Evaluating the associations between clinical signs and isolation frequency for individual microorganisms in patients with chronic periodontitis

Irina V. Bazhutova; Бажутова Ирина Владимировна; Artem V. Lyamin; Лямин Артем Викторович; Dmitriy V. Alekseev; Алексеев Дмитрий Владимирович; Karim A. Kaiumov; Каюмов Карим Аскерович; Olesya I. Pigalova; Пигалова Олеся Игоревна; Alfiya M. Khamadeeva; Хамадеева Альфия Минвалиевна; Elizaveta S. Semenikhina; Семенихина Елизавета Сергеевна

doi:10.15789/2220-7619-ETA-18007

Evaluating the associations between clinical signs and isolation frequency for individual microorganisms in patients with chronic periodontitis

Authors: Bazhutova I.V.¹, Lyamin A.V.¹, Alekseev D.V.¹, Kaiumov K.A.¹, Pigalova O.I.¹, Khamadeeva A.M.¹, Semenikhina E.S.²
Affiliations:
1. Samara State Medical University of Ministry of Healthсare of Russian Federation
2. LLC “Private Dentist and Сolleagues”
Issue: Vol 16, No 1 (2026)
Pages: 192-196
Section: SHORT COMMUNICATIONS
Submitted: 16.09.2025
Accepted: 05.01.2026
Published: 30.03.2026
URL: https://iimmun.ru/iimm/article/view/18007
DOI: https://doi.org/10.15789/2220-7619-ETA-18007
ID: 18007

Cite item

Full Text

Abstract
Full Text
About the authors
References
Supplementary files
Statistics

Abstract

Mucositis and peri-implantitis exert a significant negative impact on dental implantation success in dentistry. There are few studies on the association between peri-implantitis as well as mucositis and clinical signs of periodontal diseases. In addition, the role of normal oral microbiota in the emergence of these diseases remains debated. Therefore, the issue of long-term prognosis in dentistry becomes quite problematic. The aim of the study was to evaluate the association between the peri-implantitis as well as mucositis and representation of periodontal clinical signs and the isolation frequency for individual microorganisms from periodontal pockets. The study assessed 154 patients suffering from severe chronic generalized periodontitis who underwent dental implantation treatment. All patients underwent both a general clinical examination of the oral cavity, during which the oral mucosa condition and soft tissue architectonics were assessed, and a microbiological examination of periodontal pockets content, during which samples were inoculated using the author-proposed technique (patent for invention No. RU2794355), followed by microbial identification using MALDI-ToF mass spectrometry and PCR. It was found that peri-implantitis was associated with the exudate separation, bad breath and hypersensitivity of the teeth necks and roots, higher magnitude of clinical indices and more frequent isolation of Lactobacillus paraplantarum (p = 0.020), Neisseria weaveri (p = 0.020), Filifactor villosus (p = 0.033), Aggregatibacter actinomyocetemcomitans (p = 0.030) along with rarer isolation of Neisseria flavescens (p = 0.004), Veillonella dispar (p = 0.015) и Tannerella forsythia (p = 0.050). At the same time, mucositis was associated with tooth dislocation and more frequent isolation of Streptococcus mitis (p = 0.008), Streptococcus salivarius (p = 0.012), Actinomyces johnsonii (p = 0.046), Streptococcus gordonii (p = 0.032), Streptococcus infantis (p = 0.010), Acinetobacter pittii (p = 0.014), Veillonella atypica (p = 0.001), Enterobacter asburiae (p = 0.024) and with rarer isolation of Haemophilus pittmaniae (p = 0.049) (Pearson Chi-squared test). The study has demonstrated that diseases associated with dental implantation can be connected not only with a more frequent isolation of individual microorganisms, but also with certain clinical signs of periodontal diseases, which may later assist to develop methods for predicting risks in patients after dental implantation.

Keywords

microbiota of periodontal pockets, periodontopathogenic microorganisms, chronic periodontitis, peri-implantitis, mucositis, dental implants

Full Text

Введение

Мукозит в стоматологии представляет собой инфекционно-воспалительный процесс мягких тканей, прилежащих к дентальному имплантату, который при этом не сопровождается деструкцией костной ткани. Периимплантит — это воспаление тканей вокруг имплантата, приводящее к резорбции прилежащей кости. Данные заболевания представляют собой проблемы, которые в значительной мере отрицательно сказываются на успехах дентальной имплантации при ведении различных пациентов стоматологического профиля [2, 4, 12].

Причинами мукозита и периимплантита могут выступать особенности образа жизни (курение), эндокринные и аутоиммунные заболевания, иммунодефицитные состояния, наличие отторжения дентальных имплантатов в анамнезе. Тем не менее, наиболее значимым фактором является вовлечение различных микроорганизмов ротовой полости в инфекционные процессы, что происходит в случае погрешностей в гигиене полости рта и последующем образовании зубной бляшки [3, 8].

Согласно отдельным авторам, в случае наличия у пациента хронического пародонтита значительно повышается вероятность развития мукозита (вплоть до 80% среди пациентов с пародонтитом) или периимплантита (до 50%) после дентальной имплантации. По-видимому, это связано с тем, что микроорганизмы, имеющие клиническое значение при пародонтите, могут становиться участниками инфекционного процесса и при мукозите и периимлантите. При этом, если влияние классических пародонтопатогенов на возникновение данных нозологий широко признано, то роль прочих представителей микробиоты пародонтальных карманов (ПК) до сих пор дискутируется [7, 10, 12].

Кроме того, связь риска возникновения периимплантита и мукозита с клиническими признаками заболеваний пародонта недостаточно отражена в научной литературе, хотя хронический пародонтит отличается крайне вариабельной симптоматикой. В перспективе выявление связей как с микробиологическими, так и с общеклиническими признаками помогло бы разработать персонифицированный подход к ведению пациентов после дентальной имплантации. Учитывая, что вопрос построения долгосрочных прогнозов в стоматологии до сих пор остается довольно проблемным, разработка новых методов прогнозирования риска периимплантита и мукозита внесла бы весомый вклад в увеличение доли успешных исходов пародонтита [11, 13].

Цель исследования: оценить взаимосвязи наличия периимплантита и мукозита с теми или иными клиническими признаками заболеваний пародонта и частотой выделения отдельных микроорганизмов из ПК.

Материалы и методы

В исследование были включены 154 пациента мужского и женского пола в возрастном диапазоне от 40 до 75 лет, страдающих от тяжелого хронического генерализованного пародонтита, развившегося после дентальной имплантации (одного и более имплантатов), с отсутствием других соматических заболеваний в стадии декомпенсации, а также с отсутствием антибактериальной терапии в течение последних 3 месяцев.

Всем пациентам проводили как общеклиническое обследование полости рта, так и микробиологическое исследование содержимого ПК.

При общеклиническом исследовании проводилась оценка состояния слизистой оболочки полости рта и архитектоники мягких тканей. Также оценивали состояние окружающих тканей и ортопедических конструкций на имплантатах с целью выявления наличия мукозита и периимплантита.

Также оценивали наличие следующих клинических симптомов и признаков: гиперестезия; неприятный запаха из полости рта (НЗР); наличие отделяемого экссудата; гиперемия, отек и цианоз десны (ГОЦД); аномалия прикрепления мягких тканей (АПМТ): короткая уздечка языка, верхней и нижней губы, преддверие полости рта менее 5 мм, рубцовые деформации и тяжи; признаки неудовлетворительной гигиены полости рта (НГПР); кариес и его осложнения; состояние имеющихся пломб, реставраций и контактных пунктов; патологическая миграция (смещение) зубов (ПМЗ); наличие фуркационного дефекта альвеолярной кости (ФДАК) — дефекта костной ткани межкорневой перегородки в области фуркации многокорневых зубов; эндопародонтальные поражения (ЭП) — многофакторные заболевания, обусловленные местными факторами (микробным налетом и продуктами метаболизма микробиоты, состоянием полости рта и твердых тканей зубов, способствующих формированию биопленки и влияющих на пародонтопатогенный потенциал микроорганизмов) и общими факторами, обеспечивающими гомеостаз пародонта.

Также измеряли глубину ПК с помощью градуированного пародонтального зонда, индекс кровоточивости Мюллемана (SBI), подвижность зубов по шкале Миллера в модификации Флезара (ПЗ) и папиллярно-маргинально-альвеолярный индекс распространенности воспалительного процесса (PMA).

Всем пациентам проводили культуромное исследование содержимого ПК по авторской методике (Патент на изобретение № RU2794355). Идентификацию микроорганизмов проводили методом MALDI-ToF масс-спектрометрии на масс-спектрометре «MicroflexLT» (Bruker Daltonics GmbH, Германия). Идентификацию классических пародонтопатогенов (Aggregatibacter actinomycetemcomitans, Fusobacterium nucleatum, Porphyromonas endodontalis, Porhyromonas gingivalis, Prevotella intermedia, Tannerella forsythia и Treponema denticola) проводили в ходе ПЦР-исследования с помощью набора «РИБО-преп» («АмплиСенс», Россия).

Результаты и обуждение

У 80 пациентов при обследовании полости рта был выявлен мукозит, и у 59 пациентов — периимплантит.

При анализе связей наличия периимплантита с присутствием различных клинических признаков заболеваний пародонта и с выделением отдельных микроорганизмов выявлены определенные тенденции. В проведенном исследовании оказалось, что периимплантит достоверно ассоциирован с наличием отделяемого экссудата (p = 0,002), НЗР (p = 0,009), гиперестезии (p < 0,001) (хи-квадрат Пирсона), а также более высокие значения глубины ПК (p = 0,002), ПЗ (p = 0,023), SBI (p < 0,001) и PMA (p = 0,011) (U-критерий Манна–Уитни). Стоит отметить, что для периимплантита не было выявлено связей отрицательной направленности с другими признаками. Кроме того, данное заболевание связано с более частым выделением Lactobacillus paraplantarum (p = 0,020), Neisseria weaveri (p = 0,020), Filifactor villosus (p = 0,033), Aggregatibacter actinomyсetemcomitans (p = 0,030). При этом Neisseria flavescens (p = 0,004), Veillonella dispar (p = 0,015) и Tannerella forsythia (p = 0,050) у пациентов с периимплантитом выделялись достоверно реже, чем у пациентов со здоровыми тканями вокруг имплантата (используемый метод: критерий хи-квадрат Пирсона. Отличия статистически значимы при p < 0,05).

При изучении связей мукозита с клиническими признаками и отдельными микроорганизмами выявлено, что мукозит достоверно ассоциирован с наличием ПМЗ (p = 0,047) и отсутствием ФДАК (p = 0,005), ГШКЗ (p < 0,001) и НГПР (p = 0,005), а также с более частым выделением Streptococcus mitis (p = 0,008), Streptococcus salivarius (p = 0,012), Actinomyces johnsonii (p = 0,046), Streptococcus gordonii (p = 0,032), Streptococcus infantis (p = 0,010), Acinetobacter pittii (p = 0,014), Veillonella atypica (p = 0,001) и Enterobacter asburiae (p = 0,024) в составе микробиоты исследуемых тканей. При этом Haemophilus pittmaniae (p = 0,049) у пациентов с мукозитом выделялся достоверно реже, чем у пациентов без данного заболевания (используемый метод: критерий хи-квадрат Пирсона. Отличия статистически значимы при p < 0,05).

Особый интерес представляет обнаруженная связь периимплантита с A. actinomycetemcomitans, что согласуется с данными литературы [1]. Этот микроорганизм, помимо прочих факторов патогенности, способен выделять так называемый лейкотоксин LtxA, активирующий каспазу-1, что ведет к гиперсекреции IL-1β и избыточной воспалительной реакции. Это, в свою очередь, может привести к остеодеструкции [6]. Довольно необычно, что в нашем исследовании также была выявлена обратная связь между частотой выделения T. forsythia, одним из патогенов «красного» пародонтопатогенного комплекса, и периимплантитом, хотя согласно данным литературы, благодаря секреции различных протеаз, этот микроорганизм способен усиливать воспаление тканей вокруг имплантата, в особенности в синергизме с P. gingivalis и T. denticola [9]. Выявленные противоречия могут свидетельствовать в пользу необходимости индивидуализированного подхода к оценке микробиоты ПК.

Примечательно большое количество положительных связей представителей рода Streptococcus с мукозитом. Учитывая, что отдельные стрептококки входят в «желтый» пародонтопатогенный комплекс, можно предположить, что они могут выступать в качестве представителей сообщества, переходного от нормального к дисбиотическому. Это может выражаться в том числе и в возникновении мукозита, который нередко впоследствии переходит в периимплантит [5].

На данный момент накоплено значительное количество информации о биологическом разнообразии сообществ микроорганизмов, колонизирующих ПК и ткани вокруг имплантатов, в связи с чем вопрос о клиническом значении отдельных бактерий в аспекте как пародонтита, так и периимплантита с мукозитом продолжает дискутироваться. Проведенное нами исследование продемонстрировало, что заболевания, ассоциированные с дентальной имплантацией, могут быть связаны не только с более частым или более редким выделением отдельных микроорганизмов, но и с определенными клиническими признаками поражения пародонта. Прогнозирование возникновения мукозита и периимплантита у пациентов, перенесших дентальную имплантацию, на основе как общеклинических, так и микробиологических предикторов (в том числе с применением различных методик машинного обучения), представляет собой крайний интерес, так как в перспективе может увеличить диагностическую ценность признаков, которые без привязки друг к другу являются довольно противоречивыми.