockholm: ECDC, 2019. URL: https://ecdc.europa.eu/sites/portal/files/documents/tularaemia-annual-epidemiological-report-2017.pdf (11.11.2020).86. Vogler A.J., Birdsell D., Price L.B., Bowers J.R., Beckstrom- Sternberg S.M., Auerbach R.K., Beckstrom- Sternberg J.S., Johansson A., Clare A., Buchhagen J.L., Petersen J.M., Pearson T., Vaissaire J., Dempsey M.P., Foxall P., Engelthaler D.M., Wagner D.M., Keim P. Phylogeography of Francisella tularensis: global expansion of a highly fit clone. J. Bacteriol., 2009, vol. 191, no. 8, pp. 2474-2484. doi: 10.1128/JB.01786-0887. Wang Y., Peng Y., Hai R., Xia L., Li H., Zhang Z., Cai H., Liang Y., Shen X., Yu D., Birdsell D., Wagner D.M., Keim P. Diversity of Francisella tularensis subsp. holarctica lineages, China. Emerg. Infect. Dis., 2014, vol. 20, no. 7, pp. 1191-1194. doi: 10.3201/eid2007.13093188. Wang Y.H., Qiao F.Yu., Cao J., Peng Y., Li H., Xia L.X., Hai R. A case of Francisella tularensis subspecies holarctica in China. Ticks Tick Borne Dis., 2015, vol. 6, no. 6, pp. 802-804. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.07.00789. Williamson D.R., Dewan K.K., Patel T., Wastella C.M., Ning G., Kirimanjeswara G.S. A single mechanosensitive channel protects Francisella tularensis subsp. holarctica from hypoosmotic shock and promotes survival in the aquatic environment. Appl. Environ. Microbiol., 2018, vol. 84, no. 5: e02203-17. doi: 10.1128/AEM.02203-1790. Wittwer M., Altpeter E., Pilo P., Gygli S.M., Beuret C., Foucault F., Ackermann-Gaumann R., Karrer U., Jacob D., Grunow R., Schurch N. Population genomics of Francisella tularensis subsp. holarctica and its implication on the eco-epidemiology of tularemia in Switzerland. Front. Cell. Infect. Microbiol., 2018, vol. 8: 89. doi: 10.3389/fcimb.2018.00089